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UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE CENTRO DE BIOCIÊNCIAS CURSO DE ECOLOGIA BRUNA SANTANA DA SILVA INFLUÊNCIA DO BRANQUEAMENTO DAS FÊMEAS NO COMPORTAMENTO DE CORTE DOS MACHOS DO CARANGUEJO CHAMA-MARÉ LEPTUCA LEPTODACTYLA (BRACHYURA: OCYPODIDAE) NATAL 2023 BRUNA SANTANA DA SILVA INFLUÊNCIA DO BRANQUEAMENTO DAS FÊMEAS NO COMPORTAMENTO DE CORTE DOS MACHOS DO CARANGUEJO CHAMA-MARÉ LEPTUCA LEPTODACTYLA (BRACHYURA: OCYPODIDAE) Trabalho de conclusão de curso na modalidade de artigo apresentado ao curso de graduação em Ecologia, da Universidade Federal do Rio Grande do Norte, como requisito parcial à obtenção do título de Bacharel em Ecologia. Orientador Prof. Dr. Daniel Pessoa. Coorientador: Ms. Diogo Silva. NATAL 2023 Esta obra está licenciada com uma licença Creative Commons Atribuição 4.0 Internacional. Permite que outros distribuam, remixem, adaptem e desenvolvam seu trabalho, mesmo comercialmente, desde que creditem a você pela criação original. Link dessa licença: creativecommons.org/licenses/by/4.0/legalcode https://creativecommons.org/licenses/by/4.0/legalcode BRUNA SANTANA DA SILVA INFLUÊNCIA DO BRANQUEAMENTO DAS FÊMEAS NO COMPORTAMENTO DE CORTE DOS MACHOS DO CARANGUEJO CHAMA-MARÉ LEPTUCA LEPTODACTYLA (BRACHYURA: OCYPODIDAE) Trabalho de conclusão de curso na modalidade de artigo apresentado ao curso de graduação em Ecologia, da Universidade Federal do Rio Grande do Norte, como requisito parcial à obtenção do título de Bacharel em Ecologia. Aprovada em: 15/12/2023 BANCA EXAMINADORA Prof. Dr. Daniel Marques de Almeida Pessoa Orientador UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE Profa. Dra. Renata Sousa-Lima Membro interno UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE Profa. Dra. Maria de Fátima Arruda Membro externo UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE AGRADECIMENTOS Gostaria de expressar minha profunda gratidão ao meu orientador, Daniel Pessoa, por proporcionar-me a oportunidade de integrar o seu laboratório. Meus sinceros agradecimentos também ao meu coorientador, Diogo Silva, cujo auxílio foi fundamental, tanto no campo quanto nas análises estatísticas. Gostaria de agradecer aos membros do Laboratório de Ecologia Sensorial que me acompanharam no campo e me ajudaram na coleta dos meus dados, e aos meus queridos amigos Vitória, Paula e Thiago, que estiveram ao meu lado, oferecendo valioso suporte, tanto na pesquisa quanto nas viagens para participação em congressos. Não menos importante, minha profunda gratidão se estende à minha família e ao meu namorado, Dante Augusto, cujo apoio constante foi essencial em cada etapa da minha jornada acadêmica. Foi graças a essa rede de apoio calorosa que consegui concluir minha pesquisa com sucesso. Também não posso deixar de agradecer ao CNPq, pelo suporte financeiro providenciado por meio da bolsa PIBIC, que desempenhou um papel crucial no desenvolvimento e realização das minhas atividades de pesquisa, e também à UFRN, que financiou minhas idas aos eventos científicos. RESUMO A coloração corporal dos caranguejos chama-marés está relacionada à sua sobrevivência e comunicação sociossexual. Machos e fêmeas da espécie Leptuca leptodactyla, mudam a cor de sua carapaça, para a cor branca, em períodos reprodutivos, processo conhecido como branqueamento. Essa correlação do branqueamento com o período reprodutivo nos sugere que essa coloração exerceria um provável papel de sinalização sexual nesses animais, apesar disso nunca ter sido experimentalmente testado. O objetivo do presente trabalho foi verificar se o branqueamento das fêmeas afeta o comportamento de corte dos machos. Este estudo foi realizado em Barra do Rio, Extremoz-RN, onde machos realizando display de aceno tiveram suas tocas cercadas por arenas de fórmica (70x70cm), onde foram posicionadas duas fêmeas vivas, uma apresentando a coloração natural da carapaça (i.e., cinza escuro) e outra com sua carapaça pintada com tinta branca. Os comportamentos dos machos foram filmados por cinco minutos, a partir dos seus primeiros acenos. Nossos resultados mostraram que o tratamento da fêmea branca apresentou ter um efeito positivo sobre a taxa de acenos dos machos, sua insistência e na cópula forçada. Até onde sabemos, esta é a primeira evidência comportamental de que o branqueamento da carapaça de fêmeas de L. leptodactyla pode influenciar o comportamento de corte de machos, potencialmente sinalizando a qualidade reprodutiva desses animais. Palavras-chave: visão de cores; coloração corporal, seleção de parceiros. ABSTRACT The body color of fiddler crabs is related to their survival and sociosexual communication. Males and females of Leptuca leptodactyla change the color of their carapace to white during reproductive periods, a process known as bleaching. This correlation of bleaching with the reproductive period indicates that this coloration could exert a sexual signaling hole in these animals, although this has never been tested experimentally. The purpose of the current work was to verify whether the