Identificando espécies de corais adequadas para a restauração da Área de Proteção Ambiental Recifes de Corais - RN

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UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE
CURSO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
ESTHER SILVA QUEIROZ PAIVA
IDENTIFICANDO ESPÉCIES DE CORAIS ADEQUADAS PARA A RESTAURAÇÃO
DA ÁREA DE PROTEÇÃO AMBIENTAL RECIFES DE CORAIS - RN
NATAL
2023
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ESTHER SILVA QUEIROZ PAIVA
IDENTIFICANDO ESPÉCIES DE CORAIS ADEQUADAS PARA A RESTAURAÇÃO
DA ÁREA DE PROTEÇÃO AMBIENTAL RECIFES DE CORAIS - RN
Monografia apresentada ao curso de
graduação em Ciências Biológicas, da
Universidade Federal do Rio Grande do
Norte, como requisito parcial à obtenção
do título de Bacharel em Ciências
Biológicas.
Orientador: Prof. Dr. Guilherme Ortigara
Longo.
Coorientadora: Ma. Jessica Bleuel.
NATAL
2023
Esta obra está licenciada com uma licença Creative Commons Atribuição 4.0
Internacional. Permite que outros distribuam, remixem, adaptem e desenvolvam seu
trabalho, mesmo comercialmente, desde que creditem a você pela criação original.
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creativecommons.org/licenses/by/4.0/legalcode
3
Universidade Federal do Rio Grande do Norte - UFRN
Sistema de Bibliotecas - SISBI
Catalogação de Publicação na Fonte. UFRN - Biblioteca Setorial Prof. Leopoldo Nelson - Centro de
Biociências - CB
Paiva, Esther Silva Queiroz.
Identificando espécies de corais adequadas para a restauração
da área de proteção ambiental recifes de corais - RN / Esther
Silva Queiroz Paiva. - 2023.
59 f.: il.
Monografia (graduação) - Universidade Federal do Rio Grande do
Norte, Centro de Biociências, Curso de Ciências Biológicas.
Natal, RN, 2023.
Orientação: Prof. Dr. Guilherme Ortigara Longo.
Coorientação: Ma. Jéssica Bleuel.
1. Restauração ecológica - Monografia. 2. Abordagem histórica
- Monografia. 3. Abundância - Monografia. 4. Recifes de corais -
Monografia. 5. Maracajaú - Monografia. 6. Rio do Fogo -
Monografia. I. Longo, Guilherme Ortigara. II. Bleuel, Jessica.
III. Título.
RN/UF/BSCB CDU 574.5
Elaborado por KATIA REJANE DA SILVA - CRB-15/351
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ESTHER SILVA QUEIROZ PAIVA
IDENTIFICANDO ESPÉCIES DE CORAIS ADEQUADAS PARA A RESTAURAÇÃO
DA ÁREA DE PROTEÇÃO AMBIENTAL RECIFES DE CORAIS - RN
Monografia apresentada ao curso de
graduação em Ciências Biológicas, da
Universidade Federal do Rio Grande do
Norte, como requisito parcial à obtenção
do título de Bacharel em Ciências
Biológicas.
Aprovada em: 15/12/2023
BANCA EXAMINADORA
Prof. Dr. Guilherme Ortigara Longo
Orientador
UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE
Ma. Jessica Bleuel
Coorientadora
UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE
MSc. Ana Carolina Grillo Monteiro
Membro interno
UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE
Dra. Carine de Oliveira Fogliarini
Membro externo
UNIVERSIDADE FEDERAL DE SANTA MARIA
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Aos meus pais Geraldo Queiroz de Assis
Paiva e Gilda Aparecida Silva Queiroz.
Ao meu namorado Gabriel Richard Barros
Silva.
Às minhas amigas Ana Luiza Frossard
Givisiez, Francielly Eduarda Mendes
Pereira e Jady Abranches Fernandes.
Aos meus mentores Dr. Guilherme
Ortigara Longo e Ma. Jessica Bleuel.
Destino e dedico
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AGRADECIMENTOS
Agradeço a Deus com humildade e júbilo, reconhecendo sua presença
constante em minha jornada de formação, desde os momentos mais felizes até os
meus mais difíceis desafios, sendo o meu amparo e a minha fortaleza.
Agradeço aos meus pais, Gilda e Geraldo, que sempre estiveram ao meu
lado, oferecendo apoio inabalável e orientação em cada passo da minha jornada.
Suas palavras de sabedoria, amor incondicional, suas preces e noites sem dormir
para tornar o meu sonho realidade foram fundamentais para eu chegar até aqui.
Agradeço ao meu namorado, Gabriel, por todas as noites em claro, as
ligações de madrugada e o amor à distância, sendo o meu refúgio em meio às
tempestades e a luz que iluminou os momentos mais sombrios. Você foi uma das
peças-chave para que chegasse até aqui, me apoiando de maneira incondicional e
me mostrando o quanto eu era capaz em meio as dúvidas que me aflingiam.
Agradeço a minha gata, minha filha, Mia, por toda companhia oferecida
nesses anos que eu estava longe de casa, sendo meu maior motivo de alegria em
Natal. Com você eu aprendi um amor puro e verdadeiro, aprendi o que é cuidar e
zelar. Você me ensinou a valorizar cada segundo e cada pequeno momento e por
você eu movo montanhas.
Agradeço as minhas melhores amigas de Minas Gerais, Jady, Francielly e
Luiza, por todo apoio e incentivo mesmo que a distância. Vocês sempre acreditaram
no meu potencial e vibraram com todas as minhas conquistas. O nosso quarteto é
mais do que fantástico.
Agradeço ao meu orientador, Dr. Guilherme Ortigara Longo, por todos os
ensinamentos, confiança e paciência durante os anos que tive o prazer de ser
estagiária em seu laboratório. Foi a realização de um sonho ter tido a oportunidade
de trabalhar ao seu lado e aprender pelo menos um pouco do vasto conhecimento
que você carrega. Entrei no LECOM portando uma grande admiração por você e
estou saindo com essa admiração ainda maior. Agradeço também ao Instituto
Serrapilheira pela concessão da bolsa para o desenvolvimento deste trabalho.
Agradeço à minha coorientadora, Ma. Jessica Bleuel, por todo suporte e
paciência oferecidos. Ser sua coorientanda foi muito prazeroso e me trouxe uma
enorme sensação de segurança para a realização do trabalho, pois você é uma
cientista incrível, que soube me instruir, juntamente com Guilherme, do início ao fim
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e que me atendeu prontamente sempre que eu a solicitei. Eu verdadeiramente me
inspiro em você e aprendi muito com você nesses anos em que eu tive o privilégio
de fazer parte do LECOM.
Agradeço a toda família do Laboratório de Ecologia Marinha (LECOM), pelo
acolhimento que tiveram comigo desde os primeiros dias, pelos ensinamentos
passados, pela confiança e pela paciência. Trabalhar com vocês foi uma experiência
leve e muito divertida, não existem memórias ruins, somente momentos de muita
alegria e diversão. Vocês foram como uma família para mim e lembrarei de todos
com muito carinho e afeto.
Por fim, agradeço a todos os amigos que fiz em Natal, vocês também foram
como uma família para mim, especialmente Nicolas e Damila. Nicolas foi meu
melhor amigo, meu alívio cômico em meio ao caos e os momentos que passamos
juntos estarão para sempre registrados na memória. Damila foi o meu ponto de
equilíbrio, quem me fazia pensar com razão, quando os sentimentos queriam me
dominar e quem me acolheu em sua casa quando eu precisei. Sendo as duas
pessoas que eu mais compartilhei momentos e histórias. O apoio de vocês foi
fundamental para que eu chegasse até aqui e partir para longe de vocês não será
uma tarefa fácil, mas garanto a vocês que nos veremos em breve no próximo
capítulo de nossas vidas.
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“Tenho esperança de que um maior conhecimento do mar, que
há milênios dá sabedoria ao homem, inspire mais uma vez os
pensamentos e as ações daqueles que preservarão o equilíbrio
da natureza e permitirão a conservação da própria vida.”
Jacques Cousteau, oceanógrafo
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RESUMO
Abordagens históricas são fundamentais na compreensão das mudanças nos
ecossistemas, proporcionando um referencial para comparações e avaliações
futuras. Essa perspectiva histórica se torna uma ferramenta essencial em estratégias
de conservação e restauração, onde abordagens que incluem múltiplas espécies
têm mais chances de preservar as funções ecossistêmicas. O objetivo do estudo foi
investigar possíveis declínios na abundância e riqueza das espécies de corais na
Área de Proteção Ambiental dos Recifes de Corais (APARC) ao longo de 6 décadas,
afim de direcionar esforços de restauração de múltiplas espécies de corais baseados
em ecologia. Por meio de uma revisão sistemática registramos 13 espécies de corais
e hidrocorais na região, cujas abundâncias atuais foram comparadas ao registro
mais antigo da área de estudo, feito por Laborel em 1970. Uma matriz de distância
funcional foi construída com base em variáveis mistas de atributos para escolher
conjuntos mínimos de espécies que suportem ao máximo as funçõesecossistêmicas
considerando “persistência ecológica”, “persistência ecológica e atributos” e
“persistência ecológica, atributos e restauração”. Identificamos reduções na
abundância de Millepora alcicornis e Mussismilia harttii desde a década de 70,
porém não houve mudança na dominância de Siderastrea stellata. Nos três
conjuntos propostos para restauração, com quatro, cinco e seis espécies, S. stellata,
Mi. alcicornis, Favia gravida e Porites astreoides foram selecionadas em todos os
critérios. Além dessas quatro espécies, o conjunto com cinco espécies variou entre a
adição de Agaricia humilis (persistência ecológica), ou Mussismilia hispida
(persistência ecológica, atributos e restauração). Com seis espécies variou entre a
adição de A. humilis e Agaricia fragilis (persistência ecológica) ou Mu. hispida e
Montastraea cavernosa (persistência ecológica, atributos e restauração). Os
conjuntos de persistência ecológica com cinco e seis espécies foram as melhores
opções, pois abrigam três tipos de corais construtores (construtor, cimentador e
preenchedor), mesmo que com um menor volume funcional, pois mantém o padrão
histórico dos recifes, recupera a abundância perdida por algumas espécies e
conserva grande parte das funções ecossistêmicas.
