Origem e Evolução de Deuterostomia

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ROCHA, R. M. ; TAVARES, Y.A G. ; SILVA, G. S. ; METRI, R. 2006. Origem e 
Evolução de Deuterostomia. In: E. L A Monteiro Filho; J. M. da R.Aranha. (Org.). 
Revisões em Zoologia I. 1 ed. Curitiba: SEMA, p. 199-215. 
 
ORIGEM E EVOLUÇÃO DE DEUTEROSTOMIA1
 
Rosana Moreira da Rocha2
Yara A. GarciaTavares3, 4
Gustavo Sene Silva3
Rafael Metri3
 
Introdução 
 
 Ao longo da história da Zoologia diferentes subdivisões já foram propostas para 
Bilateria: Protostomia e Deuterostomia (GOBBEN 1908), Zygoneura e 
Ambulacraria+Chordonia (HATSCHEK 1888), Ecterocoelia e Enterocoelia (HATSCHEK 1911), 
Hyponeuralia e Epineuralia (CUÉNOT 1940) e Gastroneuralia e Notoneuralia (ULRICH 1951). 
Nestas classificações, os autores parecem ter se inspirado nos caracteres que julgavam ser 
mais importantes nas definições destes táxons e, particularmente com relação a GROBBEN 
(1908), o destino funcional do blastóporo – ânus ou boca – foi o caráter determinante para a 
justificação de sua proposta de classificação dos animais bilaterais, permanecendo nos textos 
didáticos até hoje. 
A caracterização tradicional de Deuterostomia inclui clivagem radial, blastóporo 
originando o ânus, aparecimento da boca como abertura secundária, mesoderme derivada da 
parede do arquênteron, celoma do tipo enterocélico e um corpo tipicamente tripartido, 
formado por três regiões – prossoma, mesossoma e metassoma – cada uma delas 
correspondendo a um compartimento celômico – protocele, mesocele e metacele (BRUSCA & 
BRUSCA, 1990). Seguindo esta caracterização, apenas Echinodermata, Hemichordata 
(=Pterobranchia+Enteropneusta) e Chordata estariam incluídos em Deuterostomia. Por outro 
lado, vários outros filos que apresentam algumas das características listadas acima já foram 
incluídos na base de Deuterostomia como filos de “posicionamento problemático”, os quais 
serão discutidos mais adiante. 
NIELSEN (2001), por exemplo, inclui entre os deuterostômios (Notoneuralia) os filos 
Phoronida, Brachiopoda, Pterobranchia, Echinodermata, Enteropneusta e Chordata. Ao 
discutir as apomorfias do grupo o autor comenta que nestes animais o blastóporo 
___________ 
 1
1. Contribuição 1595 do Departamento de Zoologia. A ordem dos autores foi decidida por sorteio. 
2. Departamento de Zoologia, Universidade Federal do Paraná; rmrocha@ufpr.br 
3. Programa de Pós Graduação em Zoologia – Doutorado, Universidade Federal do Paraná 
4. Centro de Estudos do Mar – CEM, Universidade Federal do Paraná 
geralmente origina o ânus no adulto (entretanto com grande variação entre e mesmo dentro 
dos filos); na maioria dos grupos a primeira clivagem é mediana, separando o lados direito e 
esquerdo e depois torna-se radial, mas existem casos aberrantes geralmente associados ao 
grande acúmulo de vitelo em alguns ovos; as primeiras células resultantes da clivagem são 
pouco determinadas e podem regenerar um embrião completo; as larvas são do tipo diplêurula 
e apresentam células monociliadas com tipo de coleta “upstream”; as larvas apresentam um 
pequeno órgão apical com células sensoriais providas de longos cílios (com exceção dos 
Chordata), mas este nunca é incorporado ao cérebro adulto, ao contrário dos protostômios; o 
corpo apresenta-se dividido em três regiões correspondentes às cavidades celomáticas. De 
acordo com estas características, o autor propõe um ancestral com ciclo de vida pelágico-
bêntico, larva diplêurula, adulto com corpo trimérico, provido de tentáculos ciliados, com 
trato digestivo linear (NIELSEN 2001). 
As tradicionais reconstruções das relações entre os grupos de Metazoa, utilizando 
caracteres morfológicos e embriológicos, vêm sofrendo, nos últimos anos, uma profunda 
reorganização como resultado do aparecimento de análises filogenéticas baseadas em dados 
moleculares. A comparação de moléculas razoavelmente bem conservadas é útil para 
estabelecer a relação entre grupos evolutivamente distantes, para os quais o estabelecimento 
de homologias de caracteres morfológicos é muito difícil. Desta forma, caracteres moleculares 
constituem fonte independente de informação que levam os cientistas a re-analisarem 
caracteres morfológicos e descobrirem sutilezas antes despercebidas. Filogenias baseadas em 
dados moleculares também apontam para a monofilia de Deuterostomia, incluindo apenas 
Echinodermata, Hemichordata e Chordata (= Deuterostomia sensu stricto) (HALANYCH et al. 
1995, TUBERVILLE et al. 1994, WADA & SATOH 1994, CASESTRANA et al, 1998, ZRZAVY et al. 
