Tuberosas Livro 4 Cap7

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CULTURAS DE TUBEROSAS AMILÁCEAS LATINO AMERICANAS
CAPÍTULO 7
SOBREVIVÊNCIA DE XANTHOMONAS AXONOPODIS PV.
MANIHOTIS EM MANIPUEIRA
Gustavo de Faria Theodoro1
Antonio Carlos Maringoni2
7.1. INTRODUÇÃO
A cultura da mandioca é largamente empregada na agropecuária, tendo um
importante papel no desenvolvimento econômico de diversas regiões brasilei-
ras. Seu emprego na agroindústria para obtenção de fécula e/ou farinha gera
diversos subprodutos, dentre eles a manipueira.
Existem relatos do emprego deste resíduo em fertirrigação de lavouras de man-
dioca e de outras culturas, além do controle de nematóides e de pragas agrícolas.
Entretanto, o conhecimento da sobrevivência de Xanthomonas axonopodis
pv. manihotis, agente causal da “Bacteriose da Mandioca”, na manipueira e
suas implicações na disseminação desse patógeno é extremamente importante
para se evitar a re-infestação desta bactéria em campos de produção de mandio-
ca, uma vez que raízes infectadas podem ser processadas e seu resíduo aplicado
no campo.
7.2. ASPECTOS DA CULTURA E DA UTILIZAÇÃO DA MANIPUEIRA
A mandioca (Manihot esculenta Crantz) é uma cultura de elevado interesse
econômico mundial, tendo em vista sua ampla utilização na agropecuária, gran-
de adaptação a condições edafo-climáticas e a sua produção de fécula por uni-
1 e 2 - Departamento de Produção Vegetal - Faculdade de Ciências Agronômas - UNESP -
Botucatu-SP, e-mail: theodorogf@uol.com.br; maringoni@fca.unesp.br
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de duas importantes pragas da citricultura, o pulgão preto (Toxoptera citricidus
- Kirk) e a cochonilha escama-farinha (Pinnaspis aspidistrae - Sing), e da traça
do tomateiro (Scrobipalpula absoluta - Meirik).
7.3. MURCHA BACTERIANA DA MANDIOCA E MEDIDAS DE CONTROLE
Dentro dos fatores limitantes de produção da cultura da mandioca destacam-
se as doenças, onde a “Murcha Bacteriana da Mandioca” ou a “Bacteriose da
Mandioca” é considerada a mais importante. Os prejuízos causados dependem
da variedade utilizada, podendo variar de 50 a 100% nas suscetíveis e de 5 a 7 %
nas resistentes, em condições ambientais favoráveis (LOZANO & BOOTH, 1974;
TAKATSU et al., 1978; DANIEL & BOHER, 1978; DEDAL et al., 1980; DA-
NIEL & BOHER, 1981; ELANGO & LOZANO, 1981; MARTINEZ & PRA-
TES, 1983; LOZANO, 1986; MASSOLA JR. & BEDENDO, 1997).
O agente causal da Bacteriose foi inicialmente definido como Bacillus ma-
nihotis Arthaud – Berthet e posteriormente Phytomonas manihotis (Arthaud –
Berthet & Bondar) Viegas. Depois foi denominada como Xanthomonas manihotis
(Arthaud – Berthet) Starr, seguido por Xanthomonas campestris pv. manihotis e
atualmente Xanthomonas axonopodis pv. manihotis (YOUNG et al., 1996).
A bacteriose foi descrita pela primeira vez no Brasil, por BONDAR (1912),
em lavouras do Estado de São Paulo e atualmente encontra-se disseminada em
todas as regiões produtoras do mundo, dentre elas vários países africanos, Vene-
zuela, Colômbia e demais países da América do Sul (LOZANO & BOOTH,
1974; ROMEIRO, 1995).
Os sintomas da bacteriose em plantas de mandioca são caracterizados por
lesões foliares, murcha, exudação de goma, necrose vascular, desfoliação, mor-
te descendente e emissão de brotos na parte basal da planta. O sintoma primário,
resultado do plantio de material vegetativo infectado, é a murcha das folhas
jovens seguido de morte da planta. Os sintomas secundários são ocasionados
pela colonização das plantas estabelecidas na lavoura e são caracterizados por
lesões foliares encharcadas e poligonais, seguido de colonização vascular com
exudação de goma de pecíolos, lesões foliares e do próprio caule e escureci-
mento dos feixes vasculares com posterior apodrecimento das raízes (LOZA-
NO & BOOTH, 1974; DANIEL & BOHER, 1978; LOZANO, 1986). É comum
observar sintomas de escurecimento nos feixes vasculares das raízes de plantas
infectadas que não se deterioraram.
dade de área, além de apresentar um importante caráter de subsistência (CON-
CEIÇÃO, 1987).