Palavras-Chave: Abordagem histórica; restauração ecológica; abundância; recifes
de corais; Maracajaú; Rio do fogo.
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ABSTRACT
Historical approaches are fundamental in understanding changes in
ecosystems, providing a reference for future comparisons and assessments. This
historical perspective becomes an essential tool in conservation and restoration
strategies, where approaches that include multiple species are more likely to
preserve ecosystem functions. The objective of the study was to investigate possible
declines in the abundance and richness of coral species in the Coral Reef
Environmental Protection Area (APARC) over 6 decades in order to target
ecology-based multi-species coral restoration efforts. Through a systematic review,
we recorded 13 species of corals and hydrocorals in the region, whose current
abundances were compared to the oldest record in the study area, made by Laborel
in 1970. A functional distance matrix was constructed based on mixed attribute
variables to choose minimum sets of species that maximally support ecosystem
functions considering “ecological persistence”, “ecological persistence and
attributes'' and “ecological persistence, attributes and restoration”. We identified
reductions in the abundance of Millepora alcicornis and Mussismilia harttii since the
1970s, but there was no change in the dominance of Siderastrea stellata. In the three
sets proposed for restoration, with four, five and six species, S. stellata,Mi. alcicornis,
Favia gravida and Porites astreoides were selected using all criteria. In addition to
these four species, the set of five species varied between the addition of Agaricia
humilis (ecological persistence), or Mussismilia hispida (ecological persistence,
attributes and restoration). With six species it varied between the addition of A.
humilis and Agaricia fragilis (ecological persistence) or Mu. hispida and Montastraea
cavernosa (ecological persistence, attributes and restoration). The ecological
persistence sets with five and six species were the best options, as they house three
types of construction corals (builder, cementer and filler), even with a smaller
functional volume, as they maintain the historical pattern of the reefs and recover lost
abundance by some species and preserves a large part of the ecosystem functions.
Keywords: Historical approach; ecological restoration; abundance; Coral reefs;
Maracajaú; Rio do Fogo.
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LISTA DE FIGURAS
Figura 1. Localização da APARC (Fonte: Felix, 2023).............................................. 20
Figura 2. Esquema cronológico das etapas da revisão sistemática..........................21
Figura 3. Esquema dos atributos para cada espécie de coral.................................. 26
Figura 4. Resultados dos trabalhos encontrados por etapas de busca da revisão
sistemática..................................................................................................................29
Figura 5. Mudanças na abundância de corais na APARC.........................................32
Figura 6. Escolha das espécies e espaço funcional total dos recifes de Rio do Fogo
e Maracajaú................................................................................................................33
Figura 7. Escolha das espécies e espaços de atributos operados por 4 espécies... 34
Figura 8. Escolha das espécies e espaços de atributos operados por 5 espécies... 35
Figura 9. Escolha das espécies e espaços de atributos operados por 6 espécies... 36
12
LISTA DE GRÁFICOS
Gráfico 1. Abundância de espécies na APARC por número de registros................. 30
Gráfico 2. Cobertura relativa média dos corais na APARC....................................... 31
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LISTA DE TABELAS
Tabela 1. Palavras chaves usadas nas buscas......................................................... 46
Tabela 2. Artigos selecionados na triagem da revisão sistemática............................46
Tabela 3. Pesos para a realização do segundo método da média atual................... 47
Tabela 4. Atributos baseados no estudo de Bleuel et al., (em revisão)..................... 47
Tabela 5. Características ecológicas e potencial de restauração das espécies de
corais..........................................................................................................................47
Tabela 6. Resultados dos registros das espécies por pesquisas selecionadas na
revisão sistemática.....................................................................................................48
Tabela 7. Valores de CRC registrados e/ou convertidos........................................... 58
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LISTA DE ABREVIATURAS E SIGLAS
APARC Área de Proteção Ambiental dos Recifes de Corais.
IDEMA Instituto de Desenvolvimento Sustentável e Meio Ambiente.
ICMBio Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade.
CAPES Coordenação de Aperfeiçoamento Pessoal de Nível Superior.
UFRN Universidade Federal do Rio Grande do Norte.
UFPB Universidade Federal da Paraíba.
UFC Universidade Federal do Ceará.
UFPE Universidade Federal de Pernambuco.
UFRPE Universidade Federal Rural de Pernambuco.
CT Cobertura Total
CRC Cobertura Relativa de Corais
Col. Colônias
PCoA Análise de Coordenadas Principais
RFM Rio do Fogo e Maracajaú
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SUMÁRIO
1. INTRODUÇÃO....................................................................................................... 16
1.1. Objetivos........................................................................................................ 18
1.1.1. Objetivo geral..............................................................................................18
1.1.2. Objetivos específicos.................................................................................. 18
1.2. Hipóteses de pesquisa...................................................................................18
2. METODOLOGIA.................................................................................................... 19
2.1. Área de estudo...............................................................................................19
2.2. Revisão sistemática....................................................................................... 20
2.3. Restauração de corais................................................................................... 24
3. RESULTADOS....................................................................................................... 28
3.1. Revisão sistemática....................................................................................... 28
3.2. Restauração de corais................................................................................... 32
4. DISCUSSÃO..........................................................................................................37
5. CONSIDERAÇÕES FINAIS...................................................................................40
6.REFERÊNCIAS.......................................................................................................42
7. MATERIAL SUPLEMENTAR................................................................................. 46
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1. INTRODUÇÃO
Abordagens históricas em ecologia são usadas para entender mudanças nos
ecossistemas ao longo do tempo, sendo uma ótima ferramenta para a conservação
(McClenachan et al., 2015). Em um estudo recente, foram investigadas mudanças
nas percepções dos pescadores em relação a espécies superexploradas e novas
espécies-alvo na pesca artesanal em Arraial do Cabo (RJ), revelando que múltiplas
fontes de informação combinadas podem estabelecer linhas de base históricas que
melhoram a detecção de alterações nos ecossistemas marinhos (Fogliarini et al.,
2021). Em outro estudo de Fogliarini et al. (2022) utiliza a comparação de cartas
náuticas, uma de 160 anos atrás com as modernas, para quantificar perdas na
extensão espacial dos recifes costeiros no Banco de Abrolhos, Brasil. Este trabalho
identificou reduções de até 50% na extensão de alguns recifes da região,
documentando grandes perdas. Logo, informações históricas também podem
permitir a identificação de variações na cobertura de corais ao longo do tempo
(McClenachan et al., 2017; Fogliarini et al., 2022), estabelecendo metas tangíveis
para a restauração.
Os corais são suscetíveis a diversas perturbações locais e globais, como
eventos de escoamento superficial (e.g. efluentes domésticos e fertilizantes),
derramamento de petróleo, poluição, ciclones e mudanças climáticas (Bellwood et
al., 2019; Turner e Renegar, 2017). As mudanças climáticas, por exemplo, incluem
alterações nos padrões de temperatura causadas principalmente por atividades
antropogênicas. Como consequência, a temperatura média dos oceanos aumenta,
assim como eventos extremos de ondas de calor, que podem afetar negativamente
os corais e as microalgas que vivem associadas a eles numa relação simbiótica.
Temperaturas muito altas causam um estresse térmico nos corais, de maneira que
as microalgas zooxantelas passam a produzir mais espécies radicais de oxigênio,
moléculas instáveis que podem danificar as células dos simbiontes e/ou seus
hospedeiros quando produzidos em excesso. Em casos graves, esses danos podem
levar à expulsão das zooxantelas pelos corais, desencadeando em seu
branqueamento (Lesser, 1996; 2006) uma das principais causas do declínio da
cobertura de corais (Baker, Glynn e Riegl, 2008).
