Buscar

Influência do Branqueamento nas Fêmeas

Prévia do material em texto

UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE
CENTRO DE BIOCIÊNCIAS
CURSO DE ECOLOGIA
BRUNA SANTANA DA SILVA
INFLUÊNCIA DO BRANQUEAMENTO DAS FÊMEAS NO COMPORTAMENTO DE
CORTE DOS MACHOS DO CARANGUEJO CHAMA-MARÉ LEPTUCA
LEPTODACTYLA (BRACHYURA: OCYPODIDAE)
NATAL
2023
BRUNA SANTANA DA SILVA
INFLUÊNCIA DO BRANQUEAMENTO DAS FÊMEAS NO COMPORTAMENTO DE
CORTE DOS MACHOS DO CARANGUEJO CHAMA-MARÉ LEPTUCA
LEPTODACTYLA (BRACHYURA: OCYPODIDAE)
Trabalho de conclusão de curso na
modalidade de artigo apresentado ao
curso de graduação em Ecologia, da
Universidade Federal do Rio Grande do
Norte, como requisito parcial à obtenção
do título de Bacharel em Ecologia.
Orientador Prof. Dr. Daniel Pessoa.
Coorientador: Ms. Diogo Silva.
NATAL
2023
Esta obra está licenciada com uma licença Creative Commons Atribuição 4.0
Internacional. Permite que outros distribuam, remixem, adaptem e desenvolvam seu
trabalho, mesmo comercialmente, desde que creditem a você pela criação original.
Link dessa licença: creativecommons.org/licenses/by/4.0/legalcode
https://creativecommons.org/licenses/by/4.0/legalcode
BRUNA SANTANA DA SILVA
INFLUÊNCIA DO BRANQUEAMENTO DAS FÊMEAS NO COMPORTAMENTO DE
CORTE DOS MACHOS DO CARANGUEJO CHAMA-MARÉ LEPTUCA
LEPTODACTYLA (BRACHYURA: OCYPODIDAE)
Trabalho de conclusão de curso na
modalidade de artigo apresentado ao
curso de graduação em Ecologia, da
Universidade Federal do Rio Grande do
Norte, como requisito parcial à obtenção
do título de Bacharel em Ecologia.
Aprovada em: 15/12/2023
BANCA EXAMINADORA
Prof. Dr. Daniel Marques de Almeida Pessoa
Orientador
UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE
Profa. Dra. Renata Sousa-Lima
Membro interno
UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE
Profa. Dra. Maria de Fátima Arruda
Membro externo
UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE
AGRADECIMENTOS
Gostaria de expressar minha profunda gratidão ao meu orientador, Daniel Pessoa,
por proporcionar-me a oportunidade de integrar o seu laboratório. Meus sinceros
agradecimentos também ao meu coorientador, Diogo Silva, cujo auxílio foi
fundamental, tanto no campo quanto nas análises estatísticas.
Gostaria de agradecer aos membros do Laboratório de Ecologia Sensorial que me
acompanharam no campo e me ajudaram na coleta dos meus dados, e aos meus
queridos amigos Vitória, Paula e Thiago, que estiveram ao meu lado, oferecendo
valioso suporte, tanto na pesquisa quanto nas viagens para participação em
congressos.
Não menos importante, minha profunda gratidão se estende à minha família e ao
meu namorado, Dante Augusto, cujo apoio constante foi essencial em cada etapa da
minha jornada acadêmica. Foi graças a essa rede de apoio calorosa que consegui
concluir minha pesquisa com sucesso.
Também não posso deixar de agradecer ao CNPq, pelo suporte financeiro
providenciado por meio da bolsa PIBIC, que desempenhou um papel crucial no
desenvolvimento e realização das minhas atividades de pesquisa, e também à
UFRN, que financiou minhas idas aos eventos científicos.
RESUMO
A coloração corporal dos caranguejos chama-marés está relacionada à sua
sobrevivência e comunicação sociossexual. Machos e fêmeas da espécie Leptuca
leptodactyla, mudam a cor de sua carapaça, para a cor branca, em períodos
reprodutivos, processo conhecido como branqueamento. Essa correlação do
branqueamento com o período reprodutivo nos sugere que essa coloração exerceria
um provável papel de sinalização sexual nesses animais, apesar disso nunca ter
sido experimentalmente testado. O objetivo do presente trabalho foi verificar se o
branqueamento das fêmeas afeta o comportamento de corte dos machos. Este
estudo foi realizado em Barra do Rio, Extremoz-RN, onde machos realizando display
de aceno tiveram suas tocas cercadas por arenas de fórmica (70x70cm), onde foram
posicionadas duas fêmeas vivas, uma apresentando a coloração natural da
carapaça (i.e., cinza escuro) e outra com sua carapaça pintada com tinta branca. Os
comportamentos dos machos foram filmados por cinco minutos, a partir dos seus
primeiros acenos. Nossos resultados mostraram que o tratamento da fêmea branca
apresentou ter um efeito positivo sobre a taxa de acenos dos machos, sua
insistência e na cópula forçada. Até onde sabemos, esta é a primeira evidência
comportamental de que o branqueamento da carapaça de fêmeas de L. leptodactyla
pode influenciar o comportamento de corte de machos, potencialmente sinalizando a
qualidade reprodutiva desses animais.
Palavras-chave: visão de cores; coloração corporal, seleção de parceiros.
ABSTRACT
The body color of fiddler crabs is related to their survival and sociosexual
communication. Males and females of Leptuca leptodactyla change the color of their
carapace to white during reproductive periods, a process known as bleaching. This
correlation of bleaching with the reproductive period indicates that this coloration
could exert a sexual signaling hole in these animals, although this has never been
tested experimentally. The purpose of the current work was to verify whether the
bleaching of females affects the courtship behavior of males. This study was carried
out in Barra do Rio, Extremoz-RN, where males performing a waving display had
their burrows surrounded by laminate wood arenas (70x70cm), in which two live
females were positioned, one with its natural carapace color (i.e., dark gray) and the
other with a white painted carapace. The males' behaviors were filmed for five
minutes, starting with their first wavings. Our results demonstrated that the treatment
of the white female had a positive effect on the males' nodding rate, insistence and
forced copulation. To our knowledge, this is the first behavioral evidence that
carapace bleaching in L. leptodactyla females can influence male courtship behavior,
potentially signaling the reproductive quality of these animals.
Keywords: color vision; body coloring, mate selection
SUMÁRIO
1 INTRODUÇÃO...................................................................................... 3
2 MATERIAIS E MÉTODOS.................................................................... 5
2.1 Área de estudo...................................................................................... 5
2.2 Procedimento experimental……………………………………………….. 5
2.3 Análise estatística…………………………………………………………. 6
4 RESULTADOS..................................................................................... 7
5 DISCUSSÃO……………………………………………………………….. 9
REFERÊNCIAS.................................................................................... 11
.
3
“Texto formatado segundo as normas da revista Ethology”
INFLUÊNCIA DO BRANQUEAMENTO DAS FÊMEAS NO COMPORTAMENTO DE
CORTE DOS MACHOS DO CARANGUEJO CHAMA-MARÉ LEPTUCA
LEPTODACTYLA (BRACHYURA : OCYPODIDAE)
Bruna Silva¹, Diogo Silva¹ e Daniel Pessoa¹
¹ Laboratório de Ecologia Sensorial, Departamento de Comportamento e Fisiologia,
Centro de Biociências, Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Natal, Rio
Grande do Norte, Brasil
Correspondência
Bruna Silva, Departamento de Comportamento e Fisiologia, Universidade Federal do
Rio Grande do Norte, Natal, Rio Grande do Norte, Brasil
E-mail: bruna.santana.706@ufrn.edu.br
1 INTRODUÇÃO
A seleção sexual é um processo em que certas características presentes
nos indivíduos favorecem o sucesso reprodutivo (Darwin, 1859). Nesse processo
evolutivo os indivíduos demonstram sua qualidade para conseguir bons parceiros, e
essas características são passadas para a prole (Murphy, 1998; Shuker &
Kvarnemo, 2021). A seleção sexual pode se dar via seleção intrasexual, quando dois
indivíduos do mesmo sexo competem entre si, capacidade de luta (Kemp, 2006) e
defesa de recursos (Tobias et al., 2011) são caracteristicas dessa seleção, outra via
é pela seleção intersexual, quando um sexo escolhe indivíduos de outro sexo, com
base nos atributos do sexo oposto (Moore, 1990). Na seleção intersexual,
ornamentos (Klomp et al. 2016) são indicadores para a escolha do parceiro. Uma
das formas de ornamentos que mais vem sendo estudadastem sido a coloração
reprodutiva (Korzan et al. 2006), sendo observada em diversos animais, como em
aves (Wilts et al., 2014), répteis (Lanuza et al., 2017), e insetos (Huang et al., 2012).
Como o uso da coloração sexual pode ser energeticamente custosa
(Rodgers et al., 2013), os benefícios de conseguir parceiros com maior qualidade,
resultando em boa prole, pode compensar esse investimento (Wellenreuther et al.,
2014). Na maioria dos estudos que investigam a coloração como uma sinalização
sexual, os autores focam na preferência das fêmeas, já que, na maioria dos casos,
os machos possuem cores chamativas (Pauers et al., 2004), enquanto que as
fêmeas investem em camuflagem (Barry et al., 2014). Em geral, a escolha das
fêmeas é que decide o acasalamento (Hunt et al., 2009), porém, a escolha do
macho também pode ser determinante, em especial, quando a qualidade reprodutiva
da fêmea tem relação com o tamanho da ninhada (Bonduriansky, 2001) e as
chances de receptividade da fêmea a investida do macho são maiores (Takeda,
2006).
Os caranguejos verdadeiros (infraordem Brachyura) possuem colorações
corporais que são importantes para sua sobrevivência e reprodução (Caro, 2018).
Na escolha de parceiros, caranguejos podem utilizar a cor para sinalizar a identidade
de sua espécie (Detto et al., 2006) e sua maturidade sexual (Carvalho-Batista et al.
2015). Esses animais são, inclusive, capazes de mudar de coloração através de
mailto:bruna.santana.706@ufrn.edu.br
4
mudas (Da Silva & Nogueira, 2023) e cromatóforos presentes no exoesqueleto
(Knowles & Callan, 1940). A cor vai se tornar mais importante para espécies diurnas
que se utilizam de informações visuais na comunicação intraespecífica, como ocorre
nos caranguejos chama-marés.
Nesses animais, o uso do quelípodo como uma arma enfatiza a seleção
intrassesual na população, pois é por meio deste que ocorre as lutas por território e
defesa de recursos (Emlen, 2008), a coloração corporal faz parte da seleção
interssexual, servindo como atrativo visual às fêmeas (Pauers et al., 2004). O padrão
da cor da carapaça desses animais servem como adornos, para seleção
interssexual, e que estão visíveis para seus vizinhos por causa dos olhos
pedunculares (Zeil & Hemmi, 2006) que aumentam o campo de visão destes
animais. Nas populações de chama-marés existem as duas vias de seleção sexual,
em que há disputa entre machos e entre fêmeas (Kimberly, 2011) e escolha da
fêmea, que se deslocam pela população à procura de machos. Também já foi
mostrado que machos de chama-maré possuem comportamentos de coesão sexual
(How & Hemmi, 2008), que forçam as fêmeas a cópula com esses machos,
evidenciando a escolha do macho na reprodução.
Os caranguejos chama-marés, também conhecidos como caranguejos
violinistas, são caranguejos verdadeiros da família Ocypodidae (Shih et al., 2016). O
comportamento reprodutivo desse grupo é evidenciado pelo dimorfismo sexual
encontrado em todas as espécies, com a presença de um quelípodo hipertrofiado
apenas nos machos (Crane, 1975). Eles também têm um complexo conjunto de
comportamentos de sinalização visual, que auxiliam na escolha de parceiros, dentre
eles a presença de capuz na toca (Kim et al., 2015, Masunari, 2012),
comportamento de aceno (How et al., 2007), quelípodo com presença de cores
corporais (Cummings et al., 2008), incluindo luz UV (Silva et al., 2022; Detto &
Backwell, 2009). Foi observado também que, nesses animais, há presença de
células fotorreceptoras que permitem a visão de cores (Rajkumar et al., 2010), o que
poderia explicar a diversidade de cores encontrada nessa família. Também há
mudanças na coloração corporal de acordo com a maré (Rao, 1985) e mudanças
durante todas as fases da vida (Detto et al, 2008), com diferentes cores entre juvenis
e adultos (Da Silva & Nogueira, 2023); mudanças essas bastante evidentes na
espécie brasileira Leptuca leptodactyla.
O chama-maré Leptuca leptodactyla apresenta colorações da carapaça que
variam entre acinzentado, esverdeado e alaranjado, com quelípodos amarelados
(Crane, 1975). Os machos e fêmeas dessa espécie mudam ativamente a coloração
de suas carapaças e apêndices para um branco brilhante (i.e., sofrem
branqueamento), durante o pico reprodutivo, por isso essa coloração é conhecida
como cor nupcial, antecedendo o display reprodutivo estereotipado dos
chama-marés (Crane, 1944; Crane, 1975). O branqueamento na carapaça e nos
apêndices locomotores, sucedem as colorações anteriores, mas não ocorre no
quelípodo, que sempre apresenta coloração amarelada (Crane, 1975), com reflexão
de luz ultravioleta (Silva et al., 2022).
Já foi observado em espécies australianas que machos de chama-marés
são capazes de discernir as fêmeas da sua espécie pelo padrão de cor encontrado
na carapaça das fêmeas (Detto et al. 2006), e que a coloração da carapaça das
fêmeas é um provável sinal sociossexual, contudo, ainda são necessários estudos
que investiguem a importância da coloração das fêmeas na preferência dos machos
de L. leptodactyla. O objetivo geral deste trabalho foi o de testar a hipótese de que o
branqueamento da carapaça de fêmeas de L. leptodactyla afeta o comportamento
5
de cortejo dos machos. Predizemos que os machos irão acenar mais, permanecer
por mais tempo em proximidade, se direcionar primeiro e realizar mais cópulas
forçadas com as fêmeas de carapaça branca.
2 MATERIAIS E MÉTODOS
2.1 Área de estudo
O estudo foi realizado em uma área de manguezal, na praia de Barra do Rio,
município de Extremoz, às margens do rio Ceará-mirim (5°40'43.4"S 35°13'07.5"W).
A zona em que foi realizado o experimento possui solo arenoso e campo aberto,
com presença de vegetação de mangue ao redor. Os experimentos ocorreram nos
períodos de luas cheias e luas novas, entre às 8h00 da manhã e 13h da tarde,
durante a maré baixa, correspondendo ao período de maior atividade reprodutiva do
Leptuca leptodactyla.
2.2 Procedimento experimental
O experimento consistiu em apresentar pares de fêmeas a machos
reprodutivos, uma fêmea apresentando carapaça de cor natural (i.e., cor mais
escura) e outra fêmea com carapaça pintada de branco (i.e., cor mais clara), a fim
de observar o comportamento de corte dos machos direcionados a cada uma delas.
Para a realização do experimento foi realizada a captura de 56 pares de fêmeas de
L. leptodactyla com coloração natural, com comprimento corporal da carapaça que
variou de sete a dez milímetros. Após a medição do tamanho corporal das fêmeas,
utilizando-se um paquímetro analógico da marca Zaas, com precisão de ± 0,05mm,
separamos fêmeas que não tivessem mais do que 1 mm de diferença, depois, parte
das fêmeas mantiveram sua coloração natural escura enquanto a outra metade teve
sua carapaça coberta de tinta branca (Acrilex - N. º 519), para simular o
branqueamento nessas fêmeas (Figura 1).
Para o experimento, escolhemos machos que estavam realizando display de
aceno, possuíam ornamento de toca, além de coloração branca, que são
características de machos reprodutivos. Para impedir que indivíduos vizinhos
influenciassem o experimento, ao redor da toca do macho, sobre o substrato natural,
foi colocado um tecido em polipropileno (i.e., TNT), com dimensões de 70cm x
70cm, que foi coberto pelo substrato do local, com uma pequena abertura para a
toca do macho em experimento. Delimitando essa arena experimental, utilizou-se
uma placa de fórmica com altura de dez centímetros (Figura 2). Próximo ao centro
da arena se encontrava a toca do macho e, direcionada à sua entrada, duas fêmeas
equidistantes foram posicionadas a uma angulação de 80º. Ambas foram ancoradas
por linhas (1,5 cm) de nylon amarradas a pregos, que foram enterrados no substrato,
permitindo uma movimentação com raio de 1 cm, a uma distância de dez
centímetros da entrada da toca, e com uma distância de 13 centímetros entre elas
(Figura 2).
Com uma câmera de celular da marca Samsung, modelo SM-A135M/DS, com
câmera de 50 megapixels, foi realizada a gravação do comportamento de corte dos
machos, contabilizando-se apenas os cincominutos que sucederam a saída do
macho de sua toca e início do comportamento de aceno. Dos vídeos, foram
extraídas quatro variáveis: i) o número de acenos direcionados a cada fêmea (i.e.,
6
pelo menos, cinco a seis centímetros de distância da fêmea); ii) o tempo total
despendido pelo macho em proximidade a cada fêmea (i.e., de cinco a seis
centímetros de distância); iii) atração inicial do macho (i.e., de qual fêmea o macho
se aproximou primeiro); e iv) o comportamento de cópula forçada (i.e., movimento
em que o macho vira a fêmea para deixar seu ventre amostra para forçar a cópula)
(Tabela 1).
Tabela 1
Etograma das interações observadas no presente estudo entre os machos e as fêmeas do
chama-maré Leptuca leptotactyla.
Unidade
comportamental
Descrição do comportamento
Proximidade da
fêmea
O macho vai em direção a uma das fêmeas, alcançando
uma proximidade de, no mínimo, cinco centímetros. O
contato físico pode ocorrer, mas não é obrigatório.
Aceno Movimento circular do quelípodo do macho, de forma
ritmada ou não, quando o mesmo está na presença da
fêmea.
Atração inicial Primeira fêmea a ser aproximada pelo macho, conforme
descrito acima.
Cópula forçada O macho se direciona para cima da fêmea e com o auxílio
dos quelípodos ele coloca a fêmea com o ventre para cima e
força a cópula.
2.3 Análise estatística
Para a realização das análises foi utilizado o software estatístico R (R core
team, 2023). Para comparar o número de acenos do macho ou a duração, em
segundos, em proximidade a cada fêmea (i.e., carapaça escura ou carapaça pintada
de branco), foi realizado o teste de regressão binomial negativa com zero inflado
utilizando a função zeroinfl(), do pacote “pscl”. Para calcular a atratividade inicial dos
machos pelas fêmeas de cada um dos tratamentos (i.e., em direção a qual fêmea o
macho realizou sua primeira aproximação), foi realizado um teste binomial utilizando
a função binom.test(), nativa do R. Para comparar o número de cópulas forçadas
direcionadas a cada tipo de fêmea, foi realizado o teste McNemar utilizando a função
mcnemar.test, do pacote “exact2x2”.
7
Figura 1
Fêmeas de Leptuca leptodactyla sem modificação da coloração natural (A) e com carapaça
pintada de branco (B).
Figura 2
Representação esquemática do aparato experimental. A) Na parte superior, a representação
do macho de Leptuca leptodactyla na toca, no canto inferior esquerdo a representação de
uma fêmea com coloração natural, e no canto inferior direito a representação de uma fêmea
com coloração clara artificial. B) Representação da arena, com a estrutura de fórmica, de 10
cm de altura, cercando a arena experimental (1), o substrato natural do local com o tecido de
TNT por baixo (2), e o celular com tripé para realização das gravações (3).
4 RESULTADOS
A cor das fêmeas não afetou o comportamento de corte dos machos de
Leptuca leptodactyla para três das nossas variáveis. A atração inicial dos machos
não diferiu para os dois tipos de fêmeas apresentadas (p = 0,141), apesar de termos
observado uma tendência direcionado às fêmeas pintadas de branco (Figura 3C).
Quando analisamos a quantidade de acenos, vemos que os machos não possuem
nenhuma preferência estatisticamente significativa (p = 0,924, Figura 3A), apesar
de, no total, as fêmeas brancas receberem mais acenos dos machos do que as
8
fêmeas escuras.O tempo gasto pelos machos próximo às fêmeas brancas e escuras
também foi estatisticamente similar (p = 0,828), embora os machos tenham ficado
mais próximos às fêmeas brancas (Figura 3B).
Por fim, no que diz respeito ao número de cópulas forçadas realizadas pelos
machos, para um total observado de dez ocorrências, nove cópulas forçadas foram
direcionadas às fêmeas brancas e apenas uma foi direcionada a uma fêmea escura,
mostrando um investimento significativamente maior de cópulas forçadas em fêmeas
brancas (p = 0,027) (Figura 4).
Figura 3
Número de acenos (A), duração da proximidade (B), e total de escolhas iniciais (C) de
machos de Leptuca leptodactyla, direcionados a fêmeas de carapaças brancas ou escuras.
Em A e B, as curvas no entorno representam a distribuição de dados e sua densidade nos
tratamentos branco e escuro. Em C, as linhas horizontais grossas, bigodes e caixas indicam,
respectivamente, mediana, valores máximos e mínimos, segundo e terceiro quartis, os
pontos representam os outliers, com valor de alpha de 5%.
9
Figura 4
Número de cópulas forçadas, realizadas pelos machos de Leptuca leptodactyla,
direcionados a fêmeas de carapaças brancas ou escuras, com valor de alpha de 5%.
5 DISCUSSÃO
Nossos resultados mostraram que os machos tendem a copular mais com as
fêmeas de carapaça branca, apesar da fase pré-cópula (display e aproximação) não
ter diferença entre as colorações. Nossos resultados demonstram a preferência dos
machos pela cópula forçada com fêmeas de coloração branca.
A quantidade de acenos produzidos pelos machos será maior em fêmeas
receptivas, que aceitaram a investida do macho (Takeda, 2006), o que aumenta as
chances de cópula dos machos (Sánchez-Guillén et al., 2017). Dessa forma, é
possível que a coloração seja uma provável sinalização de fertilidade e maturidade
(Waitt et al., 2006), o que já foi observado no caranguejo Callinectes sapidus
(Baldwin et al., 2012), foi possível identificar isso em nossos resultados de cópula
forçada.
Os machos tendem a ficar mais próximos das fêmeas pintadas de branco,
mas também não conseguimos identificar uma diferença estatística entre os
tratamentos. Esse comportamento de permanecer próximo a fêmea, se relaciona
com o número de acenos e com as tentativas forçadas de levar a fêmea a sua toca,
conhecido como coesão sexual (Clutton-Brock & Parker, 1995). Esse
comportamento sexual, já foi descrito em Uca elegans (How & Hemmi, 2008), onde
os machos utilizam de estratégias agressivas, como assédio e cópula forçada, para
ter o poder de escolha de parceiro (Head & Brooks, 2006). No comportamento de
cópula induzida (Peretti & Willemart, 2006) a preferência sexual da fêmea é
desconsiderada, ocorrendo, em geral, dentro da toca do macho (Crane, 1975). Por
outro lado, a cópula forçada pode ser realizada fora da toca. No presente trabalho, a
cópula forçada foi utilizada pelos machos L. leptotactyla, apesar de forma não muito
frequente, tendo sido significativamente mais direcionadas às fêmeas de coloração
branca. Nesse caso, a coloração branca da carapaça das fêmeas aumentou as
chances de cópula desses indivíduos, pela maior insistência do macho.
10
Observamos também, com maior frequência, que os machos se aproximaram
primeiro das fêmeas brancas, mas essa diferença não se mostrou significativa. No
período reprodutivo, os machos de chama-maré, cortejam todas as fêmeas próximas
de suas tocas (How & Hemmi, 2008), essa seria uma provável razão para a primeira
escolha não ter sido direcionada a uma coloração. No entanto, observamos que os
machos não necessariamente cortejam mais a sua primeira escolha, havendo uma
tendência às fêmeas brancas, que sofreram mais ocorrências de cópulas forçadas.
Possivelmente, essa distinção tardia se deu pela percepção do macho ao receber a
sinalização pelo padrão de coloração das fêmeas que é utilizado pelos chama-marés
(Detto et al., 2006). A coloração branca gera nas fêmeas um maior contraste
corporal sob o substrato e pode passar mais informações aos machos, já sendo
relacionada à maturidade sexual nos crustáceos (Knowles & Callan, 1940). O
contraste do indivíduo no ambiente aumenta suas chances de ser escolhido pelo
parceiro (Gomes et al., 2018; Tregenza et al. 2022), afinal, fêmeas que apresentam
esse padrão chamativo são mais cortejadas (Baldwin et al., 2012), o que reflete na
preferência e reprodução desses animais.
Nossos resultados mostram que os machos foram influenciados pela
coloração, isso faz sentido porque para o macho, há um alto custo na reprodução,
relacionado ao conjunto de comportamentos reprodutivos, que é comparável aos
custos das fêmeas (Colpo & López-Greco, 2018). É sabido que apesar do
branqueamentoocorrer em fêmeas (Crane, 1975), esse processo ocorre de forma
menos evidente do que nos machos. Possivelmente, o branqueamento nas fêmeas
pode estar relacionado também à termorregulação uma vez que ela caminha pela
população selecionando machos, sob os perigos da dissecação (Umbers et al.,
2014).
O uso da coloração nesses animais variam de acordo com diferentes
aspectos, o branqueamento é observado em espécies de chama-maré (Silbiger &
Munguia 2008), demais crustáceos (Umbers et al., 2014) e outros invertebrados,
como borboletas, besouros e libélulas (Badejo et al., 2020). Nas populações com
ocorrência de branqueamento, gera-se um padrão que pode ser usado no
reconhecimento dos coespecífico (Takeda, 2006). Também, essa mudança de
coloração exige do organismo uma boa alimentação (Rodgers et al., 2013), pois a
coloração produzida são energeticamente custosas ao animal (Jiang et al., 2009).
Dessa forma, o branqueamento corporal, mostra aos machos que a fêmea tem bons
recursos e qualidade, que pode refletir na reprodução do organismo, como uma
coloração de maturidade (Khan & Herberstein, 2020; (Baldwin et al., 2012)).
Nos chama-marés é observado a forte relação da reprodução com a escolha
das fêmeas. Assim, nos resultados da fase pré-cópula (display e aproximação), deve
ter sido influenciado por essa relação, o que explica a não significância pela escolha
dos machos, se diferindo na cópula forçada que não leva em consideração a
escolha da fêmea. O que pode dizer que esses machos brancos possuem a
preferência por fêmeas também brancas, mas outros machos podem usar outra
estratégia para a escolha de fêmeas. Além disso, neste trabalho não foi possível
controlar modalidades sensoriais externas, como o som, podendo ter influenciado
nos resultados. Esse trabalho demonstrou como a coloração influencia na corte dos
machos de chama-maré, mas ainda são necessários mais estudos abordando a
influência dessa coloração para demais sinalizações sociais e outros aspectos que
podem influenciar a preferência sexual dos machos de chama-maré.
11
REFERÊNCIAS
Badejo, O., Skaldina, O., Gilev, A., & Sorvari, J. (2020). Benefits of insect colours: A
review from social insect studies. Oecologia, 194(1), 27–40.
https://doi.org/10.1007/s00442-020-04738-1
Baldwin, J., & Johnsen, S. (2012). The male blue crab, Callinectes sapidus, uses
both chromatic and achromatic cues during mate choice. Journal of Experimental
Biology, 215(7), 1184–1191. https://doi.org/10.1242/jeb.067512
Bonduriansky, R. (2001), The evolution of male mate choice in insects: a synthesis of
ideas and evidence. Biological Reviews, 76(3) 305-339.
https://doi.org/10.1017/S1464793101005693
Barry, K. L. White T. E. Rathnayake D. N., Fabricant S. A., & Marie E. Herberstein.
(2014). Sexual signals for the colour‐blind: Cryptic female mantids signal quality
through brightness—Barry—2015—Functional Ecology—Wiley Online Library, 29(4),
531–539 https://doi.org/10.1111/1365-2435.12363
Bradbury, J. W., & Vehrencamp, S. L. (2011). Principles of Animal Communication.
Massachusetts: Sinauer Associates.
Caro, T. (2018). The functional significance of coloration in crabs. Biological Journal
of the Linnean Society, 124(1), 1–10. https://doi.org/10.1093/biolinnean/bly021
Carvalho-Batista, A., Pescinelli, R. A., Garcia, J. R., Guerra, P. G. M., Pardo, L. M., &
Mantelatto, F. L. (2015). Crypsis in the mud crab Panopeus americanus Saussure,
1857 (Decapoda, Panopeidae): Relationship to sexual maturity. Crustaceana, 88(9),
963–977. https://doi.org/10.1163/15685403-00003461
Clutton-Brock T.H & Parker G.A. (1995). Sexual coercion in animal societies. Animal
Behaviour, 49(5), 1345–1365. https://doi.org/10.1006/anbe.1995.0166
Colpo, K. D. & López-Greco, L. S. (2018). Dynamics of energy reserves and the cost
of reproduction in female and male fiddler crabs. Zoology, 126, 11-19.
https://doi.org/10.1016/j.zool.2018.01.004
Crane, J. (1944). On the color changes of Fiddler crabs (Genus Uca) in the field.
Zoologica : scientific contributions of the New York Zoological Society, 29(15),
161--168. https://doi.org/10.5962/p.203572
Crane, J. (1975). Fiddler Crabs of the World OCYPODDAE: GENUS UC. New
Jersey: Princeton University Press.
Cummings, M. E., Jordão, J. M., Cronin, T. W., & Oliveira, R. F. (2008). Visual
ecology of the fiddler crab, Uca tangeri: Effects of sex, viewer and background on
conspicuousness. Animal Behaviour, 75(1), 175–188.
https://doi.org/10.1016/j.anbehav.2007.04.016
12
Da Silva, A. R., & Nogueira, C. S. (2023). From color to shape: Ontogenetic shifts in
traits of the freshwater crab Dilocarcinus pagei (Brachyura: Trichodactylidae).
Canadian Journal of Zoology, 101(8), 658–671. https://doi.org/10.1139/cjz-2023-0039
Darwin, C. (1859). On the Origin of Species by Means of Natural Selection, or the
Preservation of Favoured Races in the Struggle for Life. London: John Murray.
Detto, T. (2007). The fiddler crab Uca mjoebergi uses colour vision in mate choice.
Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences, 274(1627), 2785–2790.
https://doi.org/10.1098/rspb.2007.1059
Detto, T. & Backwell. P. R. Y. (2009). The fiddler crab Uca mjoebergi uses ultraviolet
cues in mate choice but not aggressive interactions. Animal Behaviour, 78(2),
407-411. https://doi.org/10.1016/j.anbehav.2009.05.014
Detto, T. Hemmi J. M., & Backwell P. R. Y.. (2008). Colouration and Colour Changes
of the Fiddler Crab, Uca capricornis: A Descriptive Study | PLOS ONE, 3(2), e1629.
https://doi.org/10.1371/journal.pone.0001629
Emlen D. J. (2008). The Evolution of Animal Weapons | Annual Review of Ecology,
Evolution, and Systematics, 39(1), 387-413.
https://doi-org/10.1146/annurev.ecolsys.39.110707.173502
Fay MP (2010). Two-sided Exact Tests and Matching Confidence Intervals for
Discrete Data. R Journal 2(1), 53-58.
Gomes, A. C. R. & Cardoso G. C., (2018). Choice of high-quality mates versus
avoidance of low-quality mates | Evolution | Oxford Academic, 72(12), 2608–2616.
https://doi.org/10.1111/evo.13630
Head, M. L. & Brooks R.. (2006). Sexual coercion and the opportunity for sexual
selection in guppies. Animal Behaviour, 71(3), 515–522.
https://doi.org/10.1016/j.anbehav.2005.04.017
Hemmi, J. M., Marshall J., Pix W., Vorobyev M., & Zeil J., (2006). The variable
colours of the fiddler crab Uca vomeris and their relation to background and
predation | Journal of Experimental Biology | The Company of Biologists, 209(20),
4140–4153 https://doi.org/10.1242/jeb.02483
How, M. J., & Hemmi, J. M. (2008). Courtship herding in the fiddler crab Uca elegans.
Journal of Comparative Physiology A, 194(12), 1053–1061.
https://doi.org/10.1007/s00359-008-0376-5
How, M. J., Zeil, J., & Hemmi, J. M. (2007). Differences in context and function of two
distinct waving displays in the fiddler crab, Uca perplexa (Decapoda: Ocypodidae).
Behavioral Ecology and Sociobiology, 62(1), 137–148.
https://doi.org/10.1007/s00265-007-0448-5
13
How, M. J. & Hemmi J. M. (2008). Courtship herding in the fiddler crab Uca elegans:
Tracking control system. Animal Behaviour, 76(4), 1259–1265.
https://doi.org/10.1016/j.anbehav.2008.05.028
Huang, S.-C., & Reinhard, J. (2012). Color Change from male-mimic to
Gynomorphic: A New Aspect of Signaling Sexual Status in Damselflies (Odonata,
Zygoptera). Behavioral Ecology, 23(6), 1269–1275.
https://doi.org/10.1093/beheco/ars112
Hunt, J., Breuker, C.J., Sadowski, J.A. and Moore, A.J. (2009), Male–male
competition, female mate choice and their interaction: determining total sexual
selection. Journal of Evolutionary Biology, 22(1) 13-26.
https://doi.org/10.1111/j.1420-9101.2008.01633.x
Jiang, H., Yin, Y., Zhang, X., Hu, S., & Wang, Q. (2009). Chasing relationships
between nutrition and reproduction: A comparative transcriptome analysis of
hepatopancreas and testis from Eriocheir sinensis. Comparative Biochemistry and
Physiology Part D: Genomics and Proteomics, 4(3), 227–234.
https://doi.org/10.1016/j.cbd.2009.05.001
KEMP, D. J. (2006). Ageing, reproductive value, and the evolutionof lifetime fighting
behaviour. Biological Journal of the Linnean Society, 88(4), 565–578.
https://doi.org/10.1111/j.1095-8312.2006.00643.x
Kendall-Bar, J. M., & Iyengar, V. K. (2016). Sexual selection by the seashore: The
roles of body size and weaponry in mate choice and competition in the maritime
earwig (Anisolabis maritima). Behavioral Ecology and Sociobiology, 71(1), 8.
https://doi.org/10.1007/s00265-016-2233-9
Khan, M. K., & Herberstein, M. E. (2020). Ontogenetic colour change signals sexual
maturity in a non-territorial damselfly. Ethology, 126(1), 51–58.
https://doi.org/10.1111/eth.12959
Kim, T. W, & Christy, J. H. (2015). A mechanism for visual orientation may facilitate
courtship in a fiddler crab. Animal Behaviour, 101, 61–66.
https://doi.org/10.1016/j.anbehav.2014.12.007
Kimberly A. R., (2011) Intrasexual competition in females: evidence for sexual
selection?, Behavioral Ecology, 22(6), 1131–1140,
https://doi.org/10.1093/beheco/arr106
Klomp, D. A., Ord, T. J., Das, I., Diesmos, A., Ahmad, N., & Stuart-Fox, D. (2016).
Ornament size and colour as alternative strategies for effective communication in
gliding lizards. Journal of Evolutionary Biology, 29(9), 1689–1700.
https://doi.org/10.1111/jeb.12908
Knowles, F. G. W., & Callan, H. G. (1940). A Change in the Chromatophore Pattern
of Crustacea at Sexual Maturity. Journal of Experimental Biology, 17(3), 262–266.
https://doi.org/10.1242/jeb.17.3.262
14
Korzan, W. J. Rex R. R., Sheng Z., & Russell D. F.. (2008). Color change as a
potential behavioral strategy. Hormones and Behavior, 54(3), 463–470.
https://doi.org/10.1016/j.yhbeh.2008.05.006
Lanuza, P. i. G., Carretero, M. A., & Font, E. (2017). Intensity of male-male
competition predicts morph diversity in a color polymorphic lizard. Evolution, 71(7),
1832–1840. https://doi.org/10.1111/evo.13256
Masunari, S. (2012). Hood construction as an indication of the breeding period of the
fiddler crab Uca (Leptuca) leptodactyla Rathbun, 1898 (Decapoda, Ocypodidae) from
Guaratuba Bay, southern Brazil. Crustaceana, 85(10), 1153–1169.
https://doi.org/10.1163/156854012X651277
Milner, R. N. C., Jennions, M. D., & Backwell, P. R. Y. (2010). Eavesdropping in
crabs: An agency for lady detection. Biology Letters, 6(6), 755–757.
https://doi.org/10.1098/rsbl.2010.0384
Moore, A. J. (1990). The evolution of sexual dimorphism by sexual selection: the
separate effects of intrasexual selection and intersexual selection, Evolution, 44(2),
315–331. https://doi.org/10.1111/j.1558-5646.1990.tb05201.x
Murphy, C. G. (1998). Interaction-independent sexual selection and the mechanisms
of sexual selection. Evolution, 52(1), 8–18.
https://doi.org/10.1111/j.1558-5646.1998.tb05133.x
Pauers, M. J., McKinnon J. S., & Ehlinger, T. J. (2004). Directional sexual selection
on chroma and within–pattern colour contrast in Labeotropheus fuelleborni |
Proceedings of the Royal Society of London. Series B: Biological Sciences, 271(6),
S444–S447 https://doi.org/doi/10.1098/rsbl.2004.0215
Peretti, A. V., & Willemart, R. H. (2007). Sexual coercion does not exclude luring
behavior in the climbing camel-spider Oltacola chacoensis (Arachnida, Solifugae,
Ammotrechidae). Journal of Ethology, 25(1), 29–39.
https://doi.org/10.1007/s10164-006-0201-y
R Core Team. (2023). R: A Language and Environment for Statistical Computing. R
Foundation for Statistical Computing, Vienna, Austria. https://www.R-project.org/
Rajkumar, P., Rollmann, S. M., Cook, T. A., & Layne, J. E. (2010). Molecular
evidence for color discrimination in the Atlantic sand fiddler crab, Uca pugilator.
Journal of Experimental Biology, 213(24), 4240–4248.
https://doi.org/10.1242/jeb.051011
Rao KR (1985) Pigmentary effectors. In: Bliss DE, Mantel LH, editors. The Biology of
Crustacea. Integuments, Pigments, and Hormonal Processes. New York: Academic
Press. pp. 395–462.
