Estampa temporal na memória de reconhecimento em universitários

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Flávio Freitas Barbosa 
ESTAMPA TEMPORAL NA MEMÓRIA DE RECONHECIMENTO 
EM ESTUDANTES UNIVERSITÁRIOS
Dissertação apresentada à Universidade 
Federal do Rio Grande do Norte, para 
obtenção do título de Mestre em 
Psicobiologia.
Natal
2007
FLÁVIO FREITAS BARBOSA 
ESTAMPA TEMPORAL NA MEMÓRIA DE RECONHECIMENTO EM 
ESTUDANTES UNIVERSITÁRIOS
Dissertação apresentada à Universidade Federal do 
Rio Grande do Norte, para obtenção do título de 
Mestre em Psicobiologia. 
Orientadora: Profª Dra. Regina Helena da Silva 
Co-Orientadora: Profª Dra. Fabíola Albuquerque 
Natal
2007
Título: Estampa temporal na memória de reconhecimento em estudantes universitários 
Autor: Flávio Freitas Barbosa 
Data da defesa: 13/04/2007 
Banca Examinadora: 
___________________________________
Prof. Dr. Orlando Bueno
Universidade Federal de São Paulo, SP 
___________________________________
Prof. Dr. John Fontenele Araújo
Universidade Federal do Rio Grande do Norte, RN 
___________________________________
Profª Dra. Fabíola Albuquerque 
Universidade Federal do Rio Grande do Norte, RN 
i
Agradecimentos
Agradeço aos participantes deste estudo, que permitiram a realização desta pesquisa.
Agradeço também ao apoio financeiro dado pelo Departamento de Fisiologia e pelo Programa
de Pós-Graduação em Psicobiologia, cujo suporte foi fundamental para o andamento deste 
trabalho. Ao CNPq pela bolsa de estudos. 
Agradeço especialmente a atenção e a disponibilidade da minha orientadora Dra.
Fabíola da Silva Albuquerque durante toda essa etapa da minha formação, e principalmente
pelos seus ensinamentos e coragem em traçar os desconhecidos caminhos da memória. Além
é claro dos professores do Departamento de Fisiologia, em especial aos professores Dr.
Alexandre Augusto de Lara Menezes, Dr. John Fontenele Araújo, Dra Regina Silva e Dra.
Verônica Valentinuzzi (bolsista CNPq).
Para a realização desta pesquisa foi também de fundamental importância a colaboração
dos meus colegas e amigos de laboratório: Raphael Bender, Patrícia Karla, Sônia, Daniel e 
Susana. Muito obrigado pelo suporte. 
Gostaria de agradecer especialmente a todos os meus amigos e familiares que me
apoiaram durante esses dois anos. Principalmente aos meus pais que sempre me incentivaram
e ainda me incentivam. E também a minha companheira e amiga Lucila pelo apoio em todos 
os momentos difíceis dessa jornada. 
ii
Resumo
Na literatura há diversas evidências da modulação circadiana na memória explícita.
Essa modulação pode acontecer de forma independente em cada um dos processos 
mnemônicos. O objetivo deste trabalho foi avaliar o efeito do horário do dia sobre o 
desempenho da memória de curto-prazo (MCP) e de longo-prazo (MLP), utilizando testes de 
reconhecimento de palavras. Além disso, foi investigada uma possível modulação na 
evocação quando esta ocorria no mesmo horário da aquisição (estampa temporal), levando em
consideração a variável cronotipo. Participaram do estudo 57 estudantes universitários, sendo 
28 homens, entre 18 e 25 anos (21,72 ± 2,14). No treino (aquisição), os sujeitos escutaram
uma lista de dez palavras. Logo a seguir, realizaram um teste de reconhecimento para avaliar 
a MCP e uma semana depois, realizaram um teste de reconhecimento para avaliar a MLP. Em 
cada um dos cronotipos, os sujeitos foram divididos em grupos conforme o horário de 
realização do treino da tarefa, parte pela manhã e a outra parte pela tarde. Uma semana depois 
parte dos sujeitos em cada um dos grupos realizou o teste para MLP pela manhã e outra pela 
tarde. Quando o desempenho dos sujeitos foi analisado conjuntamente, independente da 
classificação do cronotipo, foi encontrado um efeito do horário da aprendizagem na MLP, 
tendo melhor desempenho os sujeito que foram treinados pela tarde. Não foi evidenciado um 
efeito do horário na MCP e na evocação da MLP. No entanto, os matutinos que foram
treinados e testados no mesmo horário tiveram um melhor desempenho do que os matutinos
que foram treinados e testados em horário diferentes. Esse fenômeno não foi encontrado nos 
outros cronotipos. A modulação circadiana na memória de reconhecimento parece ocorrer de 
pelo menos duas formas distintas. A primeira, no horário da aquisição/consolidação, tendo o 
horário da tarde uma superioridade em relação ao da manhã. E a outra de acordo com o 
horário em que ocorre a evocação (estampa temporal), tendo sido pela primeira vez
demonstrado esse fenômeno em seres humanos, ainda que apenas nos matutinos.
iii
Abstract
Several studies have shown that there is a circadian modulation of explicit memory.
This modulation can occur independently in each one of the mnemonic processes. The aim of 
this study was to evaluate the influence of time of training on short-term memory (STM) and 
long-term memory (LTM), using a recognition task. Moreover, a possible circadian 
modulation in retrieving was investigated when this process matched the acquisition hour 
(time stamp). The chronotype variable was also considered. Fifty-seven undergraduate 
students aging between 18 and 25 years (21,72 ± 2,14; 28 ) participated in this study. In the 
training phase (acquisition) the subjects heard a ten word list. Following this, they answered a
recognition test to evaluate STM and one week later they answered a recognition test to 
evaluate LTM. In each chronotype, the subjects were divided in groups according to the 
training hour, part of them in the morning and the other in the afternoon. One week later some
of the subjects in each group underwent LTM testing in the morning and others in the 
afternoon. When the subjects’ performances were analyzed together, independently of the 
chronotypes, a training hour effect was found in the LTM. The subjects trained in the 
afternoon had better performance. No time of day effect was found in the STM and in 
retrieving from the LTM. However, the morning types who were trained and tested in the 
same hour had a better performance in the LTM when compared to morning types trained and 
tested in different hours. This effect did not occur when the other chronotypes were analyzed. 
The circadian modulation seems to occur at least in two different ways. First, there is a 
circadian modulation in the acquisition/consolidation processes, with a better performance
occuring in the afternoon. Secondly, there is a modulation in the retrieval mnemonic process, 
called time stamp phenomenon. This phenomenon, that occurred in the morning types, is 
showed for the first time in humans.
iv
Sumário
Agradecimentos.............................................................................................................. ii
Resumo.......................................................................................................................... iii
Abstract.......................................................................................................................... iv
Introdução...................................................................................................................... 1
Objetivo......................................................................................................................... 15
Efeito do Horário do Treino sobre o Desempenho da Memória Explícita.................... 16
Estampa Temporal na Memória de Reconhecimento em Estudantes Universitários.... 36
Discussão Geral............................................................................................................. 57
Conclusão....................................................................................................................... 59
Referências Bibliográficas............................................................................................. 61
Anexos........................................................................................................................... 67
Parecer do Comitê de Ética Parecer do Comitê de Ética em Pesquisa ..68
Termo de Consentimento Livre e Esclarecido utilizado........................ 70
Questionário para Investigação do Cronotipo........................................ 72
Questionário Geral................................................................................. 74
Lista de palavras utilizadas.................................................................... 75
v
Introdução
Os ritmos biológicos apresentam um importante valor adaptativo por permitir que o 
organismo prepare-se antecipadamente para as mudanças ambientais recorrentes, alterando 
sua fisiologia e comportamento de maneira a otimizar suas interações com o meio. De certo 
modo, a memória apresenta uma função semelhante, pois o organismo ao se deparar com um
evento similar a um já ocorrido anteriormente consegue gerar uma resposta adequada mais
prontamente. Apesar disso, os ritmos biológicos e a memória apresentam inúmeras diferenças
nos mecanismos de funcionamento e em sua forma de organização.