Um exemplo de branqueamento em massa no Brasil ocorreu em 2010, no
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nordeste brasileiro, atingindo a Área de Proteção Ambiental dos Recifes de Corais
(APARC), no Rio Grande do Norte. Durante esse evento, a temperatura do recife de
Maracajaú aumentou 5ºC em relação a temperatura usual (29ºC), resultando em
80% dos corais parcialmente ou totalmente branqueados (ONG Oceânica, 2010a). O
nordeste brasileiro também enfrentou uma nova onda de branqueamento em 2020,
sendo a maior onda de calor desde 1985, afetando grandes extensões coralíneas e
recifes como os da APACC (Área de Proteção Ambiental Costa dos Corais), em
Pernambuco (Pereira et al., 2022), causando perda na cobertura de algumas
espécies de corais dos recifes e a APARC no Rio Grande do Norte (Nascimento,
2023)
A redução da cobertura de corais pode desencadear na perda de funções
ecossistêmicas.Funções ecossistêmicas são definidas como possíveis usos de
nossos recursos naturais e biofísicos para o ecossistema, e os serviços
ecossistêmicos que elas geram são definidos como possibilidades ou potenciais
para serem usados pelos humanos para qualquer fim (Hueting et al., 1998). Essas
funções e serviços ecossistêmicos estão diretamente relacionados com a
diversidade de atributos funcionais presentes num ecossistema (Fialho et al., 2021).
Por exemplo, o hidrocoral Millepora alcicornis (Linnaeus, 1758) possui o formato
ramificado que confere tridimensionalidade ao recife, gera microhabitats para
crustáceos e abrigo para juvenis de peixes (Garcia, Matthews-Cascon e
Franklin-Junior, 2009) e consequentemente gera serviço de provisão, como o
pescado. Deste modo é perceptível a importância de manter a cobertura recifal e
para reverter essa perda de cobertura, o uso de medidas de restauração pode ser
uma ótima opção.
O objetivo da restauração de ecossistemas é recuperar um ecossistema
degradado, tanto quanto possível, para algum estado anterior. A maioria das
medidas de restauração que vêm sendo realizadas em nível global consistem no uso
de corais ramificados, cujo crescimento é acelerado e por isso se estabelecem com
facilidade (Boström-Einarsson et al., 2020). Geralmente as ações de restauração
vêm sendo realizadas com uma única espécie, como por exemplo, o uso da
Acropora cervicornis nos recifes de Flórida Keys (Ladd, Burkepile e Shantz, 2019).
Entretanto, a restauração/estabelecimento de uma única espécie pode não manter
todas as funções de um ecossistema (Madin et al., 2023).
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O uso de múltiplas espécies numa medida de restauração aumenta as
chances de haver um retorno do ecossistema para um estado menos
impactado/mais próximo do prístino. Essa abordagem foi empregada por Madin et al.
(2023), na qual buscou-se um conjunto mínimo de espécies baseado em atributos
ecológicos e fenotípicos que assegurem ao máximo as funções ecossistêmicas de
uma área sem usar um elevado capital. No presente estudo, resgatamos a
abundância de corais nas últimas seis décadas e comparamos com dados atuais.
Além disso, avaliamos o conjunto de espécies de corais e hidrocorais mais
adequadas para a restauração da Área de Proteção Ambiental Recifes de Corais
(APARC) no Rio Grande do Norte. A compreensão do estado atual e histórico das
populações de corais na APARC tem importância para o desenvolvimento de
estratégias de conservação e medidas de restauração, visando conservar a
biodiversidade marinha e garantir a resiliência dos ecossistemas recifais.
1.1. Objetivos
1.1.1. Objetivo geral
O objetivo deste estudo foi investigar mudanças na abundância e riqueza das
espécies de corais na APARC, que será a base para direcionar esforços de
restauração e identificar espécies indicadas para restauração que otimizem a
conservação de funções ecossistêmicas.
1.1.2. Objetivos específicos
● Descrever a cobertura relativa dos corais da APARC ao longo do tempo,
desde o estudo pioneiro de Laborel (1970) até estudos mais atuais e
comparar a cobertura relativa de corais entre os dois momentos temporais.
● Selecionar espécies de corais para restauração com base em atributos
funcionais, visando identificar um conjunto mínimo de espécies que suporte o
máximo de funções ecossistêmicas.
1.2. Hipóteses de pesquisa
Hipotetizamos que (I) houve um declínio histórico na diversidade de espécies
e cobertura de corais nos recifes rasos da APARC; e (II) espécies que tendem a
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ocupar um maior volume no espaço funcional apropriadas para a restauração são as
mesmas que apresentam dominância e abundância histórica na região.
2. METODOLOGIA
2.1. Área de estudo
A Área de Proteção Ambiental dos Recifes de Corais (APARC), criada em
2001, contempla a região costeira dos municípios de Touros, Rio do Fogo e
Maxaranguape, no estado do Rio Grande do Norte, em uma área total de 1.363,44
km² (coordenadas UTM SAD 69: N - 9.433.000 m; S - 9.394.000 L - 266.000 m; O -
224.000 m), conforme Decreto Estadual N°. 15.476/2001 (ONG Oceânica, 2010b),
onde estão localizados os recifes rasos de Rio do Fogo e Maracajaú, foco deste
estudo (Figura 1), regionalmente conhecidos por parrachos, se localizam mais longe
da costa. Os Parrachos de Maracajaú encontram-se a aproximadamente 7 km da
Praia de Maracajaú no município de Maxaranguape (RN) e os Parrachos de Rio do
Fogo estão cerca de 4 km da Praia de Rio do Fogo, município de Rio do Fogo (RN),
com cerca de 12 km deextensão e 3 km de largura de largura. Apresentam formato
ovalado e possuem formações em pináculos, cuja construção é predominante de
algas calcárias, vermetídeos e corais (Laborel-Deguen et al., 2019). Os recifes
possuem uma dominância de algas folhosa e filamentosa e uma cobertura
considerável de corais (Souza, 2015), onde o coral Siderastrea stellata (Verrill, 1868)
é o coral mais abundante (Maida e Ferreira. 1997). Além desses dois recifes, a
APARC também contempla os recifes de Cioba e a Risca do Zumbi. Logo, a escolha
da utilização dos recifes rasos de Rio do Fogo e Maracajaú ocorreu devido a
semelhança geológica dos recifes (Santos et al., 2007).
20
Figura 1. Localização da APARC (Fonte: Felix, 2023)
2.2. Revisão sistemática
Utilizamos uma revisão sistemática para sintetizar o conhecimento sobre a
abundância e diversidade de corais nos recifes de corais da APARC. Para isso,
buscamos artigos e trabalhos acadêmicos que apontavam a cobertura recifal direta
ou indiretamente. Dividimos a revisão sistemática em quatro etapas: 1ª - Busca em
repositórios universitários; 2ª - Busca em instituições ou projetos ligados à proteção
ambiental (Instituto de Desenvolvimento Sustentável e Meio Ambiente - IDEMA,
Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade - ICMBio e Projeto Coral
Vivo); 3ª - Busca no Portal de Periódicos da Coordenação de Aperfeiçoamento
Pessoal de Nível Superior (CAPES); 4ª - Busca em Currículo Lattes (Figura 2).
21
Figura 2. Esquema cronológico das etapas da revisão sistemática.
A primeira etapa foi feita através da busca em repositórios de cinco
universidades federais geograficamente próximas a área do estudo, sendo elas, a
Universidade Federal do Rio Grande do Norte (UFRN), a Universidade Federal da
Paraíba (UFPB), a Universidade Federal do Ceará (UFC), a Universidade Federal de
Pernambuco (UFPE) e a Universidade Federal Rural de Pernambuco (UFRPE). A
busca foi conduzida por meio do uso de palavras-chaves para cada repositório
(Tabela 1), visando otimizar os resultados das pesquisas.
A segunda etapa correspondeu à busca de publicações feitas por instituições
ou projetos do âmbito ambiental, sendo as escolhidas: IDEMA, ICMBio e Projeto
Coral Vivo. O IDEMA foi escolhido para essa revisão pois é o órgão competente pela
APARC, criada pelo Governo do Estado do Rio Grande do Norte , sendo a instituição
22
responsável pelo Plano de Manejo da área, enquanto o ICMBio é o órgão federal
para a conservação da biodiversidade. O Projeto Coral Vivo foi escolhido como fonte
dada sua ampla rede de pesquisas.
Na terceira etapa, foi efetuada uma busca no Portal de Periódicos da CAPES.
A busca foi feita utilizando palavras-chaves, otimizando e filtrando a demanda de
artigos encontrados seguida da exclusão de pesquisas que apareceram nas etapas
anteriores. Por fim, a última etapa consistiu na busca na plataforma Lattes, no intuito
de encontrar trabalhos acadêmicos que poderiam se enquadrar nos objetivos da
pesquisa. Assim como na etapa anterior, tivemos a exclusão de pesquisas que
apareceram nas demais etapas. Sendo utilizados os trabalhos acadêmicos
encontrados nas categorias: artigos completos publicados em periódicos, livros
publicados/organizados ou edições e orientações e supervisões concluídas.
Após a revisão sistemática e a triagem dos artigos que possuíam as
informações necessárias para o presente estudo, foram realizados os registros das
espécies com o intuito de mensurar a abundância e riqueza de corais e hidrocorais
ao longo do tempo. Um registro corresponde a cada vez que uma espécie foi citada
e/ou quantificada dentro de um determinado artigo. A abundância foi exposta em
três níveis: Cobertura Total - CT, Cobertura relativa dos corais - CRC e Colônias -
Col.. Quando uma espécie foi registrada com CT refere-se à sua abundância dentro
de abundância dentro da cobertura de corais, e quando foi registrada como Col.
indica o número de colônias avistadas dentro de uma determinada área ou quando
tratavam a espécie em nível de colônia, mesmo sem quantificar.