bleaching of females affects the courtship behavior of males. This study was carried out in Barra do Rio, Extremoz-RN, where males performing a waving display had their burrows surrounded by laminate wood arenas (70x70cm), in which two live females were positioned, one with its natural carapace color (i.e., dark gray) and the other with a white painted carapace. The males' behaviors were filmed for five minutes, starting with their first wavings. Our results demonstrated that the treatment of the white female had a positive effect on the males' nodding rate, insistence and forced copulation. To our knowledge, this is the first behavioral evidence that carapace bleaching in L. leptodactyla females can influence male courtship behavior, potentially signaling the reproductive quality of these animals. Keywords: color vision; body coloring, mate selection SUMÁRIO 1 INTRODUÇÃO...................................................................................... 3 2 MATERIAIS E MÉTODOS.................................................................... 5 2.1 Área de estudo...................................................................................... 5 2.2 Procedimento experimental……………………………………………….. 5 2.3 Análise estatística…………………………………………………………. 6 4 RESULTADOS..................................................................................... 7 5 DISCUSSÃO……………………………………………………………….. 9 REFERÊNCIAS.................................................................................... 11 . 3 “Texto formatado segundo as normas da revista Ethology” INFLUÊNCIA DO BRANQUEAMENTO DAS FÊMEAS NO COMPORTAMENTO DE CORTE DOS MACHOS DO CARANGUEJO CHAMA-MARÉ LEPTUCA LEPTODACTYLA (BRACHYURA : OCYPODIDAE) Bruna Silva¹, Diogo Silva¹ e Daniel Pessoa¹ ¹ Laboratório de Ecologia Sensorial, Departamento de Comportamento e Fisiologia, Centro de Biociências, Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Natal, Rio Grande do Norte, Brasil Correspondência Bruna Silva, Departamento de Comportamento e Fisiologia, Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Natal, Rio Grande do Norte, Brasil E-mail: bruna.santana.706@ufrn.edu.br 1 INTRODUÇÃO A seleção sexual é um processo em que certas características presentes nos indivíduos favorecem o sucesso reprodutivo (Darwin, 1859). Nesse processo evolutivo os indivíduos demonstram sua qualidade para conseguir bons parceiros, e essas características são passadas para a prole (Murphy, 1998; Shuker & Kvarnemo, 2021). A seleção sexual pode se dar via seleção intrasexual, quando dois indivíduos do mesmo sexo competem entre si, capacidade de luta (Kemp, 2006) e defesa de recursos (Tobias et al., 2011) são caracteristicas dessa seleção, outra via é pela seleção intersexual, quando um sexo escolhe indivíduos de outro sexo, com base nos atributos do sexo oposto (Moore, 1990). Na seleção intersexual, ornamentos (Klomp et al. 2016) são indicadores para a escolha do parceiro. Uma das formas de ornamentos que mais vem sendo estudadastem sido a coloração reprodutiva (Korzan et al. 2006), sendo observada em diversos animais, como em aves (Wilts et al., 2014), répteis (Lanuza et al., 2017), e insetos (Huang et al., 2012). Como o uso da coloração sexual pode ser energeticamente custosa (Rodgers et al., 2013), os benefícios de conseguir parceiros com maior qualidade, resultando em boa prole, pode compensar esse investimento (Wellenreuther et al., 2014). Na maioria dos estudos que investigam a coloração como uma sinalização sexual, os autores focam na preferência das fêmeas, já que, na maioria dos casos, os machos possuem cores chamativas (Pauers et al., 2004), enquanto que as fêmeas investem em camuflagem (Barry et al., 2014). Em geral, a escolha das fêmeas é que decide o acasalamento (Hunt et al., 2009), porém, a escolha do macho também pode ser determinante, em especial, quando a qualidade reprodutiva da fêmea tem relação com o tamanho da ninhada (Bonduriansky, 2001) e as chances de receptividade da fêmea a investida do macho são maiores (Takeda, 2006). Os caranguejos verdadeiros (infraordem Brachyura) possuem colorações corporais que são importantes para sua sobrevivência e reprodução (Caro, 2018). Na escolha de parceiros, caranguejos podem utilizar a cor para sinalizar a identidade de sua espécie (Detto et al., 2006) e sua maturidade sexual (Carvalho-Batista et al. 2015). Esses animais são, inclusive, capazes de mudar de coloração através de mailto:bruna.santana.706@ufrn.edu.br 4 mudas (Da Silva & Nogueira, 2023) e cromatóforos presentes no exoesqueleto (Knowles & Callan, 1940). A cor vai se tornar mais importante para espécies diurnas que se utilizam de informações visuais na comunicação intraespecífica, como ocorre nos caranguejos chama-marés. Nesses animais, o uso do quelípodo como uma arma enfatiza a seleção intrassesual na população, pois é por meio deste que ocorre as lutas por território e defesa de recursos (Emlen, 2008), a coloração corporal faz parte da seleção interssexual, servindo como atrativo visual às fêmeas (Pauers et al., 2004). O padrão da cor da carapaça desses