Historicamente, o Brasil é um dos maiores produtores de mandioca do mun-
do, juntamente com a Tailândia, o Zaire e a Indonésia. Também é responsável
por uma das maiores áreas cultivadas do mundo, com um dos melhores rendi-
mentos por unidade de área (REIS, 1987). A região Nordeste é responsável pela
maior produção brasileira de mandioca seguida pela região Sul, Norte, Sudeste,
e Centro-Oeste. Na região Sudeste, o Estado de Minas Gerais é líder na produ-
ção de mandioca (860 mil toneladas), seguido pelo Estado de São Paulo (563
mil toneladas). A produção brasileira de mandioca foi estimada em cerca de
20,22 milhões de toneladas em 1998, em uma área de 1,55 milhões de hectares
(AGRIANUAL, 1999).
O processamento de raízes da mandioca para produção de farinha ou fécula
gera grande quantidade de resíduos, como casca, água residual ou manipueira e
farelo ou massa (TAKAHASHI, 1987). Conforme FIORETTO (1987), a cada
tonelada de raiz de mandioca processada, são gerados cerca de 250 litros de
manipueira, destinados geralmente a tanques de decantação.
A manipueira apresenta características químicas e orgânicas que possibili-
tam sua ampla utilização na agricultura. VIEITES & BRINHOLI (1994) obser-
varam, até 15 dias após a aplicação de manipueira no solo cultivado com mandi-
oca, eficácia no controle de plantas daninhas, principalmente carrapicho (Cen-
chrus echinatus L.), picão preto (Bidens pilosa L.), caruru (Amaranthus lividus
L.) e trapoeraba (Commelina virginica L.).
FIORETTO (1985) verificou que a aplicação de manipueira, via irrigação,
em lavouras de mandioca proporcionou um aumento no teor de matéria orgâni-
ca, fósforo e potássio no solo e a sua viabilidade no controle de plantas dani-
nhas. Além da aplicação da manipueira em lavouras de mandioca, FIORETTO
(1987) também recomendou a sua aplicação através de fertirrigação em lavou-
ras de algodão e milho, com algumas restrições.
Existem relatos de excelente eficácia da manipueira como nematicida, po-
dendo ser empregada diretamente em solos infestados com nematóides, princi-
palmente os do gênero Meloidogyne. Neste caso, a manipueira poderia ser esto-
cada em até 3 dias após sua extração, sem perder seu poder nematicida (PONTE
et al., 1987; FRANCO et al., 1990; PONTE, 1992).
A ação inseticida da manipueira também foi descrita por PONTE (1992),
podendo ser empregada eficientemente no controle de cochonilhas de carapaça
marrom (Coccus hesperidium L.), das lagartas das passifloráceas (Agraulis spp.),
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a sobrevivência desta bactéria por 28 dias em solo não esterilizado e por 35 dias
em solo esterilizado, onde a sua longevidade decresceu de acordo com o aumen-
to da acidez destes solos.
A sobrevivência de X. axonopodis pv. manihotis pode ocorrer em sementes,
flores e frutos de plantas de mandioca (PERSLEY, 1979; DANIEL & BOHER,
1981). DANIEL & BOHER (1985) ressaltam como mais importante a sua via-
bilidade em insetos, discordando de LOZANO & SEQUEIRA (1974), onde afir-
mam que se insetos transmitissem esta bactéria na Colômbia, os mesmos não
seriam capazes de se locomoverem por mais de 10 m da fonte de inóculo.
A disseminação da bacteriose ocorre principalmente através do emprego de
material propagativo infectado (manivas), responsável pela infestação de novas
áreas. Possivelmente, a bacteriose foi introduzida na África, na Ásia e se expan-
diu dentro da América Latina desta forma. Entre campos e áreas produtivas, o
meio mais importante de disseminação é a ação dos respingos de chuva e ferra-
mentas contaminadas. O movimento do homem dentro da lavoura durante ou
após as chuvas também pode contribuir para a disseminação da bacteriose.
O controle desta doença está baseado principalmente nacombinação de práticas
culturais, resistência varietal e métodos de controle biológico, tais como uso de
material propagativo sadio, identificação e eliminação de plantas doentes ou dos
focos no início da infecção, eliminação completa dos restos de cultura e das plantas
remanescentes após a colheita, rotação de 6 meses a 1 ano para eliminar a bactéria
do solo (TAKATSU, 1981; LOZANO & SEQUEIRA, 1973; LOZANO, 1986).
Conforme MOREIRA et al. (1977), o método de cultivo de meristemas é o meio
mais adequado e seguro para a introdução de materiais vegetativos de mandioca
nos bancos de germoplasma das regiões onde a bacteriose se encontra na forma
endêmica. Este método vem possibilitar a obtenção de materiais básicos livres de X.
axonopodis pv. manihotis para multiplicação mesmo que a planta esteja intensa-
mente contaminada, pois suas gemas e meristemas estão livres desta bactéria.