Para realizar o cálculo de abundância por número de registros, primeiro
identificamos os registros históricos feitos por Laborel (1970) e os separamos do
cálculo. Segundo, unimos os registros de Agaricia agaricites (Linnaeus, 1758) aos
registros de Agaricia fragilis (Dana, 1846), tornando-as uma única espécie devido a
inconsistência taxonômica, na qual alguns pesquisadores chamam de A. agaricites e
outros de A. fragilis. Similarmente, juntamos Favia gravida (Verrill, 1868) e Favia sp.,
pois no Brasil só ocorre essa espécie. Terceiro, excluímos do cálculo os registros de
espécies que foram encontradas mortas, pois é um fator oposto à abundância. Após
todos os ajustes, foi feita a contagem de registros por espécie, seguida da
conversão do número de registro em porcentagem.
23
Mediante aos registros e seus respectivos valores quantitativos empregados
pelos autores dos artigos selecionados na revisão sistemática, determinamos uma
média atual da cobertura relativa geral dos corais dos recifes de Maracajaú e Rio do
Fogo. Para calcular essa média através da cobertura relativa, foram utilizados todos
os valores que correspondem a “cobertura relativa de corais” (CRC) e “cobertura
total” (CT), excluindo os registros de Laborel (1970) e os que não apresentaram
valores quantitativos, e os registrados como “colônias” (Col.), pois não foi possível
identificar o valor desses registros em cobertura relativa.
Para chegar a uma porcentagem única foi necessário fazer a conversão dos
registros de CT para CRC. Para realizar essa conversão foram usados dois
métodos, o primeiro foi destinado aos registros que apresentavam uma porcentagem
individual de cobertura para cada espécie, logo foram feitas as somas das
porcentagens de cada espécie, em seguida, os dados obtidos foram divididos pelo
número de registro de cada espécie, chegando numa média de CT para cada
espécie. A posteriori essas médias foram somadas e o resultado dessa soma foi
categorizado como 100%, logo, para chegar nas médias de CRC foi realizado uma
regra de três para cada média de CT obtida.
No segundo método da conversão de CT para CRC foi necessário atribuir
pesos para cada espécie, uma vez que, os registros desse método só apresentaram
um subconjunto das espécies de corais. Para chegarmos às porcentagens
individuais esses pesos foram distribuídos de acordo com os dados da revisão
sistemática, incluindo registros sem valores quantitativos e registros quantitativos em
CRC das espécies, onde espécies mais citadas e/ou quantificadas foram atribuídas
com os maiores pesos (Tabela 3). Após a determinação do peso de cada espécie foi
realizada uma média aritmética com o valor da porcentagem de CT para chegarmos
às porcentagens de CT individuais. Após isso, foram realizadas a exclusão de 2
espécies (Palythoa caribaeorum (Duchassaing e Michelotti, 1860) e Zoanthus
sociatus (Ellis, 1768)), pois elas estavam incluídas na porcentagem em conjunto mas
não são alvo do presente estudo, por serem zoantídeos, cnidários sem esqueleto
calcário. Prosseguindo, essas porcentagens foram somadas e o valor de seu
resultado foi categorizado como 100% e assim como no método anterior para chegar
nas porcentagens de CRC foi realizado uma regra de três para cada porcentagem
de CT obtida.
24
Após essa conversão todos os registros quantitativos se tornaram CRC,
facilitando a resolução de uma média geral, que foi feita colocando todas as
espécies registradas em uma coluna do Excel e na coluna ao lado todos os valores
de CRC registrados e convertidos. Com isso foi possível fazer as somas das
porcentagens de cada espécie e posteriormente fazer a sua média aritmética. Por
fim, algumas espécies não tiveram nenhum registro quantitativo, mas foram
mantidas na média, sem atribuir o valor de 0, uma vez que são registradas como
presentes na região.
Para mensurar a abundância ao longo do tempo as espécies foram
categorizadasem “comum”, “pouco comum”, “raro” e “extremamente raro” e para
enquadrar cada espécie dentro dessas categorias utilizamos os dados
documentados por Laborel (1970) em comparação com os dados obtidos pela
“Abundância atual por número de registros” e pela “ Média atual da cobertura relativa
geral de coral”. Segundo o banco de dados do estudo foram registradas 13
espécies de corais e hidrocorais: S. stellata, F. gravida (Verrill, 1868), Porites
astreoides (Lamarck, 1816), Millepora alcicornis (Linnaeus, 1758), Agaricia humilis
(Verrill, 1901), A. fragilis (Dana, 1846), Mussismilia harttii (Verrill, 1868), Mussismilia
hispida (Verrill, 1901), Porites branneri (Rathbun, 1887), Madracis decactis (Lyman,
1859), Millepora braziliensis (Verrill, 1868), Montastraea cavernosa (Linnaeus, 1767),
Meandrina brasiliensis (Milne Edwards e Haime, 1848). Dessas espécies, Laborel
registrou apenas quatro, logo as outras nove foram classificadas como raras em
1970, uma vez que, durante a sua pesquisa Laborel não registrou nenhuma colônia
dessas espécies e quantificou a abundância de apenas uma espécie, portanto não
foi possível quantificar as mudanças, mas obtivemos dados qualitativos.
2.3. Restauração de corais
Utilizamos nove atributos baseados no estudo de Bleuel et al. (em revisão)
(Tabela 4), sendo três categóricos, cinco quantitativos e um ordinal relacionados à
dispersão, persistência e papel ecológico dos corais, representando as principais
funções ecológicas dos corais nos sistemas recifais para realizar a amostragem dos
espaços de atributos. Utilizamos três atributos reprodutivos relacionados à
capacidade de dispersão e à entrada de novos corais na população: sistema sexual,
modo de desenvolvimento e período reprodutivo (Baird, James e Bette, 2009).
25
Outros três atributos estão associados ao crescimento de corais: altura da colônia,
taxa de crescimento e diâmetro máximo. Os últimos atributos estão relacionados à
alimentação, distribuição vertical das espécies de corais e resistência do coral ao
branqueamento, sendo eles: largura máxima do coralito, limite de profundidade e
diversidade de clados endossimbiontes, respectivamente.
Na alimentação, a largura máxima do coralito atua como um marcador para o
tamanho da boca do coral para indicar a alimentação heterotrófica (Porter, 1976;
Muscatine et al., 1989). Para hidrocorais que não possuem coralitos, usamos a
largura do gastróporo para realizar a mesma aproximação. Enquanto que na
diversidade de clados endossimbiontes há uma indicação de diferentes associações
registradas entre o hospedeiro coral e o simbionte e por isso podem indicar maior
resistência do holobionte ao branqueamento de corais (Thomas et al., 2019).
Além disso, foi proposto minimizar a perda dos serviços ecossistêmicos
maximizando a variação fenotípica, utilizando os mesmos atributos propostos por
Madin e colaboradores (2023) para a melhor escolha das espécies na restauração.
Onde a diversidade fenotípica está resumida a três atributos fenotípicos:
construtores de recifes, estratégias de história de vida e diversidade filogenética. O
atributo, construtores de recifes, pode ser categorizado de três maneiras distintas de
acordo com Goreau (1963): cimentadores, construtores e preenchedores. Os
cimentadores são os corais definidos como incrustantes e/ou laminares, os
construtores são os definidos como maciços, submaciços e/ou colunares, já os
preenchedores são os corais ramificados ou aqueles cuja a forma se assemelha
com um prato.
As estratégias de vida também são categorizadas em: pioneiros,
competidores, tolerantes ao estresse e generalistas de acordo com Darling e
colaboradores (2012). Os pioneiros são pequenos corais com reprodução por
incubação, taxas de crescimento rápido e alta rotatividade populacional, os
competidores possuem crescimento rápido, são eficientes no uso de recursos e
podem dominar comunidades em ambientes produtivos, além de serem sensíveis às
mudanças ambientais, enquanto os tolerantes ao estresse possuem crescimento
lento, desova livre, morfologia predominantemente em cúpula, coralitos grandes e
alta fecundidade. E os generalistas são a sobreposição com os históricos de vida
competitivos, pioneiros e tolerantes ao estresse. Por fim, o último atributo é a
26
diversidade filogenética, que se resume ao número de famílias Veron's (2000)
(Figura 3).
Figura 3. Esquema dos atributos para cada espécie de coral.
Então de acordo com a metodologia utilizada por Bleuel et al.(em revisão),
uma matriz de distância funcional foi construída com base nessas variáveis mistas
de atributos das espécies de corais (categóricas, ordinais e quantitativas) usando a
distância de Gower (função dist.ktab; Gower e Legendre 1986), a qual permite
trabalhar com diferentes tipos de variáveis ao calcular distâncias e atribui pesos
iguais aos atributos. Com base nesta matriz de distância, uma Análise de
Coordenadas Principais (PCoA) foi utilizada para organizar as espécies em um
27
espaço funcional (Villéger et al., 2008) e os três primeiros eixos foram selecionados
de acordo com o Qual.FRic máximo para construir o espaço de traços funcionais
multidimensionais. Para determinar o volume do espaço funcional de cada cenário
de escolha das espécies e seus critérios utilizados, houve uma mensuração do
volume ocupado pelo espaço de traços total dos corais dos recifes da APARC, que a
posteriori foi dividido pelo casco convexo de cada cenário. Utilizando a função
convhulln do pacote "geometry" no R (Barber et al., 2015; R Core Team 2018).