animais servem como adornos, para seleção interssexual, e que estão visíveis para seus vizinhos por causa dos olhos pedunculares (Zeil & Hemmi, 2006) que aumentam o campo de visão destes animais. Nas populações de chama-marés existem as duas vias de seleção sexual, em que há disputa entre machos e entre fêmeas (Kimberly, 2011) e escolha da fêmea, que se deslocam pela população à procura de machos. Também já foi mostrado que machos de chama-maré possuem comportamentos de coesão sexual (How & Hemmi, 2008), que forçam as fêmeas a cópula com esses machos, evidenciando a escolha do macho na reprodução. Os caranguejos chama-marés, também conhecidos como caranguejos violinistas, são caranguejos verdadeiros da família Ocypodidae (Shih et al., 2016). O comportamento reprodutivo desse grupo é evidenciado pelo dimorfismo sexual encontrado em todas as espécies, com a presença de um quelípodo hipertrofiado apenas nos machos (Crane, 1975). Eles também têm um complexo conjunto de comportamentos de sinalização visual, que auxiliam na escolha de parceiros, dentre eles a presença de capuz na toca (Kim et al., 2015, Masunari, 2012), comportamento de aceno (How et al., 2007), quelípodo com presença de cores corporais (Cummings et al., 2008), incluindo luz UV (Silva et al., 2022; Detto & Backwell, 2009). Foi observado também que, nesses animais, há presença de células fotorreceptoras que permitem a visão de cores (Rajkumar et al., 2010), o que poderia explicar a diversidade de cores encontrada nessa família. Também há mudanças na coloração corporal de acordo com a maré (Rao, 1985) e mudanças durante todas as fases da vida (Detto et al, 2008), com diferentes cores entre juvenis e adultos (Da Silva & Nogueira, 2023); mudanças essas bastante evidentes na espécie brasileira Leptuca leptodactyla. O chama-maré Leptuca leptodactyla apresenta colorações da carapaça que variam entre acinzentado, esverdeado e alaranjado, com quelípodos amarelados (Crane, 1975). Os machos e fêmeas dessa espécie mudam ativamente a coloração de suas carapaças e apêndices para um branco brilhante (i.e., sofrem branqueamento), durante o pico reprodutivo, por isso essa coloração é conhecida como cor nupcial, antecedendo o display reprodutivo estereotipado dos chama-marés (Crane, 1944; Crane, 1975). O branqueamento na carapaça e nos apêndices locomotores, sucedem as colorações anteriores, mas não ocorre no quelípodo, que sempre apresenta coloração amarelada (Crane, 1975), com reflexão de luz ultravioleta (Silva et al., 2022). Já foi observado em espécies australianas que machos de chama-marés são capazes de discernir as fêmeas da sua espécie pelo padrão de cor encontrado na carapaça das fêmeas (Detto et al. 2006), e que a coloração da carapaça das fêmeas é um provável sinal sociossexual, contudo, ainda são necessários estudos que investiguem a importância da coloração das fêmeas na preferência dos machos de L. leptodactyla. O objetivo geral deste trabalho foi o de testar a hipótese de que o branqueamento da carapaça de fêmeas de L. leptodactyla afeta o comportamento 5 de cortejo dos machos. Predizemos que os machos irão acenar mais, permanecer por mais tempo em proximidade, se direcionar primeiro e realizar mais cópulas forçadas com as fêmeas de carapaça branca. 2 MATERIAIS E MÉTODOS 2.1 Área de estudo O estudo foi realizado em uma área de manguezal, na praia de Barra do Rio, município de Extremoz, às margens do rio Ceará-mirim (5°40'43.4"S 35°13'07.5"W). A zona em que foi realizado o experimento possui solo arenoso e campo aberto, com presença de vegetação de mangue ao redor. Os experimentos ocorreram nos períodos de luas cheias e luas novas, entre às 8h00 da manhã e 13h da tarde, durante a maré baixa, correspondendo ao período de maior atividade reprodutiva do Leptuca leptodactyla. 2.2 Procedimento experimental O experimento consistiu em apresentar pares de fêmeas a machos reprodutivos, uma fêmea apresentando carapaça de cor natural (i.e., cor mais escura) e outra fêmea com carapaça pintada de branco (i.e., cor mais clara), a fim de observar o comportamento de corte dos machos direcionados a cada uma delas. Para a realização do experimento foi realizada a captura de 56 pares de fêmeas de L. leptodactyla com coloração natural, com comprimento corporal da carapaça que variou de sete a dez milímetros. Após a medição do tamanho corporal das fêmeas, utilizando-se um paquímetro analógico da marca Zaas, com precisão de ± 0,05mm, separamos fêmeas que não tivessem mais do que 1 mm de diferença, depois, parte das fêmeas mantiveram sua coloração natural escura enquanto a outra metade teve sua carapaça coberta de tinta branca (Acrilex - N. º 519), para simular o branqueamento nessas fêmeas (Figura 1). Para o experimento, escolhemos machos que estavam realizando display de aceno, possuíam ornamento de toca, além de coloração branca, que são características de machos reprodutivos. Para impedir que indivíduos vizinhos influenciassem o experimento, ao redor da toca do macho, sobre o substrato natural, foi colocado um tecido em polipropileno (i.e., TNT), com dimensões de 