Destacando os ritmos circadianos (aqueles cujo período varia em torno de 24 horas – 
20 < t < 28 horas), sabe-se que a geração e sincronização destes com os ciclos geofísicos são
de responsabilidade do sistema de temporização circadiana. Na organização anatômica desse
Sistema, o Núcleo Supraquiasmático (NSQ) é a estrutura sugerida como principal oscilador 
nos mamíferos, alimentado principalmente por aferências provenientes da retina e 
estabelecendo eferências múltiplas com outras estruturas hipotalâmicas e extra-hipotalâmicas
(para revisão ver: Moore et al. 2002). Quanto à memória, é consensual que determinadas
estruturas neurais são essenciais para o funcionamento adequado dessa função como, por 
exemplo, o hipocampo, mas é possível identificar os fenômenos da memória por todo o 
encéfalo. Esses fenômenos produzem a plasticidade neural, alterações no substrato biológico 
decorrentes da interação com o meio (interno ou externo) que fortalecem ou enfraquecem 
circuitos (Squire & Kandel 2003). 
Uma vez que as estruturas envolvidas com o sistema de temporização circadiana
também estão no encéfalo, é possível que ele também apresente alguma plasticidade,
permitindo uma modulação de sua função decorrente da aprendizagem. Por exemplo, pode-se 
sincronizar o ritmo da atividade locomotora de roedores conforme a disponibilidade de 
alimento, que só estaria presente em uma determinada fase do ciclo (uma revisão sobre 
1
aprendizagem e ritmos pode ser encontrada em Valentinuzzi 2002). Por outro lado, há muito
tempo sabe-se que a memória sofre modulação do sistema de temporização circadiana,
apresentando ela também um caráter rítmico. Em 1885, uma época nas quais os conceitos 
sobre a cronobiologia ainda não estavam organizados, Ebbinghaus demonstrou que a 
aprendizagem de lista de sílabas sem significado ocorria de forma mais rápida às 11 horas 
quando comparado às 18 horas. Posteriormente, Baddeley et al. (1970) encontraram que o 
melhor desempenho para memória imediata para seqüência de dígitos (digit span) ocorria pela 
manhã. Esses exemplos ilustram as interações mútuas que ocorrem entre os ritmos biológicos 
e a memória. Neste trabalho, focamos a modulação que a memória de reconhecimento sofre
do sistema de temporização circadiano. 
Diferentes sistemas mnemônicos
Os diferentes sistemas de memória têm sido classificados de acordo com suas 
diferentes expressões comportamentais, bem como de acordo com seus diferentes substratos 
neurais. Uma das classificações mais utilizadas é a que divide a memória em dois grandes
sistemas: memória declarativa ou explícita; e memória não-declarativa ou implícita (Squire & 
Kandel 2003; Squire & Zola 1996).
A memória explícita refere-se ao sistema mnemônico em que a evocação de um evento 
ocorre de forma consciente (Tulving 2002). A consolidação desses eventos em tal sistema
depende de estruturas do lobo temporal medial, ou seja, do hipocampo e dos córtices 
adjacentes: entorrinal; perirrinal e parahipocampal (Einchenbaum 2004; Simons 2003; Squire 
& Zola 1996). A memória implícita é evocada inconscientemente, sendo expressa através do 
desempenho em uma determinada tarefa, consistindo nos nossos hábitos, habilidades e 
aprendizagem associativas e não associativas, funcionando independente das do lobo temporal
2
medial, mas envolvendo outras estruturas neurais: a amígdala, o estriado e o cerebelo (Squire 
& Zola 1996). 
De acordo com Tulving (2001, 2002), a memória explícita pode ser dividida em dois
outros sistemas: memória semântica e episódica. A primeira caracteriza-se pela evocação de
fatos, como, por exemplo, a evocação de que a capital do Brasil é Brasília. Na idéia de
Tulving (2001, 2002), a evocação de um fato da memória semântica não depende de uma
“viagem no tempo”, enquanto a memória episódica evoca eventos que podem ser localizados 
no tempo, sendo possível determinar “onde” e “quando” ele ocorreu. Pesquisas recentes 
apontam que ambos os tipos de memória envolvem a ativação do córtex pré-frontal (Nyberg 
et al. 2003), mas é possível que haja algumas distinções quanto aos substratos neurais. Em
estudos neuropsicológicos e de neuroimagem, o hipocampo tem sido sugerido como elemento
importante para a memória episódica, enquanto os córtices adjacentes, ou seja, córtex 
perirrinal, entorrinal e parahipocampal para a memória semântica (Rugg & Yonelinas 2003; 
Simons 2003; Yonelinas 2002)
Um tipo de tarefa comumente utilizado para estudar a memória declarativa é o teste de
reconhecimento (Yonelinas 2002). Nesse teste, o sujeito é apresentado a uma lista-alvo 
durante a fase de treino, e após um intervalo de retenção determinado pelo experimentador é 
realizado o teste de reconhecimento. Esse teste consiste em uma apresentação de diversos 
itens ao sujeito, sendo solicitado ao mesmo que reconheça, ou seja, diga “sim” para os itens 
presentes na lista-alvo e diga “não” para os itens não pertencentes à lista-alvo estudada 
anteriormente.
Um paradigma proposto para separar a memória semântica da episódica em um teste 
de reconhecimento é o “lembrar” e “saber” (Bodner & Lindsay 2003; Knowlton & Squire 
1995; Tulving 2002). Durante o teste de reconhecimento é pedido ao sujeito que ao 
reconhecer um item, ele relate se ele “lembra” ou “sabe” que viu o item. Ou seja, se ele é 
3
capaz de durante a evocação fazer algum tipo de associação com o evento lembrado, ou se 
apenas sabe que vivenciou o evento, mas não é capaz de dizer “quando” ou “onde”, ou 
nenhum outro tipo de associação. Em outras palavras, “lembrar” seria uma expressão da 
memória episódica, e “saber” da memória semântica. Tulving (2001, mas também ver 
Yonelinas 2002) também sugere que o “lembrar” reflete o processo de “recordação”, 
enquanto o “saber” a “familiaridade”, processos que, segundo Jacoby (1991), ocorrem durante
uma memória de reconhecimento. Jacoby e outros pesquisadores (Gruppuso et al. 1997;
Kelley & Jacoby 2000) desenvolveram o processo de dissociação, metodologia que permite
identificar quando o reconhecimento é feito através da familiaridade ou da recordação.
Através deste paradigma foram sugeridas algumas distinções eletrofisiológicas entre memória
semântica e episódica (Rugg & Yonelinas 2003; Strien et al. 2005). Para tanto, parte-se do 
pressuposto que a memória semântica é expressa durante a evocação pelo processo de 
familiaridade; e que a memória episódica é expressa durante a evocação pelo processo de
recordação (Yonelinas 2002). Em estudos com potencial relacionado a evento (ERPs), foi
encontrado dois componentes distintos durante a evocação. O primeiro ocorre na janela 
temporal entre 300 e 500 ms no escalpe fronto-central, sendo uma curva positiva e associada 
ao processo de familiaridade (Yonelinas 2002; Rugg & Yonelinas 2003). O segundo
componente, mais tardio, ocorre entre 500 e 800 ms, sendo uma curva positiva detectada no
escalpe parietal esquerdo e associada ao processo de recordação (Buckner & Wheeler2001; 
Rugg & Yonelinas 2003; Yonelinas 2002). Esses dados favorecem a idéia de que esses dois 
sistemas mnemônicos apresentam diferenças nos substratos neurais e em seus mecanismos
funcionais.
Uma outra forma de classificar a memória é quanto ao tempo de retenção, podendo ser 
dividida em memória de curto-prazo e em memória de longo-prazo. O primeiro caracteriza-se 
por eventos que podem ser recordados por até poucos minutos, enquanto o segundo pode reter 
4
uma memória de horas até toda a vida. Inicialmente a memória de curto-prazo era vista como 
um sistema unitário que teria como função atuar como uma antecâmara para a memória de
longo-prazo (Atkinson & Shiffrin 1971). Contudo, a descoberta de um paciente, K.F., que
apresentava um desempenho normal em testes de memória de longo-prazo, mas um déficit em 
testes de memória de curto-prazo (Shallice & Warrington 1970) desafiou essa idéia. Baddeley
& Hitch (1974) propuseram o modelo de memória operacional que, ao contrário do modelo
vigente na época, era um sistema teórico com multicomponentes. Sendo utilizado para 
raciocínio lógico, compreensão, cálculos matemáticos entre outras coisas. A princípio foram
sugeridos três componentes (Baddeley 1981), a saber: o executivo central (central executive); 
a alça fonológica (phonological loop); e o esboço visuo-espacial (visuospatial sketchpad). 
Apenas mais recentemente foi sugerido um quarto componente, o retentor episódico (episodic 
buffer) (Baddeley 2003; Baddeley 2000).