Um processo em etapas proposto por Madin e colaboradores (2023) foi
empregado para escolher um conjunto mínimo de espécies para restauração que
suporte ao máximo as funções ecossistêmicas considerando características
ecológicas, fenotípicas e a distribuição das espécies em um espaço funcional.
Primeiramente, foi efetuada a remoção das espécies utilizando uma combinação de
três metodologias, a distância de vizinhança, a área das células de Voronoi e a
contribuição de cada espécie para o volume total.
De acordo com o critério de distância de vizinhança, as espécies mais
próximas umas das outras foram removidas, usando a função nndist do pacote
spatstat (Baddeley, Rubak e Turner, 2015). Em seguida, as espécies foram
removidas de acordo com a menor área das células de Voronoi no espaço
bi-dimensional definido pelos eixos da PCoA1 e PCoA2, usando a função
voronoi.mosaic do pacote tripack (Renka et al., 2020). Por último, a contribuição de
cada espécie para o volume total foi quantificada usando a função
kernel.contribution (Mammola e Cardoso 2020) do pacote hypervolume (Blonder et
al., 2022).
Em seguida, conjuntos de quatro a seis espécies foram selecionados com
foco na persistência ecológica, que inclui a abundância local, extensão geográfica de
cada espécie e resistência ao branqueamento. A abundância ecológica foi
categorizada em “comum”, “pouco comum”, “raro” e “extremamente raro” adaptado
das categorias do Veron (2000) normalizada para “1”, “0,5”, “0,25” e “0,125”
respectivamente. Para estimar a extensão geográfica de cada espécie, a latitude
máxima foi subtraída da latitude mínima, a qual foi normalizada pela extensão
máxima, variando de 0 a 1. E a resistência ao branqueamento foi avaliada através
da vulnerabilidade das espécies, uma vez que resistência e vulnerabilidade são
medidas inversamente proporcionais, neste caso atribuímos valores entre 0 e 1 a
vulnerabilidade ao branqueamento para cada espécie, os quais foram inversamente
28
proporcionais para a resistência ao branqueamento. Exemplo, Mi. alcicornis tem
vulnerabilidade 0,8 e resistência 0,2. (Tabela 5 - Material Suplementar).
Logo, a seleção das espécies consistiu em três cenários, o primeiro
considerando apenas a persistência ecológica, o segundo considerando a
persistência ecológica e os atributos das espécies no espaço funcional, e o terceiro
considerando a persistência ecológica, os atributos e facilidadede restaurar a
espécie com base em características morfológicas.
3. RESULTADOS
3.1. Revisão sistemática
Após o uso dos filtros de pesquisas, escolhas de repositórios e portais foram
encontrados diferentes artigos nas etapas expostas anteriormente (Figura 2). Nos
repositórios universitários da UFRN, UFPB, UFC, UFPE e UFRPE foram
encontrados 16, 1, 0, 2 e 0 trabalhos acadêmicos, respectivamente. Totalizando 19
artigos nessa primeira etapa, dos quais 11 foram selecionados para o estudo, pois
possuíam dados sobre a porcentagem de cobertura de corais ou registros das
principais espécies encontradas na região do estudo.
Na busca em instituições ou projetos ligados à proteção ambiental (IDEMA,
ICMBio e Coral Vivo) foram encontradas 47 pesquisas, mas somente três atenderam
aos critérios de seleção. Nas duas últimas etapas de busca algumas pesquisas
estavam sem acesso e outras foram excluídas por já terem aparecido nas etapas de
busca anteriores e somente três artigos foram selecionados nessas duas etapas
(Figura 4). Com isso, dos 127 artigos e livros encontrados, apenas 17 artigos
corresponderam ao interesse da pesquisa (Tabela 2 - Material Suplementar),
enquanto 15 estavam sem acesso liberado e 95 não preenchiam os requisitos da
pesquisa.
29
Figura 4. Resultados dos trabalhos encontrados por etapas de busca da revisão
sistemática.
Encontramos um total de 119 registros de corais, hidrocorais e zoantídeos
(Tabela 6 - Material Suplementar) de 21 espécies diferentes: S. stellata (22), F.
gravida (16), Pa. caribaeorum (14), Po. astreoides (14), Mi. alcicornis (11), A. humilis
(6), Zoanthus sp. (6), Mu. harttii (5), Z. sociatus. (5) A. agaricites (3), Po. branneri (3),
A. fragilis (2), Ma. decactis (2), Mi. braziliensis (2), Mo. cavernosa (2), Mu. hispida
(2), Epizoanthus sp. (1), Favia sp. (1), Me. brasiliensis (1), Palythoa sp. (1) e Pa.
30
variabilis (Duerden, 1898) (1). Dentre os tipos de abundância em CT foram
realizados 73 registros, no CRC foram 41, e apenas cinco foram realizados em Col.
Dentre os corais, S. stellata (18%) teve o maior número de registros, seguido
por F. gravida (14%) e Po. astreoides (11%). Os corais Ma. decactis (2%), Mo.
cavernosa (2%), Mu. hispida (2%) e Me. brasiliensis (0,89%), e o hidrocoral Mi.
braziliensis (2%), foram as espécies menos registradas. Enquanto isso, dentre todas
o conjunto de espécies registradas, Pa. caribaeorum é o zoantídeo mais abundante
(11,4%) (Gráfico 1).
Gráfico 1. Abundância de espécies na APARC por número de registros.
Legenda: O gráfico mostra a porcentagem de registros de cada cnidário.
Ao calcularmos a média atual da cobertura relativa geral continuamos a
observar o destaque para o coral S. stellata que corresponde a aproximadamente
71% da cobertura de corais seguido por F. gravida (9%), Po. astreoides (8%), Mi.
alcicornis (7%), A. fragilis (0,52%) e A. humilis (0,37%). As outras seis espécies (Ma.
decactis, Me. brasiliensis, Mi. braziliensis, Mo. cavernosa, Mu. harttii, Mu. hispida e
Po. branneri) possuem poucos registros e não apresentam dados quantitativos, mas
31
ainda assim estão presentes no ambiente mesmo que de maneira rara (Gráfico 2;
Tabela 7 - Material Suplementar).
Gráfico 2. Cobertura relativa média dos corais na APARC.
Legenda: O gráfico mostra a porcentagem média da cobertura relativa de corais e hidrocorais atual e
o seu respectivo erro padrão.
Em 1970, as 13 espécies foram distribuídas dentro de duas categorias de
abundância dentre as quatro estabelecidas, sendo elas: “comum” e "raro”. Dentro da
categoria “comum” estão as espécies Po. astreoides, Si. stellata e Mi. alcicornis e na
“raro” as espécies, F. gravida, A. fragilis, A. humilis, Po. branneri, Mu. harttii, Mo.
cavernosa, Mu. hispida, Ma. decactis, Me. braziliensis e Mi. braziliensis. Enquanto
no cenário atual, ocorreram algumas trocas, o coral Favia gravida entrou para a
categoria “comum”, o hidrocoral Mi. alcicornis para a “pouco comum” e as espécies
Mu. harttii, Mo. cavernosa, Mu. hispida, Ma. decactis, Me. braziliensis e Mi.
braziliensis para a “extremamente raro” (Figura 5).
32
Figura 5. Mudanças na abundância de corais na APARC
Legenda: Categorias de abundância das espécies de corais da APARC (comum, pouco comum, raro
e extremamente raro) do primeiro registro realizado por Laborel (1970) e do levantamento mais atual.
3.2. Restauração de corais
A análise de coordenadas principais (PCoA) explicou 64,88% da variação em
duas dimensões (eixos), 35,58% explicado pelo eixo PCoA1 e 29,3% pelo eixo
PCoA2. O volume de atributos ocupado pelas espécies que ocorrem na área de
estudo é de 95% (Figura 6).
33
Figura 6. Escolha das espécies e espaço funcional total dos recifes de Rio do Fogo
e Maracajaú.
Legenda: A) Pontuação das espécies para seleção de restauração. B) Espaço total de atributos dos
recifes de Rio do Fogo e Maracajaú.
Na escolha de quatro espécies, no primeiro cenário correspondente a
persistência ecológica, as quatro espécies selecionadas foram, S. stellata (0,84), F.
gravida (0,75) Po. astreoides (0,74) e Mi. alcicornis (0,42) (Figura 7A), juntas
ocupando 2% do volume do espaço funcional de RFM (Figura 7C). Nos outros dois
cenários (“Persistência e atributos” e “Persistência, atributos e restauração") as
espécies e o volume não se alteraram (Figura 7D e 7E).
34
Figura 7. Escolha das espécies e espaços de atributos operados por 4 espécies.
Legenda: A) Pontuação das espécies para seleção de restauração. B) Sobreposição dos critérios no
espaço funcional. C) Espaço funcional das quatro melhores espécies em relação à persistência
ecológica. D) Espaço funcional das quatro melhores espécies em relação à persistência ecológica e
atributos. E) Espaço funcional das quatro melhores espécies em relação à persistência ecológica,
atributos e restauração.