70cm x 70cm, que foi coberto pelo substrato do local, com uma pequena abertura para a toca do macho em experimento. Delimitando essa arena experimental, utilizou-se uma placa de fórmica com altura de dez centímetros (Figura 2). Próximo ao centro da arena se encontrava a toca do macho e, direcionada à sua entrada, duas fêmeas equidistantes foram posicionadas a uma angulação de 80º. Ambas foram ancoradas por linhas (1,5 cm) de nylon amarradas a pregos, que foram enterrados no substrato, permitindo uma movimentação com raio de 1 cm, a uma distância de dez centímetros da entrada da toca, e com uma distância de 13 centímetros entre elas (Figura 2). Com uma câmera de celular da marca Samsung, modelo SM-A135M/DS, com câmera de 50 megapixels, foi realizada a gravação do comportamento de corte dos machos, contabilizando-se apenas os cincominutos que sucederam a saída do macho de sua toca e início do comportamento de aceno. Dos vídeos, foram extraídas quatro variáveis: i) o número de acenos direcionados a cada fêmea (i.e., 6 pelo menos, cinco a seis centímetros de distância da fêmea); ii) o tempo total despendido pelo macho em proximidade a cada fêmea (i.e., de cinco a seis centímetros de distância); iii) atração inicial do macho (i.e., de qual fêmea o macho se aproximou primeiro); e iv) o comportamento de cópula forçada (i.e., movimento em que o macho vira a fêmea para deixar seu ventre amostra para forçar a cópula) (Tabela 1). Tabela 1 Etograma das interações observadas no presente estudo entre os machos e as fêmeas do chama-maré Leptuca leptotactyla. Unidade comportamental Descrição do comportamento Proximidade da fêmea O macho vai em direção a uma das fêmeas, alcançando uma proximidade de, no mínimo, cinco centímetros. O contato físico pode ocorrer, mas não é obrigatório. Aceno Movimento circular do quelípodo do macho, de forma ritmada ou não, quando o mesmo está na presença da fêmea. Atração inicial Primeira fêmea a ser aproximada pelo macho, conforme descrito acima. Cópula forçada O macho se direciona para cima da fêmea e com o auxílio dos quelípodos ele coloca a fêmea com o ventre para cima e força a cópula. 2.3 Análise estatística Para a realização das análises foi utilizado o software estatístico R (R core team, 2023). Para comparar o número de acenos do macho ou a duração, em segundos, em proximidade a cada fêmea (i.e., carapaça escura ou carapaça pintada de branco), foi realizado o teste de regressão binomial negativa com zero inflado utilizando a função zeroinfl(), do pacote “pscl”. Para calcular a atratividade inicial dos machos pelas fêmeas de cada um dos tratamentos (i.e., em direção a qual fêmea o macho realizou sua primeira aproximação), foi realizado um teste binomial utilizando a função binom.test(), nativa do R. Para comparar o número de cópulas forçadas direcionadas a cada tipo de fêmea, foi realizado o teste McNemar utilizando a função mcnemar.test, do pacote “exact2x2”. 7 Figura 1 Fêmeas de Leptuca leptodactyla sem modificação da coloração natural (A) e com carapaça pintada de branco (B). Figura 2 Representação esquemática do aparato experimental. A) Na parte superior, a representação do macho de Leptuca leptodactyla na toca, no canto inferior esquerdo a representação de uma fêmea com coloração natural, e no canto inferior direito a representação de uma fêmea com coloração clara artificial. B) Representação da arena, com a estrutura de fórmica, de 10 cm de altura, cercando a arena experimental (1), o substrato natural do local com o tecido de TNT por baixo (2), e o celular com tripé para realização das gravações (3). 4 RESULTADOS A cor das fêmeas não afetou o comportamento de corte dos machos de Leptuca leptodactyla para três das nossas variáveis. A atração inicial dos machos não diferiu para os dois tipos de fêmeas apresentadas (p = 0,141), apesar de termos observado uma tendência direcionado às fêmeas pintadas de branco (Figura 3C). Quando analisamos a quantidade de acenos, vemos que os machos não possuem nenhuma preferência estatisticamente significativa (p = 0,924, Figura 3A), apesar de, no total, as fêmeas brancas receberem mais acenos dos machos do que as 8 fêmeas escuras.O tempo gasto pelos machos próximo às fêmeas brancas e escuras também foi estatisticamente similar (p = 0,828), embora os machos tenham ficado mais próximos às fêmeas brancas (Figura 3B). Por fim, no que diz respeito ao número de cópulas forçadas realizadas pelos machos, para um total observado de dez ocorrências, nove cópulas forçadas foram direcionadas às fêmeas brancas e apenas uma foi direcionada a uma fêmea escura, mostrando um investimento significativamente maior de cópulas forçadas em fêmeas brancas (p = 0,027) (Figura 4). Figura 3 Número de acenos (A), duração da proximidade (B), e total de escolhas iniciais (C) de machos de Leptuca leptodactyla, direcionados a fêmeas de carapaças brancas ou escuras. Em A e B, as curvas no entorno representam a distribuição de dados e sua densidade nos tratamentos branco e escuro. Em C, as linhas horizontais grossas, bigodes e caixas indicam, respectivamente, mediana, valores máximos e mínimos, segundo e terceiro quartis, os pontos representam os outliers, com valor de alpha de 5%. 