A alça fonológica tem como função a estocagem temporária de fonte de origem 
verbal-acústica, enquanto o esboço visuo-espacial promove a “integração de informação
espacial, visual e possivelmente cinéstesica em uma representação única que pode ser 
temporariamente estocada e manipulada” (Baddeley 2003, p. 200). O executivo central tem
como função o controle atencional do indivíduo, estando todos os outros componentes sob seu 
comando. O retentor episódico (Baddeley 2003) integra informação de diferentes fontes 
(código multi-dimensional) e coordena a estocagem deste material. Tal como a alça
fonológica e o esboço visuo-espacial, esse componente também estaria sob o comando do 
executivo central, responsável pela manipulação da informação, que por sua vez é recuperada 
na forma de autoconsciência. Outra importante função seria a capacidade de levar e trazer 
informação da memória de longo prazo. A memória operacional é um sistema bastante
explorado nos estudos de ritmos de desempenho cognitivo. 
5
Ritmos de desempenho cognitivo em seres humanos
Diferentes funções cognitivas apresentam padrões rítmicos e sugere-se que diferentes
componentes endógenos e exógenos estão envolvidos na geração desses padrões (Folkard
1990). Por exemplo, o desempenho da memória de curto-prazo apresenta um padrão inverso 
ao da temperatura corporal, ou seja, um decréscimo ao longo da fase ativa. Já, a memória
operacional, apresentou um padrão intermediário com aumento pela manhã e decréscimo pela 
tarde (Folkard 1990). Apesar do ritmo de temperatura endógena não ser gerado diretamente
pelo principal oscilador endógeno (NSQ), ele é utilizado como um marcador do próprio NSQ, 
já que o ritmo de temperatura corporal está sincronizado com sua atividade. Folkard (1983) 
utilizando o método de dessincronização forçada encontrou um oscilador com período
endógeno (t) igual a 21 h que estaria controlando o desempenho da memória operacional com
maior dificuldade, neste caso um teste de raciocínio complexo. Ele sugeriu, então, que tarefas 
com maior demanda poderiam estar sobre o controle desse oscilador, já que tarefas mais
simples acompanharam o oscilador da temperatura corporal. Portanto, esses diferentes 
padrões rítmicos seriam, ao menos em parte, reflexos da modulação de diferentes osciladores
endógenos.
Sabe-se que a expressão de um ritmo biológico não evidencia apenas o funcionamento
do seu oscilador endógeno, mas é também influenciada por diversos fatores denominados de 
arrastadores e mascaradores (Dijk & Schantz 2005). Os primeiros atuam diretamente sobre o 
funcionamento do oscilador endógeno, alterando o seu funcionamento, e desse modo a
expressão do ritmo, por exemplo, como o fato do ciclo claro-escuro “arrastar” o ciclo vigília-
sono para seu período. Os mascaradores atuam sobre as eferências do oscilador endógeno, 
alterando assim a expressão do ritmo biológico sem interferir no funcionamento do oscilador. 
Sendo assim, alguns fatores que não atuem diretamente no funcionamento do oscilador 
(elementos mascaradores) podem estar afetando diretamente a expressão desses ritmos
6
cognitivos (Folkard 1990). Alguns desses fatores poderiam ser atividades físicas, horários da 
alimentação etc. Logo, é essencial controlar de alguma forma esses fatores para poder se fazer 
uma inferência sobre os mecanismos que estão gerando determinado padrão rítmico.
Dois protocolos experimentais tentam controlar a influência dos fatores mascaradores,
a rotina constante e o protocolo de dessincronização. O primeiro mantém o sujeito 
experimental em condições constantes, como alimentação em intervalos fixos, além de ser 
submetido a um período de vigília constante. Este último ponto para permitir o
acompanhamento do desempenho cognitivo em todas as fases do ciclo (Dijk & Lockley 2002;
Dijk & Schantz 2005). O segundo protocolo separa os efeitos da regulação homeostática e 
circadiana sobre o desempenho cognitivo ao utilizar um ciclo claro e escuro com um período
entre 26 e 28 horas, por exemplo. Na dessincronização, o ciclo vigília-sono acompanha o 
período imposto, enquanto o ritmo da temperatura endógena entra em livre-curso, ou seja, 
passa a se expressar independente dos ciclos ambientais, com um período aproximado de 24 
horas. Desse modo, podem-se separar os efeitos da regulação homeostática e circadiana sem 
provocar os efeitos prejudiciais da privação de sono sobre o desempenho cognitivo (Dijk & 
Lockley 2002; Dijk & Schantz 2005).
Pesquisadores utilizaram esses dois protocolos e evidenciaram que a memória de
curto-prazo, o alerta subjetivo e o desempenho em testes algébricos apresentaram um padrão 
rítmico igual e com a fase ajustada ao da temperatura (Johnson et al. 1992; Monk & Carrier 
1998), levantando a idéia de que o mesmo oscilador endógeno deve estar modulando as 
estruturas encefálicas responsáveis pelo desempenho cognitivo (mas ver Folkard 1990 para 
idéia contrária). Assim, fatores mascaradores devem ter atuado gerando esses diferentes 
padrões em relação à temperatura nos estudos anteriores quando os sujeitos foram testados em
condições não controladas de laboratório. Outro trabalho que confirma a idéia de que efeitos 
mascaradores estão atuando na expressão dos ritmos de desempenho é o de Conroy et al. 
7
(2005). Sujeitos mantidos em um protocolo de rotina constante apresentaram o ritmo de
velocidade do fluxo do sangue cerebral alinhado ao da temperatura corporal. Sendo que em
condições naturais o primeiro está seis horas atrasado em relação ao segundo.
Estampa temporal e memória 
Algumas semelhanças entre o processo de evocação e codificação podem atuar como
uma dica que facilita a recuperação da informação. Um exemplo é o fenômeno em que a 
evocação de uma memória é favorecida quando esta ocorre no mesmo local em que aconteceu
a aprendizagem (Squire & Kandel 2003), ou quando a evocação e a aprendizagem ocorrem
sob a ação de uma droga, como, o álcool, por exemplo (Duka et al. 2001). Nesse sentido,
tem-se argumentado que o fator tempo poderia ser uma dica importante para evocar uma
determinada resposta comportamental de acordo com uma experiência prévia. Então, a fase 
do ciclo em que um animal se depara com um evento pode ter alguma influência tanto na 
aquisição quanto na evocação da resposta a este. O fenômeno em que o processo de evocação
de uma resposta é facilitado quando ocorre no mesmo horário em que ocorreu a aprendizagem 
é denominado de estampatemporal (Cain et al. 2004; Ralph et al. 2002). A provável 
vantagem adaptativa é evitar que o animal apresente uma resposta comportamental em um 
horário que não seja apropriado, alocando o comportamento no nicho temporal mais
adequado. Cain et al. (2004) evidenciaram a presença de estampa temporal em hamsters para 
condicionamento aversivo a lugar em que o menor de tempo de retenção imposto foi de 24 
horas, caracterizando um teste para memória de longo-prazo. Tal dado foi contrário à hipótese 
inicial deles, já que consideravam que um estímulo aversivo deveria gerar uma resposta
eficiente em qualquer fase do ciclo, devido ao risco para a sobrevivência do indivíduo. Parece 
que, ao menos nessa espécie, é necessário ocorrer uma integração entre o local e o horário em
que ocorreu o estímulo aversivo. Provavelmente, isso deve ocorrer como um mecanismo para 
8
otimizar o gasto energético, evitando gastos desnecessários em decorrência do estresse em 
lidar com o estímulo aversivo. Ou seja, desencadeando a resposta aprendida apenas no 
momento de maior probabilidade em encontrar o estímulo aversivo. Já foi também
evidenciado o fenômeno da estampa temporal para o condicionamento de preferência a lugar 
em hamster (Ralph et al. 2002). 
É interessante notar que o fenômeno da estampa temporal não depende do núcleo 
supraquiasmático (Ko et al. 2003). Lesões do NSQ em hamsters não aboliram o fenômeno da
estampa temporal, e para os casos de condicionamento aversivo e com recompensa tem sido 
proposto que os sistemas de ativação, entre eles o colinérgico e dopaminérgico, devem oscilar 
com um período aproximadamente de 24 horas após a estimulação. Essa oscilação deve 
ocorrer com a fase ajustada ao estímulo (Cain et al. 2004). Ainda são necessários mais estudos 
para confirmar essa hipótese. Uma outra proposta surgiu recentemente. Chaudhury et al.