1998, ADOUTE et al. 2000, CAMERON et al. 2000, GIRIBET et al. 2000, GRAHAM, 2000, 
PETERSON & EERNISSE 2001, GLENNER et al. 2005). Análises dos mecanismos envolvidos nos 
sistemas imunes de várias espécies também confirmam este padrão, assegurando que os 
deuterostômios são formados apenas pelos filos supracitados. LAIRD et al. (2000), ZARKADIS 
et al. (2001) e NONAKA (2001) propõem a origem do sistema complemento (para o 
reconhecimento celular) no ancestral deuterostômio, uma vez que este mecanismo foi 
identificado apenas em ouriços (Echinodermata), ascídias (Chordata Tunicata), lampréias 
(Chodata Vertebrata) e outros vertebrados. Apesar dos genes utilizados nos sistemas 
 2
complemento serem encontrados em protostômios, apenas nos deuterostômios eles adquiriram 
funções nos sistemas imunes. 
Recentemente foi proposto um quarto filo deuterostômio formado pela espécie 
Xenoturbella bocki Westblad, 1949, anteriormente considerada no Filo Platyhelminthes 
(BOURLAT et al. 2003). Trata-se de um verme marinho ciliado com plano corporal muito 
simples sem tubo digestório, gônadas organizadas, estruturas excretoras ou cavidade 
celomática, cujas relações com deuterostômios só puderam ser compreendidas pelo estudo de 
3 diferentes genes (SSU, Citocromo Oxidase 1 e 2). 
Por outro lado, existem controvérsias sobre o posicionamento de Deuterostomia em 
relação aos outros grupos de Bilateria. As hipóteses atualmente mais difundidas apontam para 
uma dicotomia basal em Bilateria, originando Protostomia e Deuterostomia. Estas hipóteses 
baseiam-se tanto em caracteres morfológicos (NIELSEN 2001, BRUSCA & BRUSCA 1990), como 
moleculares (FIELD et al. 1988, AGUINALDO et al. 1997, ZRZAVÝ et al. 1998, 
WINNEPENNINCKX et al. 1998, ADOUTTE et al. 2000). Naturalmente, contudo, existem 
hipóteses alternativas que propõem a derivação dos deuterostômios a partir de algum táxon 
protostômio. Para LØVTRUP (1975), por exemplo, os deuterostômios (nominalmente 
Echinodermata e Vertebrata) compartilham um ancestral comum com Mollusca. SALVINI-
PLAWEN (1982) também indica a parafilia de Protostomia, sendo, desta vez, um ancestral de 
Sipuncula o “ponto de derivação” dos Deuterostomia+Lophophorata. Mais recentemente, 
CHRISTOFFERSEN & ARAÚJO-DE-ALMEIDA (1994) e ALMEIDA et al. (2003), baseados 
principalmente em morfologia, defenderam que Deuterostomia é grupo-irmão de um 
subgrupo de anelídeos poliquetas. 
Considerando Deuterostomia sensu stricto, existem algumas propostas para 
características gerais do ancestral. CAMERON (2005) propõe um organismo vermiforme 
bêntico, com desenvolvimento direto, boca e ânus em extremidades terminais, musculatura 
circular e longitudinal bem desenvolvida, plexo nervoso simples com pouca regionalização, 
faringe com fendas separadas por barras de colágeno, capaz de produzir iodotirosina. 
Enteropneusta atuais ainda apresentam a maioria destas características, sugerindo que eles 
possam constituir um modelo adequado do ancestral mais próximo dos deuterostômios, 
enquanto que os Pterobranchia as teriam perdido devido ao tamanho reduzido e à vida séssil 
em tubos. Segundo esta proposta, a larva diplêurula teria aparecido no ancestral direto de 
Ambulacraria (Echinodermata+Hemichordata). Uma hipótese alternativa é aquela apresentada 
por LACALLI (1997) que propõe um organismo colonial como ancestral de Deuterostomia, de 
modo que boca e ânus seriam originados das aberturas de dois zoóides adjacentesda colônia, 
 3
um deles com sua orientação antero-posterior invertida. O autor indica que a flexibilidade de 
desenvolvimento presente em equinodermos e tunicados, e o fato de que ouriços-do-mar não 
apresentam domínios distintos de expressão gênica ao longo do eixo anterior-posterior seriam 
evidências a favor desta hipótese. 
De acordo com a idéia de uma dicotomia basal em Bilateria, devido às várias 
características compartilhadas entre Protostomia e Deuterostomia, postula-se que o ancestral 
mais próximo de Bilateria seria razoavelmente complexo, com desenvolvimento de um 
sistema nervoso já centralizado e corpo metamérico (DEWELL 2000). O próprio controle de 
segmentação tanto em protostômios quanto em deuterostômios mostra a homologia de genes 
Hox entre os dois grupos (HOLLAND et al. 1997, PETERSON & DAVIDSON 2000). Por outro 
lado, os defensores de que deuterostômios derivaram a partir de um grupo de protostômios 
indicam a possibilidade de um desenvolvimento mais gradual destes caracteres 
compartilhados ao longo dos grupos basais de Bilateria e que seriam herdados como 
caracteres plesiomórficos pelos deuterostômios. 
 