9 Figura 4 Número de cópulas forçadas, realizadas pelos machos de Leptuca leptodactyla, direcionados a fêmeas de carapaças brancas ou escuras, com valor de alpha de 5%. 5 DISCUSSÃO Nossos resultados mostraram que os machos tendem a copular mais com as fêmeas de carapaça branca, apesar da fase pré-cópula (display e aproximação) não ter diferença entre as colorações. Nossos resultados demonstram a preferência dos machos pela cópula forçada com fêmeas de coloração branca. A quantidade de acenos produzidos pelos machos será maior em fêmeas receptivas, que aceitaram a investida do macho (Takeda, 2006), o que aumenta as chances de cópula dos machos (Sánchez-Guillén et al., 2017). Dessa forma, é possível que a coloração seja uma provável sinalização de fertilidade e maturidade (Waitt et al., 2006), o que já foi observado no caranguejo Callinectes sapidus (Baldwin et al., 2012), foi possível identificar isso em nossos resultados de cópula forçada. Os machos tendem a ficar mais próximos das fêmeas pintadas de branco, mas também não conseguimos identificar uma diferença estatística entre os tratamentos. Esse comportamento de permanecer próximo a fêmea, se relaciona com o número de acenos e com as tentativas forçadas de levar a fêmea a sua toca, conhecido como coesão sexual (Clutton-Brock & Parker, 1995). Esse comportamento sexual, já foi descrito em Uca elegans (How & Hemmi, 2008), onde os machos utilizam de estratégias agressivas, como assédio e cópula forçada, para ter o poder de escolha de parceiro (Head & Brooks, 2006). No comportamento de cópula induzida (Peretti & Willemart, 2006) a preferência sexual da fêmea é desconsiderada, ocorrendo, em geral, dentro da toca do macho (Crane, 1975). Por outro lado, a cópula forçada pode ser realizada fora da toca. No presente trabalho, a cópula forçada foi utilizada pelos machos L. leptotactyla, apesar de forma não muito frequente, tendo sido significativamente mais direcionadas às fêmeas de coloração branca. Nesse caso, a coloração branca da carapaça das fêmeas aumentou as chances de cópula desses indivíduos, pela maior insistência do macho. 10 Observamos também, com maior frequência, que os machos se aproximaram primeiro das fêmeas brancas, mas essa diferença não se mostrou significativa. No período reprodutivo, os machos de chama-maré, cortejam todas as fêmeas próximas de suas tocas (How & Hemmi, 2008), essa seria uma provável razão para a primeira escolha não ter sido direcionada a uma coloração. No entanto, observamos que os machos não necessariamente cortejam mais a sua primeira escolha, havendo uma tendência às fêmeas brancas, que sofreram mais ocorrências de cópulas forçadas. Possivelmente, essa distinção tardia se deu pela percepção do macho ao receber a sinalização pelo padrão de coloração das fêmeas que é utilizado pelos chama-marés (Detto et al., 2006). A coloração branca gera nas fêmeas um maior contraste corporal sob o substrato e pode passar mais informações aos machos, já sendo relacionada à maturidade sexual nos crustáceos (Knowles & Callan, 1940). O contraste do indivíduo no ambiente aumenta suas chances de ser escolhido pelo parceiro (Gomes et al., 2018; Tregenza et al. 2022), afinal, fêmeas que apresentam esse padrão chamativo são mais cortejadas (Baldwin et al., 2012), o que reflete na preferência e reprodução desses animais. Nossos resultados mostram que os machos foram influenciados pela coloração, isso faz sentido porque para o macho, há um alto custo na reprodução, relacionado ao conjunto de comportamentos reprodutivos, que é comparável aos custos das fêmeas (Colpo & López-Greco, 2018). É sabido que apesar do branqueamentoocorrer em fêmeas (Crane, 1975), esse processo ocorre de forma menos evidente do que nos machos. Possivelmente, o branqueamento nas fêmeas pode estar relacionado também à termorregulação uma vez que ela caminha pela população selecionando machos, sob os perigos da dissecação (Umbers et al., 2014). O uso da coloração nesses animais variam de acordo com diferentes aspectos, o branqueamento é observado em espécies de chama-maré (Silbiger & Munguia 2008), demais crustáceos (Umbers et al., 2014) e outros invertebrados, como borboletas, besouros e libélulas (Badejo et al., 2020). Nas populações com ocorrência de branqueamento, gera-se um padrão que pode ser usado no reconhecimento dos coespecífico (Takeda, 2006). Também, essa mudança de coloração exige do organismo uma boa alimentação (Rodgers et al., 2013), pois a coloração produzida são energeticamente custosas ao animal (Jiang et al., 2009). Dessa forma, o branqueamento corporal, mostra aos machos que a fêmea tem bons recursos e qualidade, que pode refletir na reprodução do organismo, como uma coloração de maturidade (Khan & Herberstein, 2020; (Baldwin et al., 2012)). Nos chama-marés é observado a forte relação da reprodução com a escolha das fêmeas. Assim, nos resultados da fase pré-cópula (display e aproximação), deve ter sido influenciado por essa relação, o