(2005) evidenciaram um padrão rítmico na potenciação de longo-prazo em células 
hipocampais de camundongos. Variação essa mantida de dia para noite em células in vitro,
sendo sugerido então uma capacidade intrínseca de oscilação das células do próprio
hipocampo. Contudo, eles não descartam a possibilidade de que essa flutuação seja ainda 
efeito do NSQ, ou de algum outro oscilador. Caso seja comprovado que as células do 
hipocampo sejam capazes de oscilar de forma sustentável, ficaria aberta a questão se a 
estampa temporal, pelo menos nos sistemas mnemônicos dependentes do hipocampo, seria 
produto desse oscilador hipocampal. Ou seja, haveria uma integração do estímulo espacial e 
temporal no próprio hipocampo, sem, entretanto, descartar uma modulação pelo NSQ. Um 
outro ponto que favorece essa idéia é a demonstração da expressão dos genes relógio per1 e 
per2 no córtex cerebral e hipocampal em camundongos (Wakamatsu et al. 2001). Nesse 
estudo, a expressão desses genes correlacionou-se com a antecipação da atividade locomotora
dos animais submetidos à restrição alimentar. Destacamos o fato de que os genes per1 e per2
9
do NSQ não se correlacionaram com a antecipação da atividade locomotora (Wakamatsu et 
al. 2001).
Apesar de uma crescente literatura abordando o tema da estampa temporal em animais,
principalmente em roedores, ainda há poucos trabalhos sobre esse fenômeno em seres 
humanos. Folkard et al. (1977) estudaram o efeito do horário do dia na memória de curto-
prazo e de longo-prazo em crianças, através de teste de reconhecimento sobre uma história 
lida. Os testes foram realizados às 9:00 h ou às 15: 00 h. Não foi evidenciado um efeito de 
estampa temporal. Os autores relataram um melhor desempenho para a memória de curto-
prazo quando a aquisição ocorria pela manhã e um melhor desempenho para a memória de 
longo-prazo quando a aquisição ocorria pela tarde. Testu & Clarisse (1999) tentaram replicar 
esses dados, mas não chegaram aos mesmos resultados. Encontraram um melhor desempenho
no teste de memória imediata apenas quando a aquisição ocorreu pela tarde, padrão inverso do 
encontrado por Folkard et al. (1977). Contudo, esse efeito foi dependente do dia da semana,
tendo sido encontrado apenas na quinta-feira. Interessante notar que eles encontraram também
um efeito no horário em que o teste para memória de longo-prazo foi realizado, sendo 
evidenciado melhor desempenho quando o teste foi realizado pela manhã, independente do 
dia da semana. Os autores explicam a discrepância de resultados devido a diferenças 
metodológicas. Uma delas diz respeito a uma variável não estudada por Folkard et al. (1977), 
que foi o dia da semana. Uma outra diferença se refere ao fato de que neste trabalho, os 
sujeitos experimentais realizaram tanto o teste de memória imediata quanto o teste de 
memória de longo prazo. Diferentemente do experimento realizado por Folkard e 
colaboradores, em que os participantes realizaram ou o teste de memória imediata ou o teste
de memória de longo-prazo.
Folkard & Monk (1980) utilizaram um teste de recuperação livre para avaliar um 
possível efeito do horário na evocação da memória de longo-prazo, partindo do pressuposto 
10
que um teste de recuperação livre seria mais difícil e nesse caso, uma dica temporal poderia
facilitar a evocação. No entanto, os dados encontrados foram os mesmos. Estando em aberto a 
questão se o fenômeno da estampa temporal ocorre ou não em seres humanos. 
Ciclo sono-vígilia e memória
Uma das áreas que mais crescem na neurociência é a que estuda a relação entre o sono
e a memória (Lee & Wilson 2002; Louie & Wilson 2001; Peigneux et al. 2004; Stickgold et 
al. 2000). Existem muitas evidências mostrando a relação entre o sono e a consolidação da
memória, apesar de ainda não ser claro quais mecanismos exatamente estão envolvidos. Um
dos grandes problemas dessa relação é o fato de que nem a memória e nem o sono são 
fenômenos unitários. O que parece ocorrer é que diferentes sistemas mnemônicos dependem 
de diferentes fases do sono (Stickgold 2005). Alguns tipos de memória não-declarativa em 
seres humanos dependeriam da fase dois do sono não-REM, enquanto outras do sono de
ondas lentas ou do sono REM. Quanto à memória declarativa, as evidências são menos
conclusivas, mas ainda assim parece haver uma dependência do sono para a consolidação da 
memória. Um dos fenômenos que suportam essa idéia é o da reativação de circuitos neurais 
durante o sono de ondas lentas, ou seja, da reativação de circuitos utilizados durante a 
aprendizagem, normalmente de neurônios hipocampais (Peigneux et al. 2004). Foi sugerido 
que a reativação durante a fase REM é importante para a consolidação de memórias com 
conteúdo emocional em humanos. (Stickgold 2005; Walker & Stickgold 2004). O papel dos 
sonhos, que ocorrem principalmente na fase REM, ainda é muito controverso, e diferentes 
funções foram sugeridas, entre elas o fortalecimento e a consolidação das memórias
semânticas e a consolidação de memórias declarativas que tenham alguma relação com 
problemas, objetivos e experiências recentes (Nielsen & Stenstrom 2005).
11
Esses estudos indicam, portanto, que o fenômeno da memória pode sofrer influência 
do ciclo sono-vigília. A regulação desse ritmo se dá através de dois componentes, um
circadiano e outro homeostático (Dijk & Schantz 2005). Quanto maior o tempo de vigília, 
maior é a pressão homeostática que induz o sono. O componente circadiano atua como um
agente limitante, favorecendo o sono em determinadas janelas temporais. Quando o 
componente circadiano induz o sono juntamente com o componente homeostático o sono 
inicia-se, sendo que a pressão homeostática diminui com o passar do sono. Então, o 
componente circadiano continua a estimular o sono, mesmo com a dissipação da pressão
homeostática. Diz-se, desse modo, que o componente circadiano tem papel fundamental na
consolidação (manutenção) do sono durante sua metade final (Dijk & Lockley 2002; Dijk &
Schantz 2005). Através desse modelo é possível notar como a regulação dociclo sono-vígilia
é um processo complexo, principalmente porque a organização desse ciclo apresenta 
diferenças individuais. Uma delas diz respeito quanto à duração do sono que em alguns
sujeitos apresenta-se maior, sendo denominados de grandes dormidores, e em outros menores,
denominados de pequenos dormidores (Dijk & Schantz 2005). Foi sugerido que nos pequenos 
dormidores o componente homeostático do sono poderia ser mais forte (Dijk & Schantz 
2005). Um outro tipo de diferença individual diz respeito à organização temporal do ciclo 
sono-vígilia, ou seja, os horários de dormir e acordar e as fases de maior disposição física, 
mental no que caracteriza o chamado cronotipo. Os indivíduos podem apresentar cronotipo 
matutino, vespertino ou intermediário (Horne & Ostberg 1976). O primeiro tem como 
preferência dormir cedo e acordar cedo, o segundo dormir tarde e acordar tarde e o terceiro 
apresenta uma preferência que se localiza entre os dois extremos (Mongrain et al. 2004; 
Roenneberg et al. 2003; Rosenthal et al. 2001). Muitas variáveis acompanham o padrão do 
cronotipo, entre elas a temperatura endógena e ritmo de secreção de melatonina (Mongrain et 
al. 2004; Rosenthal et al. 2001). Comparados aos vespertinos, os matutinos apresentam 
12
horários mais cedos nos picos de alerta e desempenho cognitivo e também em algumas
variáveis fisiológicas, como ritmo de temperatura e secreção de melatonina (c.f. Mongrain et 
al. 2004).
Rosenthal et al. (2001) não encontraram diferenças na arquitetura do sono entre os três 
cronotipos. Tendo encontrado maior latência no estágio 1 do sono não-REM nos vespertinos, 
e menor latência do sono REM dos matutinos em relação aos intermediários. Contudo, Carrier 
et al. (1997) encontraram diferenças na estrutura do sono nos matutinos em relação aos outros 
cronotipos. Sendo elas, menor latência do sono noturno e REM; maior quantidade do estágio 
1; menor atividade do sono REM; maior vigília nas duas últimas horas de sono e menor
quantidade de sono total. Além disso, Taillard et al. (2003) encontraram diferenças no 
processo de regulação do ciclo sono-vígilia entre os cronotipos. Com os vespertinos
apresentando uma pressão homeostática com menor taxa de crescimento ao longo do ciclo. 
O cronotipo muda ao longo da vida, apresentando uma maior proporção de vespertinos 
entre os jovens e uma maior proporção de matutinos entre os idosos (Dijk & Schantz 2005). 
Diversos fatores influenciam a expressão do cronotipo (Roenneberg et al. 2003), entre eles o 
componente genético. Uma variabilidade no gene per3 favorece a diversidade de cronotipos. 