Filos de Posicionamento incerto 
 
Pogonophora 
 
Os Pogonophora têm sido geralmente considerados como anelídeos poliquetas muito 
modificados, ou pelo menos como um táxon filogeneticamente muito próximo a eles 
(MCHUGH 1997, ROUSE & FAUCHALD 1997). Além de dados moleculares (MCHUGH 1997), 
algumas características morfológicas sugerem outras afinidades estruturais com o citado 
grupo: (1) a presença de cerdas quitinosas distribuídas em ramos transversais ao longo do 
corpo, (2) corpo com segmentos seriados na região mais posterior (opistossoma), (3) clivagem 
espiral, (4) celoma esquizocélico (em parte, vide adiante) e (5) um sistema nervoso 
constituído de um anel peri-esofágico (observado em juvenis; SOUTHWARD 1993) e um cordão 
nervoso ventral. 
 As afinidades dos pogonóforos com os protostômios poderiam ser muito pouco 
contrariadas, não fossem certos caracteres que também apontassem possíveis inter-relações 
com grupos deuterostômios. De fato, quando descobertos ainda na primeira metade do século 
XX, estes animais foram primeiramente coletados sem o opistossoma, sendo classificados 
dentre os Deuterostomia, tanto por causa do padrão trimérico de suas cavidades celomáticas, 
quanto por sua aparência com enteropneustos (Ivanov 1963). A ausência do tubo digestivo 
 4
também deixava dúvidas quanto ao sentido ventral/dorsal dos pogonóforos, dando margem a 
duas interpretações: (1) de que o cordão nervoso seria dorsal, o que caracterizaria uma 
afinidade deuterostômica, e (2) de que tal cordão seria ventral, numa disposição muito 
semelhante a grupos protostômios. 
 Com o passar dos anos, ao se conseguir finalmente coletar um pogonóforo completo 
(com opistossoma) e observar seus estádios mais juvenis (formação efêmera de tubo 
digestório que possibilitou então entender que o posicionamento de seu cordão nervoso seria 
de fato ventral), as hipóteses quanto ao um parentesco poliquetóide ganharam mais 
argumentação, aumentando o número de adeptos que concordavam com o posicionamento 
dos Pogonophora dentre os Protostomia. 
 Entretanto, pesquisadores de uma (aqui tratada como) ‘escola russa’ de taxonomia 
(que inclui cientistas como A. Ivanov, M. Gureeva e O. Ivanova-Kazas) não conseguiram 
detectar clivagem espiral (reportaram padrões de clivagem radial) e propuseram que a 
formação esquizocélica dos pacotes celômicos do opistossoma seria uma convergência com 
outros protostômios, uma vez que as três partes mais anteriores do corpo cilíndrico dos 
pogonóforos (corpo trimérico) são formadas por enterocelia (GUREEVA 1979, GUREEVA & 
IVANOV 1986, IVANOV 1988, 1994). 
 Ainda que atualmente grande parte da literatura proponha que os Pogonophora sejam 
Polychaeta modificados, a dúvida ainda persiste, já que um número similar de 
homoplasias/convergências seria encontrado no grupo, esteja ele dentro de Deuterostomia ou 
de Protostomia (SALVINI-PLAWEN 2000). Hipóteses alternativas já foram apresentadas com os 
pogonóforos em uma posição filogenética intermediária entre Protostomia e Deuterostomia, 
dando suporte à idéia do surgimento dos deuterostômios a partir de protostômios 
(CHRISTOFFERSEN & ARAÚJO-DE-ALMEIDA 1994, ALMEIDA et al. 2003). 
 