que explica a não significância pela escolha dos machos, se diferindo na cópula forçada que não leva em consideração a escolha da fêmea. O que pode dizer que esses machos brancos possuem a preferência por fêmeas também brancas, mas outros machos podem usar outra estratégia para a escolha de fêmeas. Além disso, neste trabalho não foi possível controlar modalidades sensoriais externas, como o som, podendo ter influenciado nos resultados. Esse trabalho demonstrou como a coloração influencia na corte dos machos de chama-maré, mas ainda são necessários mais estudos abordando a influência dessa coloração para demais sinalizações sociais e outros aspectos que podem influenciar a preferência sexual dos machos de chama-maré. 11 REFERÊNCIAS Badejo, O., Skaldina, O., Gilev, A., & Sorvari, J. (2020). Benefits of insect colours: A review from social insect studies. Oecologia, 194(1), 27–40. https://doi.org/10.1007/s00442-020-04738-1 Baldwin, J., & Johnsen, S. (2012). The male blue crab, Callinectes sapidus, uses both chromatic and achromatic cues during mate choice. Journal of Experimental Biology, 215(7), 1184–1191. https://doi.org/10.1242/jeb.067512 Bonduriansky, R. (2001), The evolution of male mate choice in insects: a synthesis of ideas and evidence. Biological Reviews, 76(3) 305-339. https://doi.org/10.1017/S1464793101005693 Barry, K. L. White T. E. Rathnayake D. N., Fabricant S. A., & Marie E. Herberstein. (2014). Sexual signals for the colour‐blind: Cryptic female mantids signal quality through brightness—Barry—2015—Functional Ecology—Wiley Online Library, 29(4), 531–539 https://doi.org/10.1111/1365-2435.12363 Bradbury, J. W., & Vehrencamp, S. L. (2011). Principles of Animal Communication. Massachusetts: Sinauer Associates. Caro, T. (2018). The functional significance of coloration in crabs. Biological Journal of the Linnean Society, 124(1), 1–10. https://doi.org/10.1093/biolinnean/bly021 Carvalho-Batista, A., Pescinelli, R. A., Garcia, J. R., Guerra, P. G. M., Pardo, L. M., & Mantelatto, F. L. (2015). Crypsis in the mud crab Panopeus americanus Saussure, 1857 (Decapoda, Panopeidae): Relationship to sexual maturity. Crustaceana, 88(9), 963–977. https://doi.org/10.1163/15685403-00003461 Clutton-Brock T.H & Parker G.A. (1995). Sexual coercion in animal societies. Animal Behaviour, 49(5), 1345–1365. https://doi.org/10.1006/anbe.1995.0166 Colpo, K. D. & López-Greco, L. S. (2018). Dynamics of energy reserves and the cost of reproduction in female and male fiddler crabs. Zoology, 126, 11-19. https://doi.org/10.1016/j.zool.2018.01.004 Crane, J. (1944). On the color changes of Fiddler crabs (Genus Uca) in the field. Zoologica : scientific contributions of the New York Zoological Society, 29(15), 161--168. https://doi.org/10.5962/p.203572 Crane, J. (1975). Fiddler Crabs of the World OCYPODDAE: GENUS UC. New Jersey: Princeton University Press. Cummings, M. E., Jordão, J. M., Cronin, T. W., & Oliveira, R. F. (2008). Visual ecology of the fiddler crab, Uca tangeri: Effects of sex, viewer and background on conspicuousness. Animal Behaviour, 75(1), 175–188. https://doi.org/10.1016/j.anbehav.2007.04.016 12 Da Silva, A. R., & Nogueira, C. S. (2023). From color to shape: Ontogenetic shifts in traits of the freshwater crab Dilocarcinus pagei (Brachyura: Trichodactylidae). Canadian Journal of Zoology, 101(8), 658–671. https://doi.org/10.1139/cjz-2023-0039 Darwin, C. (1859). On the Origin of Species by Means of Natural Selection, or the Preservation of Favoured Races in the Struggle for Life. London: John Murray. Detto, T. (2007). The fiddler crab Uca mjoebergi uses colour vision in mate choice. Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences, 274(1627), 2785–2790. https://doi.org/10.1098/rspb.2007.1059 Detto, T. & Backwell. P. R. Y. (2009). The fiddler crab Uca mjoebergi uses ultraviolet cues in mate choice but not aggressive interactions. Animal Behaviour, 78(2), 407-411. https://doi.org/10.1016/j.anbehav.2009.05.014 Detto, T. Hemmi J. M., & Backwell P. R. Y.. (2008). Colouration and Colour Changes of the Fiddler Crab, Uca capricornis: A Descriptive Study | PLOS ONE, 3(2), e1629. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0001629 Emlen D. J. (2008). The Evolution of Animal Weapons | Annual Review of Ecology, Evolution, and Systematics, 39(1), 387-413. https://doi-org/10.1146/annurev.ecolsys.39.110707.173502 Fay MP (2010). Two-sided Exact Tests and Matching Confidence Intervals for Discrete Data. R Journal 2(1), 53-58. Gomes, A. C. R. & Cardoso G. C., (2018). Choice of high-quality mates versus avoidance of low-quality mates | Evolution | Oxford Academic, 72(12), 2608–2616. https://doi.org/10.1111/evo.13630 Head, M. L. & Brooks R.. (2006). Sexual coercion and the opportunity for sexual selection in guppies. Animal Behaviour, 71(3), 515–522. https://doi.org/10.1016/j.anbehav.2005.04.017 Hemmi, J. M., Marshall J., Pix W., Vorobyev M., & Zeil J., (2006). The variable colours of the fiddler crab Uca vomeris and their relation to background and predation | Journal of Experimental Biology | The Company of Biologists, 209(20), 4140–4153 https://doi.org/10.1242/jeb.02483 How, M. J., & Hemmi, J. M. (2008). Courtship herding in the fiddler crab Uca elegans. Journal of Comparative Physiology A, 194(12), 1053–1061. https://doi.org/10.1007/s00359-008-0376-5 How, M. J., Zeil, J., & Hemmi, J. M. (2007). Differences in context and function of two distinct waving displays in the fiddler crab, Uca perplexa (Decapoda: Ocypodidae). Behavioral Ecology and Sociobiology, 62(1), 137–148. https://doi.org/10.1007/s00265-007-0448-5 13 How, M. J. & Hemmi J. M. (2008). Courtship herding in the fiddler crab Uca elegans: Tracking control system. Animal Behaviour, 76(4), 1259–1265. https://doi.org/10.1016/j.anbehav.2008.05.028 Huang, S.