Alelo mais longo foi associado ao cronotipo matutino, enquanto o alelo mais curto foi 
associado ao cronotipo vespertino (Dijk & Schantz 2005).
Memória, estampa temporal e cronotipo 
Diversos fatores parecem estar modulando os processos mnemônicos de 
aprendizagem, consolidação e evocação de uma memória declarativa. O fenômeno da estampa
temporal pode ser um deles, como evidenciado em animais, mas não em humanos. Talvez 
uma coincidência na fase dos ritmos das diversas variáveis envolvidas tanto na aprendizagem
quanto na evocação seja o mecanismo envolvido.
13
Como comentado anteriormente, o sono parece ser um processo fundamental para a 
consolidação da memória, seja ela não-declarativa ou declarativa e diferentes fases do sono 
são importantes para a consolidação das memórias dos diferentes sistemas. O fato de os 
diferentes cronotipos apresentarem diferenças no desenho do sono também pode levar a 
variação no desempenho em testes de memória, conforme o horário de treino e teste, uma vez 
que os matutinos apresentam um pico mais cedo no desempenho comparado aos vespertinos. 
May et al. (2005) mostraram que indivíduos jovens vespertinos apresentam um melhor
desempenho para a memória explícita pela tarde (horário ótimo), assim como idosos 
matutinos apresentam melhor desempenho para memória explícita pela manhã (horário 
ótimo). Enquanto a memória implícita apresentou padrão inverso, ou seja, melhor
desempenho no horário não-ótimo.
Logo, é importante levar em consideração os horários de aprendizagem e evocação e 
qual sistema de memória está sendo acessado essencialmente, além é claro dos cronotipos dos 
sujeitos. Todos esses fatores parecem estar modulando os diferentes processos mnemônicos.
14
Objetivos
O objetivo deste trabalho levou em consideração que tanto o sistema quanto o
processo mnemônico envolvido são aspectos importantes no estudo da interação entre 
memória e ritmos circadianos. Nesse sentido, utilizamos os processos de aquisição e de 
evocação da memória de reconhecimento para analisar a influência do horário no desempenho
de curto e de longo prazo. Avaliamos o fenômeno de estampa temporal, levando em
consideração a variável cronotipo e, paralelamente, foi possível investigar o desempenho dos
sujeitos relacionando-o com o horário ótimo do seu cronotipo, principalmente em relação à 
memória de longo prazo. 
15
Efeito do horário do treino sobre o desempenho da memória explícita 
Flávio Freitas Barbosa1 & Fabíola Albuquerque da Silva1
1. Laboratório de Estudo da Memória, Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Natal, 
Rio Grande do Norte, Caixa Postal 1524, Brasil. 
Este artigo será submetido à revista Physiology and Behavior, cuja classificação pela Capes é 
QUALIS A.
16
BARBOSA, F.F., ALBUQUERQUE, F.S. Efeito do horário do treino sobre o desempenho da 
memória explícita. PHYSIOL BEHAV 90 (4) 000-000, 2007. - Na literatura há diversas 
evidências mostrando a modulação da ritmicidade circadiana nos processos mnemônicos,
entre eles a memória explícita. Os mecanismos dessa modulação ainda não são bem
compreendidos, principalmente no que ser refere aos seres humanos. O objetivo deste estudo 
foi avaliar a influência do horário do dia sobre o desempenho da memória de curto-prazo 
(MCP) e de longo-prazo (MLP), utilizando testes de reconhecimento de palavras. 
Participaram da pesquisa 57 estudantes universitários entre 18 e 25 anos que foram divididos
em grupos conforme o horário do treino e do teste (manhã e tarde). No treino (aquisição), os 
sujeitos escutaram uma lista de dez palavras. Logo a seguir, realizaram o teste de MCP e uma
semana depois, realizaram o teste de MLP. Não houve diferença significativa no desempenho
dos sujeitos conforme o horário de realização do teste da MCP e da MLP. Entretanto,
identificamos que o desempenho da MLP foi influenciado pelo horário de aquisição da 
informação. Os sujeitos que treinaram a tarde tiveram melhor desempenho do que aqueles que 
treinaram pela manhã. Discutimos se a modulação encontrada ocorre na etapa da aquisição ou 
se o fenômeno evidência alterações ocorridas durante a consolidação da informação ou ainda,
se ambas as etapas estão sujeitas a esta modulação.
Palavras-chave: memória, ritmos circadianos, memória explícita, memória de 
reconhecimento.
17
1. Introdução 
Várias evidências, tanto em animais quanto em seres humanos, apontam a influência 
dos ritmos circadianos em diferentes processos cognitivos, entre eles a memória [1,2,3,4,5]. 
Há diferentes formas de se estudar essa interação. Uma delas analisa os efeitos da 
manipulação experimental do ritmo como, por exemplo, provocar deslocamentos de fase e ver 
as suas conseqüências em processos de aprendizagem e memória [6]. Devan e colaboradores 
[6] interferiram com o ritmo de atividade locomotora em ratos e observaram alterações no 
padrão de retenção da memória no teste do labirinto de Morris. Em outra abordagem, sugere-
se que os déficits cognitivos do envelhecimento também decorrem de alterações no sistema da 
ritmicidade biológica. Desse modo, investigações sobre esse assunto poderiam trazer 
informações a respeito da modulação dos ritmos nos processos cognitivos. Winocur e Hasher 
[7] testaram ratos jovens e ratos senis em um labirinto aquático, de acordo com a hora do dia, 
e observaram queos jovens apresentaram melhor desempenho no final da fase ativa, enquanto 
os ratos senis apresentaram melhor desempenho no início da fase ativa. A modulação da 
ritmicidade sobre a memória também é estudada em humanos. Geralmente, os experimentos
relacionam o desempenho em diferentes tarefas com o horário do dia [8,9,10,11]. 
Um dos aspectos importantes no estudo da modulação dos ritmos circadianos na 
memória consiste em compreender os fenômenos mnemônicos como decorrentes de múltiplos
sistemas [12,13]. Umas das primeiras divisões entre sistemas de memória, leva em 
consideração o tempo de retenção da informação. A memória de curto-prazo (MCP) 
representa um sistema de armazenamento temporário, vulnerável e com capacidade limitada,
enquanto a memória de longo-prazo (MLP) armazenaria de modo permanente e estável as 
informações [14]. Essa divisão permitiu a construção de diferentes modelos teóricos, entre 
eles o ficou conhecido como modelo Modal, no qual a MCP funcionaria como um “portão de 
entrada” para a MLP. Essa idéia foi reformulada para um sistema dinâmico e interativo 
18
denominado de memória operacional (working memory) [15], no qual as informações
imediatas podem ser manipuladas de forma integrada com a MLP [16]. Recentes estudos de 
neuroimagem apontam o córtex pré-frontal e o córtex parietal como substratos neurais para os 
subsistemas da memória operacional [17,18] . Em relação à MLP, já é bastante conhecida a 
necessidade de que uma informação seja consolidada após sua aquisição (ou codificação),
para ser mantida na MLP, permitindo sua posterior evocação (ou recordação) [19]. A 
evocação também diferencia os sistemas de memória implícita (ou não-declarativa) e 
memória explícita (ou declarativa). A evocação de uma memória implícita ocorre de forma
inconsciente, sendo detectada através da melhora do desempenho em uma determinada tarefa. 
Por sua vez, a memória explícita apresenta uma evocação do tipo consciente. Enquanto as 
memórias implícitas são dependentes de estruturas encefálicas como o estriado, a amígdala e
o cerebelo [13], as memórias explícitas dependem das estruturas do lobo temporal medial
sendo por isso, algumas vezes denominadas de memórias dependentes do hipocampo [19]. 
Apesar de ainda controverso [20], há estudos em camundongos que mostram [19,21], 
apenas no tipo de memória que é similar a episódica em seres humanos, uma modulação 
circadiana. Isto foi evidenciado através de uma tarefa de condicionamento de medo
contextual, que é dependente de hipocampo [22]. Por outro lado, não foi encontrado esse tipo 
de modulação em uma tarefa de condicionamento de medo com dica auditiva, que por sua vez 
não depende do hipocampo. Desse modo, tanto o processo mnemônico quanto o sistema de 
memória são aspectos importantes da interação complexa entre ritmicidade circadiana e 
memória.
Analisar a existência de flutuação circadiana em um determinado processo mnemônico
é uma estratégia que ajuda a esclarecer a questão. Estudando crianças e adultos, Folkard et al 
[8,9] testaram o efeito da hora da apresentação de um material (uma prosa) a ser lembrado em
um teste de imediato de recuperação livre e MLP, assim como um possível efeito da hora na
19
evocação da MLP e identificaram um melhor desempenho da memória imediata quando o 
teste ocorria pela manhã. O melhor desempenho da MLP ocorreu quando a aquisição foi 
realizada pela tarde, independentemente da hora em que ocorreu a evocação da MLP, ou seja, 
não foi encontrado modulação circadiana no processo de evocação. Todavia, estudos com 
roedores apontaram que a coincidência entre o horário do treino e do teste pode favorecer o 
desempenho em diferentes tarefas [23,24], fenômeno que foi denominado de ‘estampa
temporal’ [23]. 
Testu e Clarisse [10] replicaram o experimento de Folkard et al [8] com crianças, 
acrescentando a investigação de uma possível influência do dia da semana e para isso
realizaram os testes na segunda-feira e quinta-feira. No entanto, eles chegaram a resultados 
diferentes. A MCP teve melhor desempenho quando o teste foi realizado pela tarde, apenas na 
quinta-feira, e não encontraram nenhum efeito da hora da aquisição sobre o desempenho da 
MLP, mas sim da hora da evocação, sendo melhor pela manhã.
A discrepância entre esses resultados com seres humanos pode resultar de eventos 
mascaradores, como, por exemplo, a atividade física e a ingestão de alimentos, uma crítica
levantada a este tipo de protocolo [3,25,26]. Ainda mais, os resultados podem estar 
caracterizando diferenças culturais importantes, já que os estudos de Folkard et al [8,9] foram
realizados com populações inglesas, enquanto Testu e Clarisse [10] estudaram crianças
francesas. Embora esses aspectos devam ser levados em consideração, esse tipo de estudo
possibilita compreender como a interação ritmicidade-cognição ocorre em uma situação 
habitual (do dia-a-dia), tendo profundas implicações sócio-educacionais.
É importante questionar se os efeitos da modulação circadiana são mais importantes
para um ou outra ou para todas as etapas de uma memória: aquisição, consolidação e 
evocação. Do mesmo modo, considerar qual sistema está sendo investigado, uma vez que 
esses sistemas têm diferentes substratos neurais, que podem ter diferentes interações com o 
20
sistema circadiano [19,21,27]. Nesse sentido, o objetivo deste estudo foi avaliar a influência 
do horário no desempenho da memória de curto-prazo e de longo-prazo em jovens 
universitários do Nordeste do Brasil. 
2. Material e Métodos 
Sujeitos
Participaram do estudo 57 estudantes universitários, sendo 28 homens, entre 18 e 25 
anos (21,72 2,14) que consentiram livremente em participar da pesquisa sem receber 
nenhuma remuneração por ela. O projeto foi aprovado pelo Comitê de Ética local. 
Procedimento da tarefa
A tarefa foi aplicada individualmente. Na fase de aquisição (treino), cada sujeito
escutou uma lista de dez palavras fazendo uso de fones de ouvido. Logo a seguir, foi realizado 
teste de reconhecimento para avaliar a MCP em que o sujeito dizia “sim” caso a palavra 
fizesse parte da lista que acabara de escutar, caso contrário, se essa palavra fosse um distrator,
deveria dizer “não”. Na fase de teste foram apresentados vinte itens, sendo os dez itens da 
lista e dez itens distratores em uma ordem aleatória. O sujeito tinha até cinco segundos para 
dar a resposta, não sendo dito ao sujeito se a sua resposta fora correta ou errada. Após o teste 
de MCP o procedimento (aquisição-teste) foi repetido, em seqüência, mais duas vezes, com o 
objetivo de estabelecer a aprendizagem da lista-alvo. Os mesmos distratores foram utilizados 
nas três séries. Uma semana depois, os sujeitos realizaram o teste de MLP, semelhante àquele 
da MCP. As repostas de todos os testes foram registradas pelo experimentador em uma folha 
de respostas. 
21
Delineamento experimental
Os sujeitos foram divididos em dois grupos de acordo com o horário da aquisição: um 
grupo pela manhã (M), entre 07:30 h e 9:30 h (n = 26) e um grupo pela tarde (T), entre 16:30 
e 18:30 h (n = 31). Uma semana depois parte dos sujeitos em cada um desses grupos realizou 
o teste de MLP pela manhã (n = 30, grupos MM e TM) ou pela tarde (n = 27, grupos MT e 
TT).
Análise estatística
A medida de desempenho foi obtida através da subtração do total de acerto daquele de 
alarme falso para cada sujeito. Sendo considerado acerto respostas do tipo “sim” para itens
pertencentes à lista, enquanto alarme falso, uma resposta “sim” para um item distrator. Foram
utilizados testes não-paramétricos, pois a distribuição dos dados não atendeu aos critérios de 
normalidade de uma amostra. As comparações entre o desempenho dos grupos foram
realizadas através do teste de Mann-Whitney, sendo considerado resultado significativo o 
valor de p menor ou igual a 0,05 em todas as análises. Para avaliar o efeito do horário na 
aquisição, comparamos o desempenho daMCP e da MLP dos grupos M e T. Para o efeito do 
horário de evocação da MLP, comparamos os grupos MM e MT com TM e TT. Finalmente,
para avaliação do fenômeno de estampa temporal, comparamos os grupos MM e TT com MT
e TM. 
3. Resultados 
Comparando o desempenho da MCP entre os grupos conforme o horário, as diferenças 
encontradas não foram estatisticamente significativas (U = 335,0; p = .2) (figura 1). Também
não encontramos diferenças significativas no desempenho da MLP entre os sujeitos agrupados 
conforme o horário da evocação (U = 382, 5; p = .7) (figura 2), mas sim entre os sujeitos 
22
agrupados conforme o horário de aquisição (U = 253,0; p = .01) (figura 2). O grupo que 
treinou pela tarde teve um desempenho melhor no teste uma semana depois do que o grupo 
que treinou pela manhã. As diferenças entre os grupos que realizaram o teste de MLP no 
mesmo horário de aquisição não foram significativas, ou seja, não evidenciamos o fenômeno
de estampa temporal.
4. Discussão
Nossos dados indicam que o momento em que ocorreu a aquisição da informação teve 
um importante efeito sobre o desempenho da MLP, independente do horário em que ocorreu a 
evocação. Adquirir a informação pela tarde permitiu maior recordação uma semana depois do
que pela manhã. Esses dados seguem a linha dos achados de Folkard e colaboradores [8,9], 
embora utilizando testes e sujeitos com faixas etárias diferentes e em outro país, com outra
cultura. Contrariando as expectativas, não encontramos o efeito do horário na MCP. 
Entretanto, possivelmente o efeito não pode ser evidenciado no teste que utilizamos, já que o 
desempenho dos sujeitos foi elevado e próximo ao máximo de acertos possível (dez), 
sugerindo um efeito de teto que pode ter impedido a observação de diferenças decorrentes da 
modulação circadiana. Por outro lado, nossos resultados não apóiam os dados obtidos por
Testu e Clarisse [10], já que o horário em que os testes foram realizados não interferiu com o 
desempenho tanto da MCP quanto da evocação da MLP.
Nossos dados também acompanham os de Folkard e colaboradores [8,9] em relação ao 
fenômeno de estampa temporal, não identificado na população estudada. A coincidência entre 
horário de treino e teste favorecendo o desempenho pode funcionar através do mecanismo de 
dependência de estado [9] e assim, a fase do ritmo circadiano poderia servir como dica para a
recordação de uma memória. Entretanto, para estudar esse fenômeno nas funções cognitivas
humanas, alguns aspectos cronobiológicos precisam ser levados em consideração, entre eles a 
23
influência do cronotipo [28,29,30,31] dos sujeitos pesquisados, o que não foi controlado em
nenhum desses estudos. 
O efeito do horário da aquisição na MLP nos remete para a compreensão dos
processos que ocorrem no momento em que uma informação chega ao sistema nervoso. O 
estado de alerta e motivacional em que se encontra o sujeito durante a aquisição tem impacto
direto sobre a recordação das memórias, basta citar que eventos com conteúdo emocional são 
mais recordados do que aqueles neutros [32]. A ativação da amígdala durante o processo de 
aquisição parece favorecer o hipocampo durante a consolidação de memórias explícitas, como
é o caso da memória de reconhecimento [32]. Sendo assim, flutuações circadianas no alerta e 
na motivação poderiam, ao menos em parte, explicar os resultados obtidos. Estudos com seres 
humanos em condições controladas de laboratório, como os protocolos de rotina constante e o 
protocolo de dessincronização forçada, que buscam eliminar fatores mascaradores, mostraram 
que os ritmos de alerta subjetivo e motivação acompanham o ritmo da temperatura endógena 
do corpo, que aumenta ao longo da fase ativa [33,34]. Utilizando esses tipos de protocolos,
estudos sobre a memória operacional [3] evidenciaram melhor desempenho a tarde, 
comparado com a manhã, padrão que obtivemos para a memória explícita de longo prazo. 