Segundo LOZANO & LABERRY (1982), o melhor método de controle da
bacteriose da mandioca é o uso de variedades resistentes. A resistência à bacte-
riose parece ser uma característica de herança quantitativa, intensamente con-
trolada por fatores genéticos aditivos e muito efetiva para minimizar os danos
provocados pela X. axonopodis pv. manihotis. A seleção de plantas é um méto-
do efetivo no incremento de resistência sem sacrificar a capacidade produtiva
da mandioca (UMEMURA & KAWANO, 1983).
Inúmeros trabalhos relatam o comportamento de variedades e introduções
de mandioca frente a X. axonopodis pv. manihotis, enquanto outros tentam cor-
Os sintomas foliares produzidos pela Xanthomonas axonopodis pv. maniho-
tis estão sendo associados à produção de toxinas, como a 3(methylthio) ácido
propiônico, e ao seu muco extracelular, composto de glicose, manose e ácido
glucurônico (IKOTUN, 1984; PERREAUX et al., 1986).
Um estudo realizado por CHERIAN & MATHEWS (1981) demonstrou que
conforme a idade das plantas de mandioca aumenta, a incidência da bacteriose
decresce. O máximo de infecção foi observada em plantas de um mês de idade e
a menor infecção em plantas a partir de 8 meses.
X. axonopodis pv. manihotis pertence à família Pseudomonadaceae, caracte-
rizada como bastonete Gram negativo, móvel por um único flagelo polar, aeró-
bio restrito, não fermenta glicose nem produz pigmentos amarelos em meio de
cultura, não utiliza asparagina como única fonte de carbono e mostra reação
negativa no teste de oxidase de Kovacs (MASSOLA JR. & BEDENDO, 1997).
O epifitismo na superfície do limbo foliar de mandioca é uma característica
de suma importância para a sobrevivência de X. axonopodis pv. manihotis, onde
plantas sem apresentar sintomatologia típica da doença pode conter uma con-
centração bacteriana nas folhas suficiente para assegurar a infecção e dissemi-
nação do patógeno em condições ambiente favoráveis (PERSLEY, 1978; DA-
NIEL & BOHER, 1978).
Há relatos de sobrevivência de X. axonopodis pv. manihotis em plantas dani-
nhas, que ocupam papel de hospedeiras intermediárias, sendo importantes na
reinfestação de áreas produtoras. DEDAL et al. (1980) descreveram a Manihot
glaziovii Muell. Arg., a Euphorbia pulcherrima Willd. e a Pedilanthus tithyma-
loides (Linn.) Poit. como hospedeiras intermediárias, todas da família Euphor-
biaceae. Observou-se, em folhas de Euphorbia repanda, sobrevivência por 12
dias e reação de hipersensibilidade à Xanthomonas axonopodis pv. manihotis
(IKOTUN,1981). Entretanto, ABREU et al. (1979) não verificaram a sobrevivên-
cia desta bactéria em diversas plantas invasoras na região do Sul de Minas Gerais.
A capacidade de sobrevivência de X. axonopodis pv. manihotis é relativa-
mente curta em restos de cultura incorporados ao solo, partes vegetais infecta-
das e quando é diretamente infestada no solo, sendo respectivamente de 21, 90
e 11 dias. Nesse período pode ocorrer disseminação e consequentemente infec-
ção secundária em lavouras de mandioca (CHERIAN & MATHEW, 1983). Já
nas condições ambientais da Venezuela, mutantes de X. axonopodis pv. maniho-
tis, resistentes ao antibiótico rifocina, foram capazes de serem isolados em labo-
ratório por 240 dias de restos vegetais incorporados ao solo (MARCANO &
TRUJILLO, 1984). Em condições controladas, IKOTUN (1982) pôde verificar
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Paineira-A 193, Mamão (IPEAL), Sem nome (Mato Grosso), Rio Casca, Aipim
3 meses, Sonora, Engana Ladrão, Manjari, Mantiqueira, Aipim Bravo Branco e
Cavalo (PERIM et al., 1980; SOUZA et al., 1981; FUKUDA et al., 1984; MAS-
SOLA JR. & BEDENDO, 1997).
7.4. SOBREVIVÊNCIA DE X. AXONOPODIS PV. MANIHOTIS EM MANIPUEIRA
O emprego de raízes de mandioca colonizadas por X. axonopodis pv. ma-
nihotis no processo de fabricação de farinha e/ou fécula pode gerar manipueira
com a presença desta bactéria.
Consequentemente, a utilização desta manipueira contaminada via fertirri-
gação poderia ocasionar a disseminação da bactéria na lavoura, a infestação do
solo, da parte aérea de plantas de mandioca e de ervas daninhas, além de ocasi-
onar a sobrevivência epífita da bactéria em suas folhas e o aumento do potencial
de inóculo na área fertirrigada. Não existem relatos na literatura da possível
sobrevivência da X. axonopodis pv. manihotis em manipueira.