-C., & Reinhard, J. (2012). Color Change from male-mimic to Gynomorphic: A New Aspect of Signaling Sexual Status in Damselflies (Odonata, Zygoptera). Behavioral Ecology, 23(6), 1269–1275. https://doi.org/10.1093/beheco/ars112 Hunt, J., Breuker, C.J., Sadowski, J.A. and Moore, A.J. (2009), Male–male competition, female mate choice and their interaction: determining total sexual selection. Journal of Evolutionary Biology, 22(1) 13-26. https://doi.org/10.1111/j.1420-9101.2008.01633.x Jiang, H., Yin, Y., Zhang, X., Hu, S., & Wang, Q. (2009). Chasing relationships between nutrition and reproduction: A comparative transcriptome analysis of hepatopancreas and testis from Eriocheir sinensis. Comparative Biochemistry and Physiology Part D: Genomics and Proteomics, 4(3), 227–234. https://doi.org/10.1016/j.cbd.2009.05.001 KEMP, D. J. (2006). Ageing, reproductive value, and the evolutionof lifetime fighting behaviour. Biological Journal of the Linnean Society, 88(4), 565–578. https://doi.org/10.1111/j.1095-8312.2006.00643.x Kendall-Bar, J. M., & Iyengar, V. K. (2016). Sexual selection by the seashore: The roles of body size and weaponry in mate choice and competition in the maritime earwig (Anisolabis maritima). Behavioral Ecology and Sociobiology, 71(1), 8. https://doi.org/10.1007/s00265-016-2233-9 Khan, M. K., & Herberstein, M. E. (2020). Ontogenetic colour change signals sexual maturity in a non-territorial damselfly. Ethology, 126(1), 51–58. https://doi.org/10.1111/eth.12959 Kim, T. W, & Christy, J. H. (2015). A mechanism for visual orientation may facilitate courtship in a fiddler crab. Animal Behaviour, 101, 61–66. https://doi.org/10.1016/j.anbehav.2014.12.007 Kimberly A. R., (2011) Intrasexual competition in females: evidence for sexual selection?, Behavioral Ecology, 22(6), 1131–1140, https://doi.org/10.1093/beheco/arr106 Klomp, D. A., Ord, T. J., Das, I., Diesmos, A., Ahmad, N., & Stuart-Fox, D. (2016). Ornament size and colour as alternative strategies for effective communication in gliding lizards. Journal of Evolutionary Biology, 29(9), 1689–1700. https://doi.org/10.1111/jeb.12908 Knowles, F. G. W., & Callan, H. G. (1940). A Change in the Chromatophore Pattern of Crustacea at Sexual Maturity. Journal of Experimental Biology, 17(3), 262–266. https://doi.org/10.1242/jeb.17.3.262 14 Korzan, W. J. Rex R. R., Sheng Z., & Russell D. F.. (2008). Color change as a potential behavioral strategy. Hormones and Behavior, 54(3), 463–470. https://doi.org/10.1016/j.yhbeh.2008.05.006 Lanuza, P. i. G., Carretero, M. A., & Font, E. (2017). Intensity of male-male competition predicts morph diversity in a color polymorphic lizard. Evolution, 71(7), 1832–1840. https://doi.org/10.1111/evo.13256 Masunari, S. (2012). Hood construction as an indication of the breeding period of the fiddler crab Uca (Leptuca) leptodactyla Rathbun, 1898 (Decapoda, Ocypodidae) from Guaratuba Bay, southern Brazil. Crustaceana, 85(10), 1153–1169. https://doi.org/10.1163/156854012X651277 Milner, R. N. C., Jennions, M. D., & Backwell, P. R. Y. (2010). Eavesdropping in crabs: An agency for lady detection. Biology Letters, 6(6), 755–757. https://doi.org/10.1098/rsbl.2010.0384 Moore, A. J. (1990). The evolution of sexual dimorphism by sexual selection: the separate effects of intrasexual selection and intersexual selection, Evolution, 44(2), 315–331. https://doi.org/10.1111/j.1558-5646.1990.tb05201.x Murphy, C. G. (1998). Interaction-independent sexual selection and the mechanisms of sexual selection. Evolution, 52(1), 8–18. https://doi.org/10.1111/j.1558-5646.1998.tb05133.x Pauers, M. J., McKinnon J. S., & Ehlinger, T. J. (2004). Directional sexual selection on chroma and within–pattern colour contrast in Labeotropheus fuelleborni | Proceedings of the Royal Society of London. Series B: Biological Sciences, 271(6), S444–S447 https://doi.org/doi/10.1098/rsbl.2004.0215 Peretti, A. V., & Willemart, R. H. (2007). Sexual coercion does not exclude luring behavior in the climbing camel-spider Oltacola chacoensis (Arachnida, Solifugae, Ammotrechidae). Journal of Ethology, 25(1), 29–39. https://doi.org/10.1007/s10164-006-0201-y R Core Team. (2023). R: A Language and Environment for Statistical Computing. R Foundation for Statistical Computing, Vienna, Austria. https://www.R-project.org/ Rajkumar, P., Rollmann, S. M., Cook, T. A., & Layne, J. E. (2010). Molecular