Ainda que a interação entre os sistemas de memória de operacional e de memória explícita 
não seja completamente compreendida, sabe-se que a informação de longo prazo é processada
inicialmente pela memória operacional, conforme o modelo teórico de Baddeley [16], ou seja, 
durante a aquisição. O mais novo componente desse modelo proposto por Baddeley [16], o 
retentor episódico (“episodic buffer”) teria esse papel de transferir a informação da memória
operacional para a memória de longo-prazo, e provavelmente estaria envolvido nessa melhor
capacidade de adquirir informações pela tarde. Desse modo, o melhor desempenho da
memória operacional no horário da tarde favorece a hipótese de que a modulação circadiana 
24
encontrada em nosso trabalho ocorreu durante o processo de aquisição, pelo menos de forma
indireta, através da modulação do alerta e da motivação.
Contudo, nosso delineamento experimental não permite excluir a hipótese de que esta 
modulação tenha ocorrido durante o processo da consolidação da memória. Devan et al [6] 
estudaram o efeito do deslocamento de fase na aprendizagem e retenção na tarefa do labirinto 
de Morris em ratos. Eles não encontraram prejuízo na aquisição nem na evocação da 
memória, apenas na retenção e concluíram que a modulação circadiana ocorreu 
principalmente no processo de consolidação. Em humanos, o estudo clássico do paciente 
H.M. [35] demonstrou que o hipocampo, embora não fosse o sítio de armazenamento das 
memórias, era fundamental para consolidar memórias explícitas de longo prazo e lesões nessa 
estrutura, levavam à amnésia anterógrada. É sabido que o sistema que gera a ritmicidade
circadiana apresenta diversas conexões com a estrutura hipocampal [36]. Um possível 
mecanismo de modulação da consolidação das memórias poderia utilizar algum sinal do
oscilador endógeno, o núcleo supraquiasmático (NSQ) [37], para influenciar a atividade do 
hipocampo. Essa informação poderia chegar também através de informação humoral, já que,
se sabe da existência de ritmos circadianos de hormônios que atuam modulando o processo de 
consolidação pelo hipocampo. Por exemplo, Rudy e Pugh [21] reverteram um déficit na tarefa 
de condicionamento contextual em ratos, quando estes foram condicionados ao meio-dia,
através da aplicação de corticosterona logo após o treino. Uma outra possibilidade, levantada 
por alguns autores, implica na capacidade do hipocampo de oscilar endogenamente [38,39]. 
Chaudhury e colaboradores [39] evidenciaram um padrão rítmico na potenciação de longo-
prazo (LTP) em células hipocampais de ratos. Esta oscilação ocorreu mesmo quando os 
animais estavam em escuro constante antes do sacrifício, ou, ainda quando os animais foram 
sacrificados pela manhã, mas o registro da LTP só foi realizado a noite. Deste modo, a
consolidação da memória estaria sujeita ao ritmo de oscilação dessa estrutura. Um ponto que 
25
favorece essa idéia é a demonstração da expressão rítmica dos genes relógio per1 e per2 no
córtex cerebral e hipocampal em camundongos [40]. Contudo, eles não descartam a 
possibilidade de que essa flutuação ainda seja efeito do NSQ, ou de algum outro oscilador, 
sobre a formação hipocampal antes do sacrifício dos animais.
Em um estudo recente [11], pesquisadores encontraram uma modulação circadiana na 
memória emocional em seres humanos. Um grupo de sujeitos foi submetido a uma situação 
estressora antes de verem uma história com conteúdo emocional negativo, parte deles pela 
manhã outra pela tarde. Os sujeitos que viram a história pela manhã tiveram desempenho pior 
no teste uma semana depois comparados aos sujeitos que foram expostos a história pela tarde. 
De acordo com os autores, isso ocorreu devido à superestimulação dos receptores do cortisol
no cérebro, já que o pico do ritmo de cortisol ocorre pela manhã em seres humanos e vai 
decaindo ao longo do dia [41], corroborando a idéia de que os corticosteróides modulam a 
memória de acordo com uma função em U invertido. É interessante notar quehá relatos do 
cortisol [42] favorecendo tanto o processo de aquisição quanto de consolidação.
Resumindo nossos achados, podemos concluir que o horário em que ocorre a
aquisição de uma informação é um fator que influencia a evocação de uma memória explícita. 
No entanto, são necessários mais estudos para avaliar se esse efeito é decorrente de uma
modulação circadiana na aquisição, na consolidação, ou ainda, em ambos os processos.
26
3126N =
tardemanhã
d
e
s
e
m
p
e
n
h
o
 (
a
c
e
rt
o
 -
 a
la
rm
e
 f
a
ls
o
)
10
8
6
4
2
Figura 1: Desempenho no teste de memória de curto prazo dos sujeitos agrupados conforme
o horário em que o teste foi realizado. O gráfico representa a mediana, o intervalo inter-
quartil, o máximo e o mínimo dos dados de cada grupo. 
2731 3026N =
evocaçãoaquisição
10
8
6
4
2
0
-2
-4
manhã
tarde
*
o
)
m
e
 f
a
ls
 a
la
r
to
 -
Figura 2: Desempenho no teste de memória de longo prazo dos sujeitos agrupados conforme
o horário em que ocorreu a aquisição ou em que ocorreu a evocação. O gráfico representa a 
mediana, o intervalo inter-quartil, o máximo e o mínimo dos dados de cada grupo. * indica 
diferença significativa entre os horários. 
d
e
s
e
m
p
e
n
h
o
 (
a
c
e
r
27
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Restrict-feeding-induced anticipatory activity rhythm is associated with a phase-shift of 
the expression of mPer1 and mPer2 mRNA in the cerebral cortex and hippocampus but 
not in the suprachiasmatic nucleus of mice. European Journal of Neuroscience 2001, 
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17:287-299.
31
Regras do Periódico 
Official journal of the International Behavioral Neuroscience Society 
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nomenclature, abbreviations and symbols, as specified by Royal Society Conference of 
Editors. Metrication in Scientific Journals, Am. Scient. 56:159-164; 1968, should be used 
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7. Italics should not be used for the purpose of emphasis. 
32
Title
The title should not be longer than 85 characters, including spaces between words. 
Length of Paper
The Editors insist upon clear, concise statement of facts and conclusions. Fragmentation of
material into numerous short reports is discouraged. 
Abstract
Each paper submitted must be accompanied by an abstract, that does not exceed 250 words
and must be suitable for use by abstracting journals. Abstracts should be prepared as 
follows:
KOSHIMIZU, K., H. OHIGASHI AND M. A. HUFFMAN. Use of Vernonia amygdalina
by wild chimpanzees: Possible roles of its bitter and related constituents. PHYSIOL 
BEHAV 56(6) 000-000, 1994.—Bitter principles and related constituents have been 
isolated from . . .
A list of from 3-12 (or more) words or short phrases suitable for indexing terms should be 
typed at the bottom of the abstract page accompanying the manuscript. These terms will be 
printed with the paper at the end of the abstract. 
Drugs
Proprietary (trademarked) names should be capitalized. The chemical name should 
precede the trade, popular name, or abbreviation of a drug the first time it occurs. 
Footnotes
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Text footnotes should not be used; the material should be incorporated into the text. Table
footnotes: see Tables(b).
References
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one reference to a number) and listed in order of citation (double spaced) on a separate 
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citations in the reference list should contain the following: 
(a) surnames and initials of all authors (surname precedes initials);
(b) title of article;
(c) journal title abbreviation as listed in the List of Journals Indexed in Index Medicus;
(d) year,volume and inclusive pages. Example:
1. Nolte, D. L.; Mason, J. R.; Lewis, S. L. Tolerance of bitter compounds by an herbivore,
Cavia porcellus. J. Chem. Ecol. 1994, 20:303-308. 
Book references should be in the following order: author, title, city of publication, 
publisher, year, and pages. 
Examples:
1. Donegan, N. H.; Thompson, R. F. The search for the engram. In: Martinez, J. L.; 
33
Kesner, R. P., eds. Learning and memory: A biological view. 6th ed. New York: 
Academic Press; 1991:p3-58; vol. 7. 
2. Myers, R. D. Handbook of drug and chemical stimulation of the brain. New York: Van 
Nostrand Reinhold Company; 1974, p10-25. 
Illustrations
(a) Prepare for use in a single column width whenever possible.
(b) All drawings for reduction to a given size should be drawn and lettered to the same 
scale.
(c) All illustrations should be referred to as figures and numbered in Arabic numerals.
(d) Lettering should be done in India ink or other suitable material and must be 
proportionate to the size of the illustrations if it is to be legible after reduction. Lettering 
should be sized so that its smallest elements (subscripts or superscripts) will be readable
when reduced. 
(e) When possible all lettering should be within the framework of the illustration; likewise
the key to symbols should be on the face of the chart. The following standard symbols
should be used: (open circle) (closed circle) (open triangle) (closed triangle) (open box) 
(closed box) +. 
(f) Actual magnification of all photomicrographs should be given. Dimension scale should 
be indicated. 
(g) Sharply contrasting unmounted photographs of figures on glossy paper or high quality 
laser prints are required.
(h) Illustrations should be submitted in black and white unless color reproduction is 
requested. Color prints should be submitted in actual size and authors will be responsible
for the additional costs. 
Tables (a) Each table should have a brief heading; explanatory matter should be in 
footnotes, not as part of the title. 
(b) Table footnotes should be indicated in the body of the table in order of their 
appearance with the following symbols: * # **, etc. 
(c) Tables must not duplicate material in text or illustrations.
(d) Vertical rules should be omitted.
(e) Short or abbreviated column heads should be used. 
(f) Statistical measures of variation, SD, SE, etc., should be identified. 
(g) Analysis of Variance tables should not be submitted but significant F's should be 
incorporated where appropriate within the text. The appropriate form for reporting F value 
is F(11, 20) = 3.05, p 0.01. 
Formulas and Equations
Structural chemical formulas, process flow-diagrams, and complicated mathematicalexpressions should be kept to a minimum. Usually chemical formulas and flow-diagrams
should be drawn in India ink for reproduction as line cuts. All subscripts, superscripts, 
Greek letters, and unusual characters must be clearly identified. 
34
Anesthesia In describing surgical procedures on animals, the type and dosage of the 
anesthetic agent should be specified. Curarizing agents are not anesthetics; if these were 
used, evidence must be provided that anesthesia of suitable grade and duration was 
employed.
Proofs Corrections to the proofs must be restricted to printer's errors only. Other than 
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35
Estampa temporal na memória de reconhecimento em estudantes universitários
Flávio Freitas Barbosa1 & Fabíola Albuquerque da Silva1
1. Laboratório de Estudo da Memória, Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Natal, 
Rio Grande do Norte, Caixa Postal 1524, Brasil. 
Este artigo será submetido à revista Chronobiology International, cuja classificação pela 
Capes é QUALIS A. 
36
Resumo
Estudos com roedores mostraram que a evocação em uma tarefa de condicionamento
contextual, seja com recompensa ou aversivo, é favorecida quando ocorre na mesma fase do 
treino. Esse fenômeno foi denominado de estampa temporal. Apesar de não evidenciado 
anteriormente em seres humanos, o objetivo deste trabalho foi investigar o fenômeno da 
estampa temporal na memória explícita em estudantes universitários, levando em 
consideração a variável cronotipo. Além disso, foi analisado o desempenho dos sujeitos 
relacionando-o com o horário ótimo do seu cronotipo Participaram do estudo 57 estudantes 
universitários, sendo 28 homens, entre 18 e 25 anos (21,72 ± 2,14). No treino (aquisição), os 
sujeitos escutaram uma lista de dez palavras. Logo a seguir, realizaram um teste de 
reconhecimento para avaliar a MCP e uma semana depois, realizaram um teste de 
reconhecimento para avaliar a MLP. Em cada um dos cronotipos, os sujeitos foram divididos 
em grupos conforme o horário de realização do treino da tarefa, parte pela manhã a outra parte 
pela tarde. Uma semana depois parte dos sujeitos em cada um dos grupos realizou o teste para 
MLP pela manhã e outra pela tarde. Os matutinos que foram treinados e testados no mesmo
horário tiveram um melhor desempenho do que os matutinos que foram treinados e testados 
em horário diferentes. Esse fenômeno não foi encontrado nos outros cronotipos. Também não 
foi evidenciada uma interação entre o cronotipo e os horários que foram realizados os testes
de MCP e MLP. Pela primeira vez o fenômeno da estampa temporal na memória explícita em 
seres humanos foi mostrado. Ainda que esse efeito tenha ficado restrito para os sujeitos 
matutinos. São necessários mais estudos para avaliar se essa modulação circadiana também
pode ser encontrada em outros cronotipos e em outros tipos de tarefas.
Palavras-chave: memória, estampa temporal, cronotipo, memória explícita. 
37
Introdução
Há diversas evidências na literatura mostrando a modulação da ritmicidade circadiana
na aprendizagem e memória, tanto em animais quanto em seres humanos (Maheu et al 2005; 
Ramírez et al 2006; Valentinuzzi et al 2004). Uma das linhas de pesquisa mostra essa 
influência através de manipulações experimentais no ritmo circadiano, a partir de 
deslocamentos de fase, por exemplo, e avaliando suas possíveis conseqüências nos processos 
mnemônicos (Devan et al 2001). Uma outra forma de estudar essa modulação é avaliar o 
efeito da hora na memória (Beeler et al 2006; Folkard e Monk 1980; Testu e Clarisse 1999). 
Independentemente da forma em que está sendo estudada essa interação é preciso 
levar em consideração alguns aspectos. O primeiro deles é que a memória não é um sistema
unitário, podendo ser divido em dois grandes sistemas de acordo com o substrato neural 
subjacente e aspectos comportamentais: a memória declarativa ou explícita e a memória não 
declarativa ou implícita (Squire e Zola 1996). O primeiro sistema depende do hipocampo para
o processo de consolidação e a evocação da memória ocorre de forma consciente, como a 
recordação dos episódios da nossa vida. Já o segundo sistema, independe do hipocampo e é
expresso de forma inconsciente, como nos hábitos, aprendizagem associativa, aprendizado 
não-associativo etc (Squire e Kandel 2000; Squire e Zola 1996). Há trabalhos mostrando a
modulação circadiana apenas no condicionamento contextual de medo em roedores, tarefa 
que depende do hipocampo, e ausência dessa modulação no condicionamento de medo ao 
som, tarefa que não depende do hipocampo (Rudy e Pugh 1998; Valentinuzzi et al 2001). O 
segundo aspecto é qual o processo mnemônico está sendo recebendo modulação circadiana. 
Sabe-se que a memória de longo-prazo envolve diferentes etapas: aquisição, consolidação, 
evocação. Sendo assim, a modulação circadiana pode ocorrer de maneira diferenciada em
cada um desses processos. Ralph et al (2002) mostraram que hamsters em uma tarefa de 
condicionamento com recompensa (roda de atividade) apresentaram um melhor desempenho
38
quando a evocação ocorreu no mesmo horário da aquisição da tarefa. É interessante notar que
essa modulação aconteceu mesmo quando os animais realizaram essa tarefa sob iluminação
constante, mostrando que o tempo circadiano foi um fator importante no contexto da 
evocação da memória. Eles denominaram esse fenômeno de estampa temporal e em um outro 
estudo evidenciaram a sua existência também no condicionamento aversivo contextual em 
hamsters (Cain et al 2004a). Inicialmente, os pesquisadores pensaram que esse fenômeno era
restrito para hamsters, já que, não foi evidenciado em ratos (McDonald et al 2002). No 
entanto, em um estudo posterior descobriram que esse fenômeno também ocorre em ratos, 
dependendo da linhagem estudada. Acharam essa modulação na linhagem Wistar, mas não
em uma outra que havia sido utilizada anteriormente, a Long Evans (Cain et al 2004b).
Trabalhos anteriores (Folkard et al 1977; Folkard e Monk 1980; Testu e Clarisse 1999) 
não evidenciaram a estampa temporal em seres humanos. Folkard et al (1977) encontraram 
uma modulação circadiana no momento em que o material a ser lembrado foi apresentado, 
tendo a memória de longo-prazo (MLP) um melhor desempenho quando a aquisição ocorreu 
pela tarde. Testu e Clarisse (1999) replicaram o experimento de Folkard et al (1977) com 
crianças, acrescentando a investigação uma possível influência do dia da semana em que o 
teste ocorria. Todavia, não encontraram nenhum efeito da hora da aquisição sobre o 
desempenho da MLP, mas sim da hora da evocação, sendo melhor pela manhã. 
Contudo, esses trabalhos não levaram em consideração a existência de diferentes