Influência da Coloração do Substrato Sobre a Mudança de Cor em Maria-farinha, Ocypode quadrata

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UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE
CENTRO DE BIOCIÊNCIAS
CURSO DE ECOLOGIA
VITÓRIA ÉRICA DIAS AVELINO DA SILVA
INFLUÊNCIA DA COLORAÇÃO DO SUBSTRATO SOBRE A MUDANÇA DE COR
EM MARIA-FARINHA, OCYPODE QUADRATA (FABRICIUS, 1787)
NATAL
2023
VITÓRIA ÉRICA DIAS AVELINO DA SILVA
INFLUÊNCIA DA COLORAÇÃO DO SUBSTRATO SOBRE A MUDANÇA DE COR
EM MARIA-FARINHA, OCYPODE QUADRATA (FABRICIUS, 1787)
Trabalho de Conclusão de Curso na
modalidade de artigo apresentado ao
curso de graduação em Ecologia, da
Universidade Federal do Rio Grande do
Norte, como requisito parcial à obtenção
do título de Bacharel em Ecologia.
Orientador Prof. Dr. Daniel Pessoa.
Coorientador: Ms. Diogo Silva.
NATAL
2023
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Silva, Vitória Erica Dias Avelino da.
 Influência da coloração do substrato sobre a mudança de cor
em maria-farinha, Ocypode quadrata (FABRICIUS, 1787) / Vitória
Erica Dias Avelino da Silva. - 2023.
 28 f.: il.
 Monografia (graduação) - Universidade Federal do Rio Grande
do Norte, Centro de Biociências, Graduação em Ecologia.
Natal,RN, 2023.
 Orientação: Prof. Dr. Daniel Marques de Almeida Pessoa.
 Coorientação: Me. Diogo Jackson de Aquino Silva.
 1. Brachyura - Monografia. 2. Camuflagem - Monografia. 3.
Predação - Monografia. 4. Modelagem visual - Monografia. 5.
Background matching - Monografia. 6. Ocypodidae - Monografia. I.
Pessoa, Daniel Marques de Almeida. II. Silva, Diogo Jackson de
Aquino. III. Título.
RN/UF/BSCB CDU 595.384.2
Universidade Federal do Rio Grande do Norte - UFRN
Sistema de Bibliotecas - SISBI
Catalogação de Publicação na Fonte. UFRN - Biblioteca Setorial Prof. Leopoldo Nelson - ­Centro de Biociências - CB
Elaborado por KATIA REJANE DA SILVA - CRB-15/351
VITÓRIA ÉRICA DIAS AVELINO DA SILVA
INFLUÊNCIA DA COLORAÇÃO DO SUBSTRATO SOBRE A MUDANÇA DE COR
EM MARIA-FARINHA, OCYPODE QUADRATA (FABRICIUS, 1787)
Trabalho de Conclusão de Curso na
modalidade de artigo apresentado ao
curso de graduação em Ecologia, da
Universidade Federal do Rio Grande do
Norte, como requisito parcial à obtenção
do título de Bacharel em Ecologia.
Aprovada em: ___18___/__12__/_2023_
BANCA EXAMINADORA
Prof. Dr. Daniel Marques de Almeida Pessoa
Orientador
UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE
Prof. Dr. Wallace Silva do Nascimento
Membro interno
UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE
Dr. Felipe Pernambuco da Costa
Membro externo
UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE
AGRADECIMENTOS
Minha profunda gratidão primeiramente a Deus pela oportunidade concedida, pois
sei que Ele me guiou até aqui. Também gostaria de expressar meus agradecimentos
a Bruna Santana e Paula Barbosa pelo auxílio nas coletas e experimentos
realizados, agradeço por todo apoio que me ofereceram em todas as etapas da
minha formação.
Sou grata aos meus amigos Thiago de Freitas, Ana Cláudia Gomes, Camila de Melo
e Cláudio Campos, que compartilharam comigo os momentos bons e ruins da
graduação, e que tornaram essa jornada mais leve e divertida.
À minha família, que sempre me compreendeu, incentivou e auxiliou em todos os
aspectos da minha vida, e que foi essencial para o meu crescimento pessoal e
acadêmico.
Meus sinceros agradecimentos ao meu amigo e coorientador Diogo Silva pela
paciência e pela fundamental assistência nos experimentos e análises estatísticas.
Agradeço ao meu orientador Daniel Pessoa, pela oportunidade de integrar o
Laboratório de Ecologia Sensorial e por todos os ensinamentos que me transmitiu
nesses dois anos.
Por fim, agradeço ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e
Tecnológico (CNPq) pelo apoio financeiro, que foi muito importante para a realização
da pesquisa.
“Texto formatado segundo as normas da revista Behavioural Processes”
INFLUÊNCIA DA COLORAÇÃO DO SUBSTRATO SOBRE A MUDANÇA DE COR
EM MARIA-FARINHA, OCYPODE QUADRATA (FABRICIUS, 1787)
INFLUENCE OF SUBSTRATE COLOR ON COLOR CHANGE IN GHOST CRAB,
OCYPODE QUADRATA (FABRICIUS, 1787)
Vitória Silva¹, Diogo Silva¹ e Daniel Pessoa¹
¹ Laboratório de Ecologia Sensorial, Departamento de Fisiologia e Comportamento,
Centro de Biociências, Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Natal, Rio
Grande do Norte, Brasil
Correspondência Vitória Silva, Departamento de Fisiologia e Comportamento,
Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Natal, Rio Grande do Norte, Brasil
E-mail: vitoria.dias.124@ufrn.edu.br
RESUMO
O uso da coloração críptica para evitar detecção é uma das estratégias antipredação
mais difundidas na natureza, podendo ser alcançada de forma eficiente através da
mudança de coloração para ajuste da aparência do animal com o fundo. Pesquisas
em caranguejos Brachyura revelam capacidade de mudança de coloração para a
comunicação intraespecífica, camuflagem e termorregulação. Porém, ainda não há
estudos sobre a coloração da única espécie de maria-farinha do Atlântico Ocidental
(Ocypode quadrata). O objetivo desta pesquisa foi verificar se dois morfotipos
(rajado e amarelo) de O. quadrata são capazes de mudar sua cor para ajustar a
aparência ao substrato em que se encontram. Testamos se os caranguejos alteram
brilho e cor de quatro pontos corporais em dois diferentes substratos (branco e
preto), e como essa mudança é percebida por um predador aviário. Descobrimos
que apenas indivíduos rajados são capazes de alterar sua coloração, alinhando o
brilho e a cor da carapaça, da perna e da região superior da quela ao substrato onde
se encontram, evidenciando uma função para camuflagem. Em ambos os
morfotipos, a região frontal da quela apresentou sempre um alto brilho, algo que
pode estar desempenhando papel na comunicação intraespecífica. É possível que
as diferenças entre os morfotipos estejam associadas a diferentes estratégias
antipredação.
Palavras-Chave: Camuflagem; Predação; Modelagem visual; Background matching;
Brachyura; Ocypodidae.
mailto:vitoria.dias.124@ufrn.edu.br
ABSTRACT
The use of cryptic coloration to avoid detection is one of the most widespread
anti-predation strategies in nature, and can be achieved efficiently by changing color
to adjust the animal's appearance to the background. Research on Brachyuran crabs
reveals the ability to change color for intraspecific communication, camouflage and
thermoregulation. However, for the only species of ghost crab from the Western
Atlantic (Ocypode quadrata) there are still no studies on its coloration. The aim of this
research was to verify whether two morphotypes (brindle and yellow) of O. quadrata
are capable of changing their color to adjust their appearance to the substrate in
which they are found. We tested whether crabs change the brightness and color of
four body points on two different substrates (white and black), and how this change is
perceived by an avian predator. We discovered that only brindle individuals are
capable of changing their color, aligning the brightness and color of the carapace, leg
and upper chela to the substrate where they are located, demonstrating a
camouflage function. In both morphotypes, the frontal chela always showed a high
brightness, something that may be playing a role in intraspecific communication. It is
possible that differences between morphotypes are associated with different
anti-predation strategies.
Keywords: Camouflage; Predation; Visual modeling; Background matching;
Brachyura; Ocypodidae.
Sumário
1. Introdução........................................................................................................................... 9
2. Materiais e Métodos..........................................................................................................10
3. Resultados.........................................................................................................................134. Discussão.......................................................................................................................... 17
5. Conclusões........................................................................................................................19
Referências............................................................................................................................20
Material Suplementar............................................................................................................23
9
1. Introdução
A cor desempenha múltiplas funções na natureza (Cuthill et al., 2017). Ela
pode auxiliar na termorregulação e proteção contra alta radiação ultravioleta (UV),
atuar na sinalização sociossexual e na defesa contra parasitas e predadores. No
contexto da evasão de predação, duas grandes estratégias se destacam, sendo elas
o aposematismo e a camuflagem (Caro & Koneru, 2021). No aposematismo, o
aumento da visibilidade, através de cores chamativas e vibrantes, em animais que
apresentam algum perigo ou dificuldade para seu predador, como toxinas ou
espinhos, funciona como um alerta da sua condição de baixa lucratividade para o
predador, causando a diminuição de ataques a esses animais (Siddiqi et al., 2004;
Caro & Ruxton, 2019). A camuflagem, por sua vez, evita que o indivíduo seja
detectado, através da ocultação do animal no ambiente (Stevens & Merilaita, 2009),
diminuindo, assim, as chances de ataque do predador à presa.
A camuflagem é uma das estratégias mais difundidas na natureza e existe
uma diversidade de mecanismos utilizados pelas espécies para conseguirem
atingi-la eficientemente. Um desses mecanismos é o background matching, onde há
a similaridade de cor e/ou padrão do animal com o ambiente em que se encontra
(Stevens & Merilaita, 2009). Outro exemplo é o masquerade, no qual alguns animais
possuem morfologias similares a objetos do ambiente que podem ser considerados
desinteressantes para o predador (Stevens & Merilaita, 2009), como no caso da
borboleta indiana Kallima inachus, que possui asas semelhantes a folhas secas.
Ainda há, também, a coloração disruptiva, em que o animal quebra os contornos do
seu corpo por meio de um padrão de cores (Stevens & Merilaita, 2009), dificultando
para o predador identificar onde começa e termina o indivíduo. Além de
características morfológicas, o comportamento também apresenta papel-chave na
melhoria da crípse. Um exemplo é o comportamento de mudança de cor, que
permite a adequação da aparência a diferentes substratos (Stevens & Ruxton,
2018). Em alguns animais, como cefalópodes e camaleões, essa mudança pode
ocorrer em segundos ou poucos minutos (Chiao et al., 2011). Em crustáceos, por
sua vez, a mudança pode acontecer de forma muito mais lenta, podendo durar de
horas a meses, como ocorre ao longo do desenvolvimento ontogenético de vários
caranguejos (Stevens, 2016).
Os caranguejos braquiúros, ou caranguejos verdadeiros, possuem pelo
menos 7 mil espécies descritas que são bastante distintas entre si (Tsang et al.,
2014). Apresentam uma enorme diversidade de cores corporais que contemplam
todo o espectro de luz visível, bem como o UV, o que os torna ótimos modelos de
estudo sobre o uso da coloração na natureza (Caro, 2018). Dentro da infraordem
Brachyura está presente a família Ocypodidae, a qual pertence os
caranguejos-uçás, marias-farinhas e chama-marés, que além da diversidade de
cores também possuem uma grande capacidade de mudança de coloração, a curto
e longo prazo. Essa mudança está associada, principalmente, à contração e
dispersão de pigmentos das células cromatóforas, localizadas abaixo da carapaça
(Darnell, 2012). Tal capacidade de mudança de coloração em marias-farinhas e
chama-marés, tem sido relacionada à comunicação intraespecífica (Takeshita,
2019), à camuflagem (Stevens et al., 2013) e à termorregulação (Detto et al., 2008).
As marias-farinhas pertencem ao gênero Ocypode, o qual contempla 21
espécies em nível mundial, sendo Ocypode quadrata (FABRICIUS, 1787) a única
10
espécie de maria-farinha encontrada no Atlântico Ocidental (Sakai & Türkay, 2013).
O. quadrata tem sua distribuição acontecendo de Rhode Island (EUA) até o Rio
Grande do Sul (Brasil) (Ocaña et al., 2016), habita o meso e supralitoral de praias
arenosas, e seu ritmo de atividade está associado a uma faixa mínima de
temperatura de 14 a 25°C (Blankensteyn, 2006). São predadores e detritívoros, o
que os torna importantes para a transferência de energia ao longo da cadeia trófica
(Branco et al., 2010; Ocaña et al., 2016).
São observados dois padrões de coloração diferentes em O. quadrata, uma
coloração mais amarelada (encontrada em animais maiores) e uma coloração
rajada, não amarelada (vista em animais menores) (Fig. 1). Esses padrões distintos
podem estar associados à ontogenia, uma vez que Oliveira et al. (2016) mostraram
que juvenis de O. quadrata apresentam padrões de coloração diferentes dos
encontrados nos adultos, com juvenis dispondo de manchas escuras no corpo.
Dessa forma, à medida que os juvenis passam por sucessivas mudas, perderão
essas manchas marrons e se tornarão amarelados. Stevens et al. (2013) também
mostraram que juvenis de Ocypode ceratophthalmus têm padrão mais rajado que
adultos, e que podem mudar de cor para camuflagem. Além disso, uma pesquisa
realizada com Ocypode pallidula revelou que, além de alterar o brilho da carapaça,
esses animais também escolhem ativamente o substrato que proporciona melhor
crípse (Uy et al., 2017). Alguns estudos mostram que caranguejos marias-farinhas
menores constroem suas tocas principalmente na zona mais próxima à linha d’água,
enquanto caranguejos maiores utilizam mais o supralitoral (Turra et al., 2005;
Rodrigues et al., 2016). Assim, é possível que conforme os juvenis aumentam seu
tamanho (e mudam sua coloração entre as mudas), modifiquem também a zona de
ocupação da praia. Sendo assim, para cada morfotipo devem existir diferentes
estratégias para garantir a camuflagem.
Entretanto, ainda não há estudos sobre a função e importância da cor na
única espécie de maria-farinha do Atlântico Ocidental. Neste estudo, buscamos
entender como a capacidade de mudança de cor pode ter evoluído como estratégia
antipredação em morfotipos de caranguejo maria-farinha (O. quadrata). Testamos se
ambos os morfotipos podem ativamente mudar de cor, dependendo do substrato em
que se encontram. Hipotetizamos que os caranguejos mudarão sua coloração de
acordo com a cor do substrato onde se encontram para a melhoria da crípse.
2. Materiais e Métodos
2.1 Área de estudo
Indivíduos dos padrões rajados e amarelos foram capturados na praia de
Pium – RN (5°57'06.0"S 35°09'08.1"W). Essa praia apresenta muita atividade
antrópica na temporada de verão (dezembro a fevereiro). Entretanto, no restante do
ano, a visitação diminui consideravelmente, se tornando praticamente deserta.
Apesar de possuir marcas de modificações humanas, como algumas partes da
encosta com plantação de grama, ainda conserva muito de suas características
naturais e vegetação original, como a salsa-da-praia (Ipomoea pes-caprae). Foram
considerados como pertencentes ao morfo rajado os caranguejos que não possuíam
pernas amarelas, sendo o contrário para o morfo amarelo (Fig. 1).
11
Fig. 1. Padrões de coloração corporal presentes em O. quadrata. (A) Morfotipo
amarelo e (B) morfotipo rajado.
2.2 Coleta e transporte dos animais
As coletas aconteceram entre abril de 2022 e março de 2023, entre as 7h00 e
9h00 da manhã ou 14h00 às 18h00, período de maior atividade dos animais. Os
caranguejos foram capturados manualmente, através de busca ativa. Ao todo, foram
coletadas 31 marias-farinhas, das quais 14 corresponderam ao morfotipo amarelo e
17 ao morfotipo rajado. Os animais foram levados ao Laboratório de Ecologia
Sensorial (SEL) – UFRN, onde foram analisados quanto: (I) ao seu tamanho, e (II) à
sua coloração, e então testados em experimentos comportamentais.
2.3 Caracterização da cor
A coloração foi mensurada com um métodonão invasivo. Para isso, foi
utilizado um espectrofotômetro USB4000-UV-VIS (Ocean Optics, Inc.), conectado a
uma fonte de luz DH-2000-BAL (Ocean Optics, Inc.) via fibra ótica bifurcada
(QR450-7-XSR). O equipamento foi calibrado por meio de um branco padrão
WS-1-SL (Ocean Optics, Inc.) e um preto padrão (desligando a fonte de luz).
A medição da coloração física foi realizada direcionando a ponta da fibra a
45º nos substratos do experimento e nas seguintes partes de cada caranguejo: (I)
quela (região frontal); (II) quela (região superior); (III) apêndice locomotor e (IV)
carapaça.
2.4 Experimento de mudança de cor
Para verificar se existe mudança ativa de coloração dependendo do substrato
em O. quadrata, foram utilizados dois tratamentos, com substratos diferentes: (I)
uma folha de papel branca, representando um substrato claro e (II) uma folha de
papel preta, representando um substrato escuro (Fig. 2). Ambas as folhas eram do
tipo color set, tamanho A4.
Após passarem pela primeira medida de coloração, os animais foram
submetidos ao processo experimental em uma sala mantida em temperatura
constante (19ºC – 21ºC). Dois caranguejos, separados por uma divisória de papelão
para evitar a visualização do outro indivíduo, foram colocados, individualmente, em
potes de vidro transparente. Cada pote foi posicionado sobre um dos substratos
mencionados anteriormente por 30 minutos. Esse tempo foi estabelecido com base
12
em testes pilotos anteriores, que duraram 15 minutos cada. Nesses testes, foi
observado que os animais não apresentavam nenhuma alteração. Portanto, foi
decidido dobrar o tempo. A ordem de qual substrato era apresentado primeiro foi
aleatorizada, para controlar uma possível mudança de cor por ritmo circadiano
(Stevens et al., 2013). Após esse período de 30 minutos, a coloração de cada parte
corporal foi novamente medida e, posteriormente, os caranguejos foram colocados
sobre um substrato diferente, por mais 30 minutos, sendo cada parte corporal
mensurada novamente após esse período.
Ao final do experimento, foi mensurado com um paquímetro digital da marca
Zaas, com precisão de ± 0,02 mm, a largura da carapaça de cada animal. Os
caranguejos foram marcados na carapaça com um pingo de supercola e um pouco
de areia, e foram devolvidos à praia de Pium, de forma a se evitar a recaptura e
reutilização de animais já testados.
2.5 Modelagem visual
A partir dos dados coletados com o espectrofotômetro, foi calculada a
quantidade média de luz refletida (B2) por parte corporal do caranguejo, antes e
depois de passar 30 minutos sobre um dos substratos, por meio da função
summary, do pacote “pavo” versão 2.0 (Maia et al., 2019), no programa R 4.2.1 (R
Core Team, 2023).
Para simular a visão de predadores aviários, realizamos modelagens
computacionais de como cada parte corporal dos caranguejos seria enxergada
contra determinado substrato (i.e., papel branco ou preto), considerando a visão do
pavão como modelo, representando o fenótipo de visão das aves costeiras, que em
sua maioria são aquelas que apresentam fotorreceptores sensíveis ao violeta (VS)
(Ödeen et al., 2010). A modelagem também foi realizada através do pacote “pavo”
versão 2.0 (Maia et al., 2019) no programa R (R Core Team, 2023), sendo utilizados
os parâmetros base da modelagem de predador adotados por Silva et al. (2022).
Para isso, calculamos a captação quântica dos fotorreceptores do pavão,
incluindo o seu cone duplo, fotorreceptor relacionado à percepção de luminância em
aves. O cálculo da luminância se diferencia do cálculo do brilho médio, pois
enquanto o brilho médio é apenas uma medida física de quanta luz está sendo
refletida pelos caranguejos e pelos substratos, a luminância é uma medida
fisiológica que leva em consideração a percepção de luminosidade do sistema visual
do pavão. Utilizando as captações quânticas de cada fotorreceptor do pavão,
também foi calculado o contraste cromático (ΔS), que é obtido através do modelo
RNL (Receptor Noise Limited) (Vorobyev & Osorio, 1998). O modelo visual RNL foi
calculado comparando as captações quânticas de todos os fotorreceptores do
pavão, referentes a cada região corporal dos animais, contra as captações quânticas
referentes ao substrato, sob o espectro de luz ambiente (Vorobyev & Osorio, 1998),
usamos o iluminante padrão de luz natural (i.e., illum= “D65”) da biblioteca do pavo
2.0. Utilizamos a sensibilidade espectral do pavão (Pavo cristatus: 424 nm, 479 nm,
539 nm 607 nm; Hart & Hunt, 2007). Comparamos como esse sistema visual
perceberia cada parte corporal das marias-farinhas contra o substrato branco e preto
do experimento (Fig. 2). Para contraste cromático, adotamos os mesmos níveis de
detectabilidade aplicados por Silva et al. (2022), considerando os seguintes valores
de JND (Just Noticeable Difference): ΔS < 1 JND (o caranguejo estaria críptico), 1
JND < ΔS < 3 JND (o caranguejo seria detectável pelo pavão) e ΔS > 3 JND (o
13
caranguejo seria altamente detectável pelo pavão).
Fig. 2. Espectros de refletância dos substratos branco e preto utilizados
nos experimentos comportamentais.
2.6 Análise estatística
Verificamos se houve mudança de coloração dos animais em cada substrato,
comparando a cor do indivíduo antes de estar naquele substrato e como esse
mesmo indivíduo ficou após passar 30 minutos naquele tratamento. Para isso,
primeiramente foi realizado, no programa R 4.2.1 (R Core Team, 2023), o teste de
Shapiro-Wilk para verificar a normalidade dos dados. Os dados das partes corporais
que apresentaram uma distribuição normal (Shapiro-Wilk, p > 0,05) foram
submetidos ao teste T de Student pareado. Quando não houve distribuição normal
(Shapiro-Wilk, p < 0,05), os dados foram transformados por log10 (Gotelli & Ellison,
2011) antes da realização do teste T pareado. Porém, algumas variáveis, mesmo
após a transformação para log10, continuaram a apresentar distribuição não normal.
Nesses casos, foi realizado o teste não paramétrico de Wilcoxon. Um resultado foi
considerado como significativo se apresentasse um p < 0,05.
3. Resultados
3.1 Morfometria
Através da média ponderada do tamanho da carapaça, observamos que os
caranguejos amarelos coletados possuíam em média 25,74 mm de largura. Já os
14
caranguejos rajados apresentaram uma largura média da carapaça de 16,07 mm.
3.2 Luminância (visão do pavão)
Os resultados da análise da luminância seguiram o mesmo padrão dos
resultados do brilho médio tanto para os caranguejos amarelos (Fig. 3, Fig. S1,
Tabela S1) quanto para os rajados (Fig. 4, Fig. S2, Tabela S2). Indivíduos amarelos
não apresentaram diferença significativa na comparação da luminância de nenhuma
parte corporal, em nenhum dos substratos (P > 0,05; Fig. 3, Tabela S3).
Fig. 3. Luminância, segundo a visão do pavão, de cada parte corporal dos caranguejos
amarelos, antes e depois de serem posicionados sobre (A) substrato branco ou (B) escuro. A
linha inferior da caixa representa o primeiro quartil, a linha central representa a mediana, a linha
superior representa o terceiro quartil, o bigode inferior representa o limite inferior e o bigode
superior representa o limite superior. Os pontos indicam cada indivíduo testado. NS = Não
Significativo. α = 0,05.
Para os indivíduos rajados, houve aumento da luminância da carapaça, perna
e região superior da quela quando os caranguejos estavam no substrato branco e
diminuição quando estavam no substrato escuro (Tabela S4, Fig. 4.). Porém a região
frontal da quela não se alterou significativamente (P > 0,05; Tabela S4).
15
Fig. 4. Luminância, segundo a visão do pavão, de cada parte corporal dos caranguejos
rajados, antes e depois de serem posicionados sobre (A) substrato branco ou (B) escuro. A
linha inferior da caixa representa o primeiro quartil, a linha central representa a mediana, a
linha superior representa o terceiro quartil, o bigode inferior representa o limite inferior e o
bigode superior representa o limite superior. Os pontos indicam cada indivíduo testado.
Asteriscos indicam diferenças estatisticamentesignificativas (*** p < 0,001; ** p < 0,01; * p <
0,05; NS = Não Significativo). α = 0,05.
3.3 Contraste cromático (visão do pavão)
Para contraste cromático, foi observado que os caranguejos amarelos
apresentaram uma grande variação individual no seu nível de camuflagem. Alguns
indivíduos chegaram a apresentar partes do corpo crípticas (JND < 1), enquanto a
mesma região corporal de outros indivíduos foi altamente detectável (JND > 3) para
o predador (Fig. 5). No entanto, do ponto de vista populacional, não foram
encontradas diferenças consistentes significativas quanto à alteração do contraste
cromático de nenhuma parte corporal após o animal ser colocado sobre fundo claro
ou escuro (P > 0,05; Tabela S3).
16
Fig. 5. Contraste cromático, segundo a visão do pavão, de cada parte corporal dos caranguejos
amarelos, antes e depois de serem posicionados sobre (A) substrato branco ou (B) escuro. A
linha inferior da caixa representa o primeiro quartil, a linha central representa a mediana, a linha
superior representa o terceiro quartil, o bigode inferior representa o limite inferior e o bigode
superior representa o limite superior. Os pontos indicam cada indivíduo testado. JND < 1 (o
caranguejo estaria críptico), 1 < JND < 3 (detectável) e JND > 3 (altamente detectável). NS =
Não Significativo. α = 0,05.
Para os caranguejos rajados, o teste de Wilcoxon identificou diferença
significativa no contraste cromático da região superior da quela no tratamento
branco (P < 0,05; Tabela S4), com indivíduos apresentando diminuição do contraste
contra o substrato branco após passarem 30 minutos nesse tratamento (Fig. 6).
Porém, apesar da diminuição, ainda seriam considerados altamente detectáveis
para o predador (JND > 3). As demais comparações não mostraram alteração
significativa (P > 0,05; Tabela S4).
17
Fig. 6. Contraste cromático, segundo a visão do pavão, de cada parte corporal dos caranguejos
rajados antes e depois de serem posicionados sobre (A) substrato branco ou (B) escuro. A linha
inferior da caixa representa o primeiro quartil, a linha central representa a mediana, a linha
superior representa o terceiro quartil, o bigode inferior representa o limite inferior e o bigode
superior representa o limite superior. JND < 1 (o caranguejo estaria críptico), 1 < JND < 3
(detectável) e JND > 3 (altamente detectável). Asteriscos indicam diferenças estatisticamente
significativas (*** p < 0,001; ** p < 0,01; * p < 0,05; NS = Não Significativo). α = 0,05.
4. Discussão
Aqui mostramos que os morfos amarelo e rajado parecem adotar diferentes
estratégias de camuflagem. Os caranguejos do morfotipo amarelo não conseguiram
alterar o brilho ou a cor dos seus corpos para ajustar sua aparência ao substrato
onde se encontravam. Os animais rajados, por outro lado, foram capazes de
modificar com mais eficiência o brilho de diferentes partes corporais, alinhando-o ao
tipo de substrato utilizado. Essas modificações seriam possivelmente percebidas por
aves com sistema visual similar ao dos predadores de caranguejo, como mostrado
pelos valores de luminância. Ainda assim, animais rajados apresentaram uma
mudança de cor limitada e, assim como encontrado para o morfo amarelo, houve
grande variação individual de contraste cromático entre os indivíduos.
18
Em um estudo anterior, realizado com o caranguejo Carcinus maenas
(Stevens et al., 2014), foi encontrada uma variação individual similar, mas com os
animais exibindo uma grande variabilidade na capacidade de mudança de brilho, e
não no contraste cromático. Enquanto alguns caranguejos mudaram
substancialmente seu brilho, outros se alteraram em menos de 1%. Os autores
discutem que isso pode estar associado a questões energéticas e dietéticas,
evidenciando diferenças de condições entre os indivíduos, ou refletindo alguma
mudança circadiana. Tais considerações também podem ser aplicadas para as
diferenças individuais na capacidade de mudança de cor encontradas aqui em O.
quadrata.
Vale ressaltar que os caranguejos pertencentes ao morfotipo amarelo
normalmente correspondem aos indivíduos de maior tamanho. Como foi visto,
apresentaram, em média, quase 10 mm a mais que os caranguejos rajados. As
tocas maiores de marias-farinhas são frequentemente localizadas no supralitoral
(Turra et al., 2005; Neves & Bemvenuti, 2006), região da praia onde se encontra a
vegetação, bem como rochas grandes. Estes componentes do supralitoral
promovem abrigos e dificultam o acesso de predadores, pois as marias-farinhas
conseguem cavar suas tocas por entre as raízes das plantas e nas cavidades das
rochas. Além disso, indivíduos de maior tamanho apresentam maior capacidade de
defesa ativa contra predadores (Nokelainen et al., 2017). Assim, a ausência de
mudança de cor para camuflagem, neste morfo, pode estar sendo compensada por
esses aspectos.
Turra et al. (2005) mostraram que as tocas menores de O. quadrata estão
concentradas na região da praia com areia mais grossa, que é comumente
encontrada próximo à linha d’água. Um trabalho com Ocypode cursor também
mostrou que o diâmetro das tocas diminui à medida que se aproxima da linha
d’água (Rodrigues et al., 2016). Dessa forma, possivelmente, os caranguejos
rajados ocupam majoritariamente a parte inferior da praia. Essa região é mais
aberta, os expondo facilmente aos predadores. Consequentemente, a camuflagem
por correspondência de fundo (background matching) é essencial para sua
sobrevivência. Observamos que o padrão rajado de maria-farinha é similar aos
grãos de areia mais grossos, fazendo com que os indivíduos se confundam com o
ambiente (Fig. 1B).
Além disso, mostramos que animais desse morfotipo ficam mais brilhantes
quando estão em substrato branco e menos brilhantes em substrato preto, assim
como foi encontrado em O. ceratophtalmus e C. maenas (Stevens et al., 2013;
Stevens et al., 2014). Ainda, aqui detalhamos como essa mudança ocorre nas
diferentes partes corporais e descobrimos que os animais alinham ao substrato em
que se encontram não somente o brilho da sua carapaça, mas também dos
apêndices locomotores e da região superior da quela. Isso evidencia uma importante
função de camuflagem dessas regiões corporais com maior visibilidade para
predadores aviários, maximizando a crípse dos caranguejos. Embora só tenha sido
encontrada alteração significativa do contraste cromático dos animais rajados para a
região superior da quela, é possível observar que houve uma clara tendência de
diminuição do contraste cromático de todas as partes corporais, em ambos os
substratos. Tal resultado indica que a camuflagem desses animais também pode se
dar por meio da alteração da sua coloração, e não apenas do brilho.
19
Outro ponto importante é que a diferença de cor encontrada entre as
marias-farinhas amarelas e rajadas deve ser determinada pela ontogenia, levando
animais jovens e adultos a adotarem diferentes estratégias de camuflagem ao longo
do desenvolvimento. Nokelainen et al. (2019) mostraram que o caranguejo costeiro
C. maenas adquire uma cor verde mais homogênea à medida que se torna adulto e
que essa coloração homogênea permite uma camuflagem mais generalista contra
diferentes fundos, o que faz sentido, uma vez que caranguejos maiores
normalmente tendem a ser mais móveis, deslocando-se para fundos de diferentes
aparências. Dessa maneira, é possível que marias-farinhas amarelas utilizem a
estratégia de uma coloração de compromisso que não combina perfeitamente com
nenhum fundo específico, mas com muitos de uma maneira geral (Nokelainen et al.,
2017). Enquanto isso, caranguejos rajados podem estar utilizando a estratégia de
correspondência de fundo, apresentando uma coloração com um ajuste mais fino
para o substrato de areia.