evidence for color discrimination in the Atlantic sand fiddler crab, Uca pugilator. Journal of Experimental Biology, 213(24), 4240–4248. https://doi.org/10.1242/jeb.051011 Rao KR (1985) Pigmentary effectors. In: Bliss DE, Mantel LH, editors. The Biology of Crustacea. Integuments, Pigments, and Hormonal Processes. New York: Academic Press. pp. 395–462. Rodgers, G. M., Gladman, N. W., Corless, H. F., & Morrell, L. J. (2013). Costs of colour change in fish: Food intake and behavioural decisions. Journal of Experimental Biology, 216(14), 2760–2767. https://doi.org/10.1242/jeb.080879 15 Sánchez-Guillén, R. A., Wellenreuther, M., Chávez-Ríos, J. R., Beatty, C. D., Rivas-Torres, A., Velasquez-Velez, M., & Cordero-Rivera, A. (2017). Alternative reproductive strategies and the maintenance of female color polymorphism in damselflies. Ecology and Evolution, 7(15), 5592–5602. https://doi.org/10.1002/ece3.3083 Shih, H., Ng, P. K. L., Schubart, C.D., Türkay, M., Naderloo, R., Jones, D. S. & Liu, M. (2016). Systematics of the family Ocypodidae Rafinesque, 1815 (Crustacea: Brachyura), based on phylogenetic relationships, with a reorganization of subfamily rankings and a review of the taxonomic status of Uca Leach, 1814, sensu lato and its subgenera, Raffles Bulletin of Zoology, 64, 139-175 https://zoobank.org/References/80EBB258-0F6A-4FD6-9886-8AFE317C25F6 Shuker, D. M., & Kvarnemo, C. (2021). The definition of sexual selection. Behavioral Ecology, 32(5), 781–794. https://doi.org/10.1093/beheco/arab055 Silbiger, N., & Munguia, P. (2008). Carapace color change in Uca pugilator as a response to temperature. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 355(1), 41–46. https://doi.org/10.1016/j.jembe.2007.11.014 Silva, D. J. A., Erickson, M. F., dos Santos Guidi, R., & Pessoa, D. M. A. (2022). Thin-fingered fiddler crabs display a natural preference for UV light cues but show no sensory bias to other hypertrophied claw coloration. Behavioural Processes, 200, 104667. https://doi.org/10.1016/j.beproc.2022.104667 Sparkes, T. C., Rush, V., & Foster, S. A. (2008). Reproductive costs, condition and carotenoid-based colour in natural populations of threespine stickleback (Gasterosteus aculeatus). Ecology of Freshwater Fish, 17(2), 292–302. https://doi.org/10.1111/j.1600-0633.2007.00279.x Stuart-Fox, D., & Moussalli, A. (2008). Camouflage, communication and thermoregulation: Lessons from colour changing organisms. Philosophical Transactions of the Royal Society B: Biological Sciences, 364(1516), 463–470. https://doi.org/10.1098/rstb.2008.0254 Takeda, S. (2006). Behavioural evidence for body colour signaling in the fiddler crab Uca perplexa (Brachyura: Ocypodidae). Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 330(2), 521–527. https://doi.org/10.1016/j.jembe.2005.09.021 Tregenza, T., Niemelä, P. T., Rodríguez-Muñoz, R., & Hopwood, P. E. (2022). Environment and mate attractiveness in a wild insect. Behavioral Ecology, 33(5), 999–1006. https://doi.org/10.1093/beheco/arac067 Tobias, J.A., Gamarra-Toledo, V., García-Olaechea, D., Pulgarín, P.C. and Seddon, N. (2011), Year-round resource defence and the evolution of male and female song in suboscine birds: social armaments are mutual ornaments. Journal of Evolutionary Biology, 24(10) 2118-2138. https://doi-org/10.1111/j.1420-9101.2011.02345.x 16 Umbers, K. D. L., Fabricant, S. A., Gawryszewski, F. M., Seago, A. E., & Herberstein, M. E. (2014). Reversible colour change in Arthropoda. Biological Reviews, 89(4), 820–848. https://doi.org/10.1111/brv.12079 Venables, W. N., & Ripley, B. D. (2002). Modern Applied Statistics with S. Fourth Edition. Springer, New York. ISBN 0-387-95457-0 Waitt, C., Gerald, M. S., Little, A. C., & Kraiselburd, E.. (2006). Selective attention toward female secondary sexual color in male Rhesus macaques, Am. J. Primatol., 68(7), 738-744. https://doi.org/10.1002/ajp.20264 Wellenreuther, M., Svensson, E. I., & Hansson, B. (2014). Sexual selection and genetic colour polymorphisms in animals. Molecular Ecology, 23(22), 5398–5414. https://doi.org/10.1111/mec.12935 Wickham, H., Averick, M., Bryan, J., Chang, W., McGowan, L. D., François, R., Grolemund, G., Hayes, A., Henry, L., Hester, J., Kuhn, M., Pedersen, T. L., Miller, E., Bache, S. M., Müller, K., Ooms, J., Robinson, D., Seidel, D. P., Spinu, V., Takahashi, K., Vaughan, D., Wilke, C., Woo, K., Yutani, H. (2019). Welcome to the tidyverse. Journal of Open Source Software, 4(43), 1686. https://doi.org/10.21105/joss.01686 Wilts,B. D., Michielsen, K., De Raedt, H., & Stavenga, D. G. (2014). Sparkling feather reflections of a bird-of-paradise explained by finite-difference time-domain modeling. Proceedings of the National Academy of Sciences, 111(12), 4363–4368. https://doi.org/10.1073/pnas.1323611111 Zeil, J., Hemmi, J.M. (2006). The visual ecology of fiddler crabs. J Comp Physiol A, 192, 1–25 . https://doi.org/10.1007/s00359-005-0048-7 https://onlinelibrary-wiley.ez18.periodicos.capes.gov.br/authored-by/S%C3%A1nchez%E2%80%90Guill%C3%A9n/Rosa+A.
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