Rodgers, G. M., Gladman, N. W., Corless, H. F., & Morrell, L. J. (2013). Costs of
colour change in fish: Food intake and behavioural decisions. Journal of
Experimental Biology, 216(14), 2760–2767. https://doi.org/10.1242/jeb.080879
15
Sánchez-Guillén, R. A., Wellenreuther, M., Chávez-Ríos, J. R., Beatty, C. D.,
Rivas-Torres, A., Velasquez-Velez, M., & Cordero-Rivera, A. (2017). Alternative
reproductive strategies and the maintenance of female color polymorphism in
damselflies. Ecology and Evolution, 7(15), 5592–5602.
https://doi.org/10.1002/ece3.3083
Shih, H., Ng, P. K. L., Schubart, C.D., Türkay, M., Naderloo, R., Jones, D. S. & Liu,
M. (2016). Systematics of the family Ocypodidae Rafinesque, 1815 (Crustacea:
Brachyura), based on phylogenetic relationships, with a reorganization of subfamily
rankings and a review of the taxonomic status of Uca Leach, 1814, sensu lato and its
subgenera, Raffles Bulletin of Zoology, 64, 139-175
https://zoobank.org/References/80EBB258-0F6A-4FD6-9886-8AFE317C25F6
Shuker, D. M., & Kvarnemo, C. (2021). The definition of sexual selection. Behavioral
Ecology, 32(5), 781–794. https://doi.org/10.1093/beheco/arab055
Silbiger, N., & Munguia, P. (2008). Carapace color change in Uca pugilator as a
response to temperature. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology,
355(1), 41–46. https://doi.org/10.1016/j.jembe.2007.11.014
Silva, D. J. A., Erickson, M. F., dos Santos Guidi, R., & Pessoa, D. M. A. (2022).
Thin-fingered fiddler crabs display a natural preference for UV light cues but show no
sensory bias to other hypertrophied claw coloration. Behavioural Processes, 200,
104667. https://doi.org/10.1016/j.beproc.2022.104667
Sparkes, T. C., Rush, V., & Foster, S. A. (2008). Reproductive costs, condition and
carotenoid-based colour in natural populations of threespine stickleback
(Gasterosteus aculeatus). Ecology of Freshwater Fish, 17(2), 292–302.
https://doi.org/10.1111/j.1600-0633.2007.00279.x
Stuart-Fox, D., & Moussalli, A. (2008). Camouflage, communication and
thermoregulation: Lessons from colour changing organisms. Philosophical
Transactions of the Royal Society B: Biological Sciences, 364(1516), 463–470.
https://doi.org/10.1098/rstb.2008.0254
Takeda, S. (2006). Behavioural evidence for body colour signaling in the fiddler crab
Uca perplexa (Brachyura: Ocypodidae). Journal of Experimental Marine Biology and
Ecology, 330(2), 521–527. https://doi.org/10.1016/j.jembe.2005.09.021
Tregenza, T., Niemelä, P. T., Rodríguez-Muñoz, R., & Hopwood, P. E. (2022).
Environment and mate attractiveness in a wild insect. Behavioral Ecology, 33(5),
999–1006. https://doi.org/10.1093/beheco/arac067
Tobias, J.A., Gamarra-Toledo, V., García-Olaechea, D., Pulgarín, P.C. and Seddon,
N. (2011), Year-round resource defence and the evolution of male and female song in
suboscine birds: social armaments are mutual ornaments. Journal of Evolutionary
Biology, 24(10) 2118-2138. https://doi-org/10.1111/j.1420-9101.2011.02345.x
16
Umbers, K. D. L., Fabricant, S. A., Gawryszewski, F. M., Seago, A. E., & Herberstein,
M. E. (2014). Reversible colour change in Arthropoda. Biological Reviews, 89(4),
820–848. https://doi.org/10.1111/brv.12079
Venables, W. N., & Ripley, B. D. (2002). Modern Applied Statistics with S. Fourth
Edition. Springer, New York. ISBN 0-387-95457-0
Waitt, C., Gerald, M. S., Little, A. C., & Kraiselburd, E.. (2006). Selective attention
toward female secondary sexual color in male Rhesus macaques, Am. J. Primatol.,
68(7), 738-744. https://doi.org/10.1002/ajp.20264
Wellenreuther, M., Svensson, E. I., & Hansson, B. (2014). Sexual selection and
genetic colour polymorphisms in animals. Molecular Ecology, 23(22), 5398–5414.
https://doi.org/10.1111/mec.12935
Wickham, H., Averick, M., Bryan, J., Chang, W., McGowan, L. D., François, R.,
Grolemund, G., Hayes, A., Henry, L., Hester, J., Kuhn, M., Pedersen, T. L., Miller, E.,
Bache, S. M., Müller, K., Ooms, J., Robinson, D., Seidel, D. P., Spinu, V., Takahashi,
K., Vaughan, D., Wilke, C., Woo, K., Yutani, H. (2019). Welcome to the tidyverse.
Journal of Open Source Software, 4(43), 1686. https://doi.org/10.21105/joss.01686
Wilts,B. D., Michielsen, K., De Raedt, H., & Stavenga, D. G. (2014). Sparkling
feather reflections of a bird-of-paradise explained by finite-difference time-domain
modeling. Proceedings of the National Academy of Sciences, 111(12), 4363–4368.
https://doi.org/10.1073/pnas.1323611111
Zeil, J., Hemmi, J.M. (2006). The visual ecology of fiddler crabs. J Comp Physiol A,
192, 1–25 . https://doi.org/10.1007/s00359-005-0048-7
https://onlinelibrary-wiley.ez18.periodicos.capes.gov.br/authored-by/S%C3%A1nchez%E2%80%90Guill%C3%A9n/Rosa+A.

Continue navegando