Na escolha de cinco espécies, no primeiro cenário as espécies escolhidas
foram, S. stellata (0,83), Mi. alcicornis (0,42), F. gravida (0,75), Po. astreoides (0,74)
e A. humilis (0,19) (Figura 8A), juntas ocupando um volume de 3% do espaço
funcional de RFM (Figura 8C). Enquanto nos outros dois cenários ocorreu uma troca
na escolha das espécies, onde as quatro primeiras espécies citadas permaneceram
35
e a última foi trocada por Mu. hispida. Nessa mudança de espécies o volume
aumentou para 26% do volume de RFM (Figura 8D e 8E).
Figura 8. Escolha das espécies e espaços de atributos operados por 5 espécies.
Legenda: A) Pontuação das espécies para seleção de restauração. B) Sobreposição dos critérios no
espaço funcional. C) Espaço funcional das quatro melhores espécies em relação à persistência
ecológica. D) Espaço funcional das quatro melhores espécies em relação à persistência ecológica e
atributos. E) Espaço funcional das quatro melhores espécies em relação à persistência ecológica,
atributos e restauração.
Por fim, na escolha de seis espécies, no primeiro cenário as espécies
escolhidas foram S. stellata (0,83), Mi. alcicornis (0,42), F. gravida (0,75), Po.
astreoides (0,74), A. humilis (0,19) e A. fragilis (0,19) (Figura 9A), juntas ocupando
um volume de 5% do espaço funcional de RFM (Figura 9C). Nessa amostragem,
36
houve também uma troca de espécies nos dois últimos cenários, onde as quatro
primeiras espécies citadas também permaneceram e as duas últimas foram trocadas
por Mu. hispida e Mo. cavernosa. Deste modo, o volume aumentou para 71% do
volume de RFM (Figura 9D e 9E).
Figura 9. Escolha das espécies e espaços de atributos operados por 6 espécies.
Legenda: A) Pontuação das espécies para seleção de restauração. B) Sobreposição dos critérios no
espaço funcional. C) Espaço funcional das quatro melhores espécies em relação à persistência
ecológica. D) Espaço funcional das quatro melhores espécies em relação à persistência ecológica e
atributos. E) Espaço funcional das quatro melhores espécies em relação à persistência ecológica,
atributos e restauração.
37
4. DISCUSSÃO
Este é o primeiro estudo areconstruir o histórico da abundância de corais na
APARC no RN e das 13 espécies registradas , apenas Po. astreoides, S. stellata e
Mi. alcicornis foram quantificadas por Laborel (1970) e aqui consideradas como de
abundância “comum”. As demais espécies foram classificadas como “raras”, uma
vez que não foram encontradas pelo esforço amostral de Laborel em 1970,
sugerindo sua baixa abundância na época. No cenário atual, ocorreram algumas
trocas onde o coral F. gravida passou de “raro” para “comum”, o hidrocoral Mi.
alcicornis de “comum” declinou para “pouco comum”, e as espécies Mu. harttii, Mo.
cavernosa, Mu. hispida, Ma. decactis, Me. brasiliensis e Mi. braziliensis de “raro”
para “extremamente raro”. Na escolha das espécies para a restauração, em um
cenário com quatro espécies, S. stellata, Mi. alcicornis, F. gravida e Po. astreoides
foram selecionadas, as quais também se mantiveram em todas as combinações de
cenários com cinco ou seis espécies, ocupando um volume de 2% do espaço
funcional total. Além dessas quatro espécies, o conjunto com cinco espécies variou
entre a adição de A. humilis (persistência ecológica) ou M. hispida (persistência
ecológica, atributos e restauração), e com seis espécies entre a adição de A.
humilis e A. fragilis (persistência ecológica) ou Mu. hispida e Mo. cavernosa
(persistência ecológica, atributos e restauração). A inclusão das espécies citadas
nos conjuntos de cinco e seis espécies alterou o volume de atributos de 3% para
26% e de 5% para 71%, respectivamente. Detectamos que S. stellata permaneceu a
mais abundante e que houve um declínio de Mi. alcicornis, ambas presentes em
todos os cenários para a escolha das espécies, esses resultados podem ajudar a
orientar esforços de restauração.
Em 1970 foram feitos registros de quatro espécies de corais e hidrocorais, S.
stellata, Po. astreoides, Mi. alcicornis e Mu. harttii e uma espécie de zoantídeo Pa.
caribaeorum. Afirmando que a região possuía um número baixo de espécies, onde
S. stellata ocupava 80% da cobertura relativa de corais e que foram encontrados
apenas esqueletos de Mu. harttii (Laborel, 1970). Desse cenário manteve-se a
predominância de S. stellata e Po. astreoides, a presença do zoantídeo Pa.
caribaeorum e a raridade de algumas espécies como Mu. harttii. Em relação às
trocas de categorias das espécies no cenário atual, existe uma tendência para uma
falsa ausência de F. gravida empregada por Laborel, visto que as condições do mar
38
estavam ruins com baixa visibilidade da água (menos de 1m), que o impediu de
explorar diversas áreas do recife (Laborel, 1970; Laborel-Deguen et al., 2019). Além
disso, é uma espécie de tamanho pequeno dificultando seu encontro.
A queda na abundância do hidrocoral Mi. alcicornis pode estar relacionada
com suas características morfológicas, visto que seu formato é ramificado,
possuindo uma superfície maior que o seu volume deixando-o mais suscetível ao
branqueamento do que as espécies massivas (ex.: S. stellata) (Ferreira et al., 2021).
Entretanto, esses corais têm facilidade de se recuperar devido ao seu crescimento
acelerado e por isso ainda se mantém como “pouco comum". O fato de não
conseguir voltar para a categoria de “comum”, após as perturbações pode estar
relacionado à competição por espaço. Como foi citado anteriormente, Laborel
registrou a presença do zoantídeo Pa. caribaeorum, que também é presente
atualmente, chegando a 37% da cobertura total em um dos sítios de manejo da
APARC (ONG Oceânica, 2010b).
Esse zoantídeo é um competidor eficiente capaz de tolerar alta variabilidade
ambiental, além de possuir uma alta taxa de crescimento dentre os antozoários, a
substituição potencial de Mi. alcicornis por esse zoantídeo reduz a complexidade
estrutural e a diversidade dos recifes. Além disso, o contato físico entre Mi. alcicornis
e Pa. caribaeorum em um cenário de aquecimento aumenta a suscetibilidade de Mi.
alcicornis e reduz seu potencial de recuperação (Lonzetti et al. (2022). Isso é
preocupante pois eventos de onda de calor estão cada vez mais frequentes,
intensos e duradouros (Hughes et al., 2018) podendo aumentar a competição, não
só com a Mi. alcicornis mas também com as demais espécies de corais, dando
vantagem para a Pa. caribaeorum e consequentemente ocasionar a perda da
cobertura de corais.
Para contornar a potencial perda da cobertura de corais sugerida pelos
nossos resultados, a intervenção através da restauração pode ser uma opção,
considerando um conjunto mínimo de espécies baseado em atributos que
assegurem ao máximo as funções ecossistêmicas sem gerar um custo muito alto.
Nos três conjuntos propostos no estudo, S. stellata, Mi. alcicornis, F. gravida e Po.
astreoides são as espécies mais abundantes e foram selecionadas em todos os
critérios indicando que são espécies-chaves devido às suas características e
funções ecossistêmicas. S. stellata e Po. astreoides são corais construtores
39
responsáveis pela produção de carbonato de cálcio e são consideradas tolerantes
ao estresse térmico e consequentemente ao branqueamento, possuem crescimento
lento, são incubadoras, possuem coralitos pequenos e alta fecundidade (Goreau,
1963; Darling et al., 2012). Enquanto Mi. alcicornis e F. gravida são preenchedores,
ou seja crescem em áreas onde há pouco espaço entre corais maiores ou fendas
nas rochas, tornando os recifes mais resistentes à erosão (Goreau, 1963). Eles
divergem quanto às estratégias de vida, competidor e pioneiro, respectivamente.
Competidores possuem crescimento rápido, são eficientes no uso de recursos, além
de serem sensíveis às mudanças ambientais, enquanto, os pioneiros são pequenos
com fecundação interna e liberação de larvas, taxas de crescimento rápido e alta
rotatividade populacional. Também divergem quanto à resistência ao
branqueamento, sendo Mi. alcicornis o mais sensível, visto que, ele é um hidrocoral
ramificado (Darling et al., 2012). Esses corais geram a ocupação de um volume de
2% na escolha de quatro espécies.