Por esta razão, alguns estudos estão sendo desenvolvidos para avaliar a so-
brevivência de X. axonopodis pv. manihotis em manipueira de fecularia, subme-
tidas a várias temperaturas de incubação.
Pôde-se verificar que a bactéria sobreviveu por um período máximo de 48
horas, após a infestação da manipueira, incubada a 15oC. Nas demais tempera-
turas de incubação (20, 25, 30 e 35oC) não foi possível isolar a bactéria em meio
de cultura semi-seletivo, após 24 horas de incubação (Figura 7.1). Observou-se
uma queda drástica da população bacteriana em todas as condições de tempera-
tura de incubação (THEODORO, G.F. & MARINGONI, A.C. dados não publi-
cados; THEODORO & MARINGONI, 2000).
Esse comportamento foi atribuído às alterações químicas que ocorreram na
manipueira, com o decorrer da incubação, por decorrência de sua fermentação,
uma vez que foi possível observar a redução no pH e o aumento da acidez total
deste resíduo. Essas alterações de pH e acidez total torna o ambiente desfavorá-
vel para a sobrevivencia de X. axonopodis pv. manihotis na manipueira. Na
menor temperatura de incubação (15oC), a fermentação ocorreu de forma mais
lenta, favorecendo a sobrevivência da bactéria por um período maior (THEODO-
RO, G.F. & MARINGONI, A.C., dados não publicados; THEODORO & MARIN-
GONI, 2000).
relacionar o fator de resistência a alguma característica botânica e/ou bioquími-
ca da planta.
A penetração desta bactéria em plantas de mandioca ocorre principalmente
através de estômatos (LOZANO & SEQUEIRA, 1974) e não existe correlação
entre a resistência de variedades com o número de estômatos por unidade de
área, mas sim com as dimensões da abertura estomatal, sendo que variedades
resistentes e medianamente resistentes apresentam aberturas estomatais meno-
res que aquelas encontradas nas suscetíveis (FUKUDA & ROMEIRO, 1984).
Em três anos consecutivos, avaliando-se a resistência de 26 variedades de man-
dioca, FUKUDA et al. (1983) não encontraram correlação entre os teores de
fenóis totais do caule, folhas e pecíolos com resistência varietal de mandioca a
X. axonopodis pv. manihotis. Também não foi possível correlacionar teor de
ácido cianídrico de hastes, folhas e caules de mandioca ao mecanismo pré-in-
feccional de resistência a este patógeno (FUKUDA et al., 1985).
Todos os trabalhos que analisam o comportamento de variedades de mandi-
oca à bacteriose relatam que somente algumas são resistentes ou medianamente
resistentes, demonstrando a elevada agressividade e importância da X. axono-
podis pv. manihotis (ROMEIRO, 1995). PERIM et al. (1980) avaliaram 242
variedades de mandioca e concluíram que 1,7% foram resistentes, 3,7% media-
namente resistente, 20,2% medianamente suscetíveise 74,4% suscetíveis à bac-
teriose. Em condições de campo, analisando-se durante 3 anos 270 variedades
de mandioca, FUKUDA et al. (1984) observaram que somente 3,3% eram resis-
tentes, 17,4% apresentavam resistência intermediária e 79,3% foram suscetí-
veis. Entretanto, SOUZA et al. (1981) analisou 56 variedades, em condições de
casa-de-vegetação e realizando-se reinoculação para se obter maior garantia,
obtendo 12,5% variedades resistentes e 21,4% medianamente resistentes.
Empregando o método de inoculação dos ponteiros de plantas de mandioca
com palitos imersos numa suspensão de X. axonopodis pv. manihotis, MIURA
et al. (1979) avaliaram o comportamento de 37 cultivares de mandioca em con-
dições de campo em Santa Catarina. Concluiu-se que somente duas cultivares
(Orizon S.2-573 e a IAC-105-66) foram altamente resistentes, duas resistentes
(Vassourinha J.C.2 e a Mantiqueira) e três moderadamente resistentes (S-4-372,
S.4.104 e Branca de Santa Catarina). Ainda em Santa Catarina, MIURA et al.
(1990) realizaram ensaios de seleção de germoplasma de mandioca visando re-
sistência a X. axonopodis pv. manihotis, sendo que dos 461 genótipos analisa-
dos, 61 foram selecionados como promissores. Contudo, existem variedades
recomendadas para cada região, sendo elas, entre outras, a Mico, Ouro do Vale,
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Figura 7.1
Sobrevivência de X. axonopodis pv. manihotis em manipueira, sob diferentes
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MARINGONI, A.C. (dados não publicados); THEODORO & MARINGONI (2000).
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