Também foi observado que a região frontal da quela, tanto para o morfo
amarelo quanto para o rajado, apresentou um alto brilho, tanto no substrato branco
quanto no escuro. Essa é uma área corporal que tende a refletir luz paralelamente
ao solo, e não em direção ao céu, podendo ser bem observada por coespecíficos e
desempenharum importante papel na comunicação sociossexual (Detto et al.,
2006), sem atrair predadores. De fato, em caranguejos chama-marés Leptuca
leptodactyla (Silva et al., 2022), verificou-se que o brilho UV da região frontal da
quela de machos é utilizado para a comunicação sexual e que a região superior da
quela, ao contrário da região frontal, não reflete luz UV.
5. Conclusões
Aqui mostramos que morfotipos de caranguejo maria-farinha O. quadrata
diferem na capacidade de mudança de coloração, com apenas indivíduos rajados
mudando seu brilho e cor, possivelmente para melhoria da crípse. Também
verificamos que a mudança de coloração se dá de forma diferente entre as partes
corporais. As regiões dos caranguejos rajados que são vistas de cima (carapaça,
perna e região superior da quela) alinham seu brilho e cor à coloração do substrato
onde se encontram, favorecendo uma melhor camuflagem contra predadores
aviários. Enquanto isso, a região frontal da quela permanece sempre bem brilhante
em ambos os morfotipos, o que hipotetizamos desempenhar uma função na
comunicação intraespecífica.
As diferenças de cor encontradas entre marias-farinhas rajadas e amarelas
podem estar relacionadas ao desenvolvimento ontogenético e refletir diferentes
estratégias anti-predação selecionadas para cada morfo. Trabalhos futuros deveriam
investigar essa hipótese, ajudando a entender a evolução da mudança de cor e da
camuflagem nessa espécie.
20
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Material Suplementar
Fig. S1. Brilho médio de cada parte corporal dos caranguejos amarelos, antes e depois de serem
posicionados sobre (A) substrato branco ou (B) escuro. A linha inferior da caixa representa o
primeiro quartil, a linha central representaa mediana, a linha superior representa o terceiro
quartil, o bigode inferior representa o limite inferior e o bigode superior representa o limite
superior. Os pontos indicam cada indivíduo testado. NS = Não Significativo. α = 0,05.
24
Tabela S1. Resultados das análises estatísticas comparando antes e depois do brilho médio de
cada parte corporal do morfotipo amarelo em cada tratamento.
Dados numéricos com arredondamento científico. Valores com asterisco “ * ” significam que os
dados foram transformados para log10. (t) valor do teste-t pareado, (df) graus de liberdade, (P) valor
de probabilidade do teste.
25
Fig. S2. Brilho médio de cada parte corporal dos caranguejos rajados, antes e depois de serem
posicionados sobre (A) substrato branco ou (B) escuro. A linha inferior da caixa representa o
primeiro quartil, a linha central representa a mediana, a linha superior representa o terceiro
quartil, o bigode inferior representa o limite inferior e o bigode superior representa o limite
superior. Os pontos indicam cada indivíduo testado. Asteriscos indicam diferenças
estatisticamente significativas ( *** p < 0,001; ** p < 0,01; * p < 0,05; NS = Não Significativo). α
= 0,05.
26
Tabela S2. Resultados das análises estatísticas comparando antes e depois do brilho médio de
cada parte corporal do morfotipo rajado em cada tratamento.
Dados numéricos com arredondamento científico. Valores com asterisco “ * ” significam que os
dados foram transformados para log10. (t) valor do teste-t pareado, (df) graus de liberdade, (P) valor
de probabilidade do teste.
27
Tabela S3. Resultados das análises estatísticas comparando antes e depois de cada parte corporal
do morfotipo amarelo em cada tratamento.
Dados numéricos com arredondamento científico. Valores com asterisco “ * ” significam que os
dados foram transformados para log10. (t) valor do teste-t pareado, (V) valor do teste
não-paramétrico de Wilcoxon, (df) graus de liberdade, (Iqr) amplitude interquartil dos dados em que
foram realizados o teste de Wilcoxon, (P) valor de probabilidade do teste.
28
Tabela S4. Resultados das análises estatísticas comparando antes e depois de cada parte corporal
do morfotipo rajado em cada tratamento.
Dados numéricos com arredondamento científico. Valores com asterisco “ * ” significam que os
dados foram transformados para log10. (t) valor do teste-t pareado, (V) valor do teste
não-paramétrico de Wilcoxon, (df) graus de liberdade, (Iqr) amplitude interquartil dos dados em que
foram realizados o teste de Wilcoxon, (P) valor de probabilidade do teste.
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