Além dessas quatro espécies, o conjunto com cinco espécies variou entre a
adição de A. humilis (persistência ecológica) ou Mu. hispida (persistência ecológica,
atributos e restauração), a primeira espécie sendo categorizada como rara e a
segunda como extremamente rara. Mu. hispida está inserida nas mesmas categorias
que S. stellata e Po. astreoides (construtor e tolerante). Quando selecionada
contribui para uma ocupação de 26% do volume de RFM. Enquanto a A. humilis é
um coral cimentador, que incrusta e consolida a estrutura do recife (Goreau, 1963),
pioneiro e vulnerável ao branqueamento. Quando selecionada contribui para uma
ocupação de 3% do volume do espaço funcional de RFM. Com seis espécies, a
escolha variou entre a adição de A. humilis e A. fragilis (persistência ecológica) ou
Mu. hispida e Mo. cavernosa (persistência ecológica, atributos e restauração), na
primeira opção de conjuntos temos duas espécies raras e na segunda opção duas
espécies extremamente raras. A. humilis e A. fragilis são corais cimentadores,
pioneiros e vulneráveis ao branqueamento contribuindo para uma ocupação de 5%
do volume total, enquanto Mu. hispida e Mo. cavernosa partilham com S. stellata e
Po. astreoides as características de serem construtores, e tolerantes ao
branqueamento contribuindo para uma ocupação de 71% do volume total de RFM.
40
O estudo passou por limitações como a insuficiência de dados para calcular a
cobertura de coral em relação à cobertura bentônica total, visto que grande parte
dos registros não quantificaram as espécies, somente citavam a sua presença.
Podemos atribuir isso ao fato de que a maioria dos estudos que registraram as
espécies de corais, não os tinham como objeto central do estudo. Evidenciando o
déficit de informações que temos sobre os corais da APARC ao longo dos anos e em
decorrência do cenário global atual, com o aumento significativo da temperatura, se
faz necessário priorizar o monitoramento dessas espéciesde corais e hidrocorais.
Todos os conjuntos de espécies são otimizados de acordo com os critérios
que os regem, então a resposta de melhor cenário vai depender do ponto de
referência de cada estudo de restauração. No presente estudo visando a
abundância histórica os conjuntos de persistência ecológica com cinco e seis
espécies são as melhores opções, pois teremos os três tipos de construtores
(construtor, cimentador e preenchedor), mesmo que com um menor volume
funcional. No qual o conjunto de cinco espécies corresponde a S. stellata, F. gravida,
Po. astreoides, Mi. alcicornis, e A. humilis, enquanto que no conjunto de seis
espécies aconteceu a adição de A. fragilis, tornando-as as espécies alvo de
restauração para os recifes da APARC.
5. CONSIDERAÇÕES FINAIS
A diversidade de espécies se manteve a mesma, porém as abundâncias
sofreram alterações. Espécies como Millepora alcicornis e Mussismilia harttii
indicaram queda de abundância ao longo do tempo, mas somente a primeira delas
apresentou potencial de importância para a restauração, visto que a última
apresenta uma raridade histórica na APARC, ou seja, existe baixa variabilidade
genética, e características desfavoráveis a restauração (sensível ao estresse térmico
e formato facelóide), logo, não é viável a restauração de uma espécies tão restrita e
que tem poucas chances de sobreviver. Portanto, sabendo das espécies que
ocupam o ambiente desde 1970 e suas respectivas características foi possibilitado
escolher as melhores espécies para a restauração, sendo elas a S. stellata, F.
gravida, Po. astreoides, Mi. alcicornis, A. humilis e A. fragilis.
Os corais S. stellata e Po. astreoides além de serem escolhidos devido a sua
abundância histórica, são corais construtores e resistentes ao branqueamento. O
41
coral F. gravida também apresenta uma das maiores abundâncias no cenário atual e
provavelmente não foi um dos mais abundantes em 1970 devido a uma falsa
ausência. Além disso, F. gravida é um coral preenchedor, pioneiro e resistente ao
branqueamento, ou seja crescem em áreas onde há pouco espaço, tem taxas de
crescimento rápido e alta rotatividade populacional.
O hidrocoral Mi. alcicornis apresenta um declínio histórico na abundância,
indicando a sua vulnerabilidade ao branqueamento e necessidade da sua
restauração, além de apresentar características favoráveis à sua escolha como:
crescimento rápido, confere tridimensionalidade ao recife, gera microhabitats para
crustáceos e abrigo para juvenis de peixes (Garcia, Matthews-Cascon e
Franklin-Junior, 2009). E quanto a A. fragilis e A. humilis, apesar da raridade
histórica e vulnerabilidade ao branqueamento, apresentam uma função importante
como construtoras do recife, sendo corais cimentadores que incrustam e consolidam
a estrutura do recife. Com essas escolhas o recife mantém o seu padrão histórico,
recupera a abundância perdida por algumas espécies e conserva grande parte das
funções ecossistêmicas.
42
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continental Rasa Equatorial, por meio de sensoriamento remoto e dados
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Ecologia) - Centro de Biociências, Universidade Federal do Rio Grande do Norte,
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functional diversity indices for a multifaceted framework in func-tional ecology.
Ecology, 89, p. 2290 – 2301, 2008.
46
7. MATERIAL SUPLEMENTAR
Tabela 1. Palavras chaves usadas nas buscas.
Repositórios Palavras-chave
UFRN coral; recifes; cobertura; APARC; abundância; monitoramento; área de proteção ambiental; maracajau; rio do fogo;
maxaranguape.
UFPB coral; recifes; cobertura; abundância; monitoramento; área de proteção ambiental; rio grande do norte; maracajau; rio do
fogo.
UFC coral; recifes; abundância; rio grande do norte; maxaranguape.
UFPE coral; recifes; cobertura; abundância; área de proteção ambiental; rio grande do norte; maracajau; rio do fogo; aparc.
UFRPE coral; recifes; abundância; rio grande do norte; maxaranguape.
ICMBio coral; recife; monitoramento; cobertura; aparc.
CAPES
Qualquer campo é (exato) coral reef E Qualquer campo contém maracajau OU Qualquer campo contém rio do fogo (rn)
OU Qualquer campo contém maxaranguape E Qualquer campo é (exato) cover E Qualquer campo contém abundance
monitoring.
Tabela 2. Artigos selecionados na triagem da revisão sistemática
Data do documento Título Autores
3-mar.-2008 Distribuição e abundância da malacofauna epibentônica no Parracho de
Maracajaú, RN, Brasil Martinez, Aline Sbizera
9-jul.-2011
Projeto raia de fogo: aspectos populacionais da raia de fogo (Dasyatis
marianae Gomes, Rosa & Gadig, 2000) e pesca de elasmobrânquios no
complexo recifal do Parracho de Maracajaú
Costa, Tiego Luiz de Araújo
18-jun.-2012 Avaliação da cobertura e monitoramento do branqueamento de corais
nos recifes de Maracajaú/RN Souza, Izabel Maria Matos de
30-mai.-2014
Análise geoambiental da plataforma continental Rasa Equatorial, por
meio de sensoriamento remoto e dados sedimentológicos: parrachos de
Rio do Fogo-RN, Brasil
Araújo, Paulo Victor do Nascimento
3-jul.-2015 Distribuição e uso de habitat por peixes recifais em um gradiente
ambiental: estudo de caso em recifes areníticos Souza, Thaisa Accioly de
11-dez.-2015 Impactos do turismo na ictiofauna de recifes do nordeste brasileiro Silva, Isabela Guimarães Leitão da
9-jun.-2016 Influência do turismo na comunidade de corais em recifes do Nordeste
do Brasil Torres, Daniel Rovira Pereira
23-fev.-2017 Mapeamento de bancos de algas e fanerógamas na área de proteção
ambiental dos recifes de corais: RN utilizando geotecnologias Silva, Gabriella Cynara Minora da
2022 Desenvolvimento de pesquisas na Unidade de Conservação Estadual
Área de Proteção Ambiental dos Recifes de Corais (RN) Santos, Ariston Pereira dos
27-jul.-2012
Uso do habitat e atividade de forrageio de duas espécies de Sparisoma
(Labridae: Scarinae), na Área de Proteção Ambiental dos Recifes de
Corais, Maracajaú-RN
Moreira, Ana Luisa Pires
30-mai.-2017 Avaliação do estado de conservação do coral endêmicoMussismilia
harttii (Verrill, 1868) (Cnidaria: Anthozoa) no Brasil Lima, Gislaine Vanessa de
2010 Plano de Manejo Área de Proteção Ambiental dos Recifes de Corais ONG Oceânica
2006 Monitoramento dos Recifes de Coral do Brasil: Ferreira, Beatrice Padovani; Maida, Mauro
https://repositorio.ufrn.br/handle/123456789/12479
https://repositorio.ufrn.br/handle/123456789/12479
https://repositorio.ufrn.br/handle/123456789/12496
https://repositorio.ufrn.br/handle/123456789/12496
https://repositorio.ufrn.br/handle/123456789/12496
https://repositorio.ufrn.br/handle/123456789/19493
https://repositorio.ufrn.br/handle/123456789/19493
https://repositorio.ufrn.br/handle/123456789/19493
https://repositorio.ufrn.br/handle/123456789/20504
https://repositorio.ufrn.br/handle/123456789/20504
https://repositorio.ufrn.br/handle/123456789/43371
https://repositorio.ufrn.br/handle/123456789/43348
https://repositorio.ufrn.br/handle/123456789/43348
https://repositorio.ufrn.br/handle/123456789/24520
https://repositorio.ufrn.br/handle/123456789/24520
https://repositorio.ufpb.br/jspui/handle/tede/4122
https://repositorio.ufpb.br/jspui/handle/tede/4122
https://repositorio.ufpb.br/jspui/handle/tede/4122
https://repositorio.ufpb.br/jspui/browse?type=author&value=Moreira%2C+Ana+Luisa+Pires
https://repositorio.ufpe.br/handle/123456789/25918
https://repositorio.ufpe.br/handle/123456789/25918
https://repositorio.ufpe.br/browse?type=author&value=LIMA%2C+Gislaine+Vanessa+de
https://repositorio.icmbio.gov.br/handle/cecav/1504
47
2019
RECIFES BRASILEIROS: O LEGADO DE LABOREL
“Les Peuplements de Madréporaires des Côtes Tropicales du Brésil”
Jacques Laborel, 1970 (traduzido e comentado)
Laborel-Deguen, Francoise et al.
2007 Mapeamento de recifes submersos na costa do Rio Grande do Norte,
NE Brasil: Macau a Maracajau Santos, Claude Luis Aguilar et al.
2009 Hydrology, plankton, and corals of the Maracajaú reefs (Northeastern
Brazil): an ecosystem under severe thermal stress Mayal, Elga Miranda et al.
Tabela 3. Pesos para a realização do segundo método da média atual
Pesos espécie
2 S. stellata/ Pa. caribaeorum
1,5 Z. sociatus
0,67 Po. astreoides
0,4 F. gravida
0,25 Mi. alcicornis
0,15 A. fragilis
0,1 A. humilis
Tabela 4. Atributos baseados no estudo de Bleuel et al., (em revisão)
Species Sexual_system
Larval_devel
opment
Reprod_pe
riod
Growth_rat
e_Max
Colony_
hight
simbiodinium
_diversity
Depth_lim
it
Max_dia
meter
Coralit_wi
dth_max
Agaricia_fragilis gonochoric brooding seasonal 6,5 a 3 102 300 5
Agaricia_humilis hermaphrodite brooding seasonal 6,5 a 3 75 150 5,5
Favia_gravida hermaphrodite brooding monthly 7,4 b 6 30 100 5,8
Madracis_decactis hermaphrodite brooding seasonal 6,3 b 3 125 300 2,2
Meandrina_brasiliensis hermaphrodite spawning seasonal 1,6 c 3 100 230 13,3
Millepora_alcicornis gonochoric spawning seasonal 19,8 e 5 50 188 0,14
Millepora_braziliensis gonochoric spawning seasonal 10,4 d 2 30 190 0,1
Montastraea_cavernosa gonochoric spawning annual 6,8 c 1 180 2500 10
Mussismilia_harttii hermaphrodite spawning annual 2,1 d 4 50 1000 20
Mussismilia_hispida hermaphrodite spawning annual 5,29 c 4 92 500 20,5
Porites_astreoides hermaphrodite brooding seasonal 8,75 b 2 70 500 1,6
Porites_branneri hermaphrodite brooding seasonal 8,5 b 2 60 150 1,8
Siderastrea_spp gonochoric brooding seasonal 8 d 4 90 300 3
Tabela 5. Características ecológicas e potencial de restauração das espécies de
corais
Espécies Abundância ecológica Extensão geográfica
Branqueamento
Restauração
Vulnerabilidade Resistência
Agaricia fragilis 0,25 0,747112559 0,6 0,4 0.5
48
Agaricia humilis 0,25 0,747112559 0,6 0,4 0,66667
Favia gravida 1 0,747112559 0,2 0,8 0,66667
Madracis decactis 0 1 0,6 0,4 0,33333
Meandrina brasiliensis 0,125 0,747112559 0,6 0,4 0,33333
Millepora alcicornis 0,5 0,831118292 0,8 0,2 1
Millepora braziliensis 0,125 0,356285444 0,8 0,2 0,83333
Montastraea cavernosa 0,125 0,747112559 0,2 0,8 0,66667
Mussismilia harttii 0,125 0,626679202 0,6 0,4 0,33333
Mussismilia hispida 0,125 0,880868163 0,2 0,8 0,66667
Porites astreoides 1 0,73949145 0,2 0,8 0,66667
Porites branneri 0,25 0,73949145 0,6 0,4 0,33333
Siderastrea spp. 1 0,831118292 0,2 0,8 0,66667
Tabela 6. Resultados dos registros das espécies por pesquisas selecionadas na
revisão sistemática
N° de
registro
Artigo
Ano da
pesquisa
Ano da
publicação
Área de estudo Método Abundância
Espécies
citadas
Quantidade
% ou n°
Observações
1
Martinez, Aline
Sbizera
2006/2007 03/2008
Parracho de
Maracajaú -
Maxaranguape/R
N
Análise PCA
Cobertura
relativa de
coral
Favia sp. - Em baixa
2
Martinez, Aline
Sbizera
2006/2007 03/2008
Parracho de
Maracajaú -
Maxaranguape/R
N
Análise PCA
Cobertura
total
Pa.
caribaeoru
m
- Em alta
3
Costa, Tiego
Luiz de Araújo
2009 06/2010
Parracho de
Maracajaú
(recifes emersos)
-
Maxaranguape/R
N
-
Cobertura
total
Palythoa
sp.
- -
4
Costa, Tiego
Luiz de Araújo
2009 06/2010
Parracho de
Maracajaú
(recifes emersos)
-
Maxaranguape/R
N
-
Cobertura
relativa de
coral
S. stellata - -
5
Costa, Tiego
Luiz de Araújo
2009 06/2010
Parracho de
Maracajaú
(recifes emersos)
-
Maxaranguape/R
N
-
Cobertura
relativa de
coral
F. gravida - -
6
Costa, Tiego
Luiz de Araújo
2009 06/2010
Parracho de
Maracajaú
(recifes emersos)
-
Cobertura
relativa de
coral
Mu.
hispida
- -
49
-
Maxaranguape/R
N
7
Souza, Izabel
Maria Matos de
2010/2011 12/2012
Parracho de
Maracajaú -
Maxaranguape/R
N
Transecção
de pontos
Cobertura
total
A. humilis 0 Foram
encontradas
mas não
foram
expressivas
na %8
Souza, Izabel
Maria Matos de
2010/2011 12/2012
Parracho de
Maracajaú -
Maxaranguape/R
N
Quadrantes
Cobertura
total
A. humilis 0
9
Souza, Izabel
Maria Matos de
2010/2011 12/2012
Parracho de
Maracajaú -
Maxaranguape/R
N
Transecção
de pontos
Cobertura
total
F. gravida 4 -
10
Souza, Izabel
Maria Matos de
2010/2011 12/2012
Parracho de
Maracajaú -
Maxaranguape/R
N
Transecção
de pontos
Cobertura
total
Ma.
decactis
0 Foram
encontradas
mas não
foram
expressivas
na %11
Souza, Izabel
Maria Matos de
2010/2011 12/2012
Parracho de
Maracajaú -
Maxaranguape/R
N
Quadrantes
Cobertura
total
Ma.
decactis
0
12
Souza, Izabel
Maria Matos de
2010/2011 12/2012
Parracho de
Maracajaú -
Maxaranguape/R
N
Transecção
de pontos
Cobertura
total
P.
astreoides
3 -
13
Souza, Izabel
Maria Matos de
2010/2011 12/2012
Parracho de
Maracajaú -
Maxaranguape/R
N
Quadrantes
Cobertura
total
Po.
astreoides
2 -
14
Souza, Izabel
Maria Matos de
2010/2011 12/2012
Parracho de
Maracajaú -
Maxaranguape/R
N
Transecção
de pontos
Cobertura
total
S. stellata 14 -
15
Souza, Izabel
Maria Matos de
2010/2011 12/2012
Parracho de
Maracajaú -
Maxaranguape/R
N
Quadrantes
Cobertura
total
S. stellata 7 -
16
Souza, Izabel
Maria Matos de
2010/2011 12/2012
Parracho de
Maracajaú -
Maxaranguape/R
N
Transecção
de pontos
Cobertura
total
Mi.
alcicornis
3 -
17
Souza, Izabel
Maria Matos de
2010/2011 12/2012
Parracho de
Maracajaú -
Maxaranguape/R
N
Quadrantes
Cobertura
total
Mi.
alcicornis
5 -
18
Souza, Izabel
Maria Matos de
2010/2011 12/2012
Parracho de
Maracajaú -
Maxaranguape/R
N
Transecção
de pontos
Cobertura
total
Pa.
caribaeoru
m
7 -
50
19
Souza, Izabel
Maria Matos de
2010/2011 12/2012
Parracho de
Maracajaú -
Maxaranguape/R
N
Quadrantes
Cobertura
total
Pa.
caribaeoru
m
6 -
20
Souza, Izabel
Maria Matos de
2010/2011 12/2012
Parracho de
Maracajaú -
Maxaranguape/R
N
Transecção
de pontos
Cobertura
total
Z. sociatus 1 -
21
Souza, Izabel
Maria Matos de
2010/2011 12/2012
Parracho de
Maracajaú -
Maxaranguape/R
N
Quadrantes
Cobertura
total
Z. sociatus 0 -
22
Araújo, Paulo
Victor do
Nascimento
2006 05/2014
Parracho de Rio
do Fogo - Rio do
Fogo/RN
-
Cobertura
relativa de
coral
S. stellata 80
Segundo
Santos (2006)
23
Araújo, Paulo
Victor do
Nascimento
2004 05/2014
Parracho de Rio
do Fogo - Rio