Chaetognatha 
 
 Os Chaetognatha são por vezes classificados como Deuterostomia pelo fato de serem 
enterocélicos, pela divisão trimérica do corpo e por apresentarem o ânus como destino final 
do blastóporo (BRUSCA & BRUSCA 1990, RUPPERT & BARNES 1996). Alguns autores 
chegaram até propor um posicionamento como grupo-irmão de Vertebrata (CHRISTOFFERSEN 
& ARAÚJO-DE-ALMEIDA 1994), mas tal posicionamento filogenético parece ser questionável 
uma vez que os próprios autores reconhecem que, para chegar a este resultado, tiveram que 
 5
aceitar 10 reversões, incluindo a perda de notocorda, somitos, endóstilo e cordão nervoso 
dorsal. 
NIELSEN (1995), ao criticar a homologia entre os celomas laterais dos Chaetognatha e 
dos deuterostômios, argumenta que os Chaetognatha não são verdadeiramente triméricos, não 
possuem tentáculos no mesossoma e a divisão do celoma posterior em duas partes não 
encontra semelhança com a metacele dos deuterostômios, representando então uma apomorfia 
do grupo. O epitélio com várias camadas, algumas vezes citado como um caráter 
deuterostômio, é somente encontrado em vertebrados e este claramente não é grupo-irmão dos 
Chaetognatha. Este autor classifica os Chaetognatha dentre os protostômios asquelmintos 
baseado na ausência de fase larval, na presença de órgão apical larval que formaria o cérebro, 
e na cutícula da cabeça e do aparelho mastigatório comparáveis ao mástax de rotíferos. 
Recentes estudos moleculares indicaram que Chaetognatha não é proximamente 
relacionado aos deuterostômios (TELFORD & HOLLAND 1993, WADA & SATOH 1994, 
HALANYCH 1996a, GIRIBET et al. 2000) e que talvez tenham surgido de uma linhagem 
previamente ramificada antes da radiação dos maiores grupos de celomados (TELFORD & 
HOLLAND 1993). Os resultados de HENRY et al. (2001) indicaram que Chaetognatha seria um 
grupo externo ou um grupo-irmão de Protostomia. Novos estudos comparativos de caracteres 
moleculares e embriológicos entre Chaetognatha e os outros grupos de celomados são ainda 
necessários para demonstrar as afinidades dos mesmos (NIELSEN 2001). 
 
Lofoforados 
 
HATSCHEK (1888) foi o primeiro autor a reunir braquiópodes, foronídeos, briozoários e 
entoproctos em um filo por ele denominado Tentaculata. Posteriormente, entoproctos foram 
excluídos do grupo e HYMAN (1959) cunhou o termo Lophophorata para o novo táxon 
formado. Phoronida e Brachiopoda são grupos consensualmente naturais e normalmente 
mencionados na literatura como membros do grupo Lophophorata ou Tentaculata, com ou 
sem os Bryozoa (HYMAN 1959, EMIG 1982, BRUSCA & BRUSCA 1990, RUPPERT & BARNES 
1996). 
Várias filogenias aproximam briozoários aos outros lofoforados, mesmo quando tal 
grupo não é considerado necessariamente como monofilético (SALVIGNI-PLAWEN 1982, EMIG, 
1984, BRUSCA & BRUSCA 1990, SCHRAM 1991, CHRISTOFFERSEN & ARAÚJO-DE-ALMEIDA 
1994). Isso provavelmente decorre do fato de briozoários apresentarem características tanto 
de protostômios (desenvolvimento determinado, blastóporo originando a boca da larva, 
 6
presença do órgão apical na larva, celoma esquizocélico, ânus oposto ao blastóporo, larva 
com uma ou duas coroas ciliadas) como de deuterostômios (clivagem igual, mesoderme de 
origem exclusiva endodérmica, musculatura de origem exclusiva mesodérmica, boca do 
adulto secundariamente formada na face aboral, desaparecimento do gânglio nervoso larval, 
nervos subepidérmicos) (D’HONT 1997). Uma interpretação diferente das relações históricas 
dos Bryozoa é encontrada em NIELSEN (2001). Este autor propôs que os Ectoprocta seriam 
grupo-irmãode Entoprocta num grupo natural chamado Bryozoa, inserido dentre os Spiralia. 
As justificativas para tal proposta seriam (1) a semelhança entre etapas da metamorfose entre 
espécies dos dois grupos, (2) a presença de células mioepiteliais no órgão apical das larvas, e 
(3) a semelhança ultraestrutural de fotorreceptores encontrados também nas larvas. Além 
disso, o tradicional posicionamento deuterostômico dos Ectoprocta não é considerado 
plausível pelo autor, uma vez que este grupo não compartilha características típicas do grupo, 
como corpo trimérico e presença de células monociliadas com coleta de alimento do tipo 
“upstream”. 
Alguns autores (como, por exemplo, BRUSCA & BRUSCA 1990) apóiam-se no fato de 
que somente Phoronida, Brachiopoda e Bryozoa possuem um lofóforo (tentáculos que 
circundam somente a boca) para justificar a monofilia dos lofoforados. Se tal situação é 
verdadeira para estes filos, por outro lado não invalida uma hipótese de homologia entre os 
lofóforos propriamente ditos e órgãos tentaculares (também originários da mesocele) 
presentes em deuterostômios como nos Pterobranchia e nos Echinodermata (CHRISTOFFERSEN 
& ARAÚJO-DE-ALMEIDA 1994, HALANYCH 1996b, NIELSEN 2001). 
Em muitas filogenias reconstruídas a partir de informações morfológicas, 
Lophophorata aproxima-se dos outros filos deuterostômios, embora nem sempre como um 
grupo monofilético (EMIG, 1984, BRUSCA & BRUSCA 1990, SCHRAM 1991, CHRISTOFFERSEN 
& ARAÚJO-DE-ALMEIDA 1994). Os Phoronida compartilham muitas características com os 
“verdadeiros” deuterostômios, como a monociliaridade, o corpo tripartido, a clivagem radial, 
o órgão alimentar (lofóforo) associado à mesocele, as correntes ‘upstream’ de coleta de 
alimento e a enterocelia (NIELSEN 2001). Todavia, tais caracteres não necessariamente os 
tornam Deuterostomia sensu GROBBEN (1908), mas sim um grupo historicamente relacionado 
a estes. Uma evidência para esta posição é a inexistência de trimeria em todos os lofoforados. 
Uma reavaliação ultraestrutural do celoma em Phoronis muelleri Selys-Longchamps, 1903 e a 
revisão da literatura mostraram que a suposta cavidade anterior é na realidade um alargamento 
subepidérmico de matriz extracelular preenchida por uma substância amorfa gelatinosa e que, 
portanto, a procele não existe (BARTOLOMAEUS 2001). O estudo do desenvolvimento da 
 7
mesoderme em larvas de duas espécies de Brachiopoda mostrou que a mesma é formada 
inicialmente por uma massa compacta de células a partir do arquênteron, comprovando a 
origem enterocélica do celoma (LÜTER 2000). Por outro lado, ocorre a formação de uma única 
massa de células o que também torna questionável a organização tripartida do celoma em 
Brachiopoda. 
A idéia de um posicionamento mais basal dos Phoronida em relação aos 
Deuterostomia abre precedentes para teorias que afirmam que os mesmos sejam o elo entre os 
Deuterostomia e um ancestral protostômio, como proposto por SALVINI-PLAWEN (1982). No 
entanto, NIELSEN (2001) contesta tal hipótese, argumentando que muitas das justificativas de 
SALVINI-PLAWEN (1982) tratam-se de simplesiomorfias ou mesmo de características sujeitas a 
muitas variações intrafiléticas, como a origem do ânus dos Phoronida. 
Trabalhos com dados moleculares (FIELD et al. 1988, ERWIN 1991, HALANYCH et al. 
1995) têm apontado os lofoforados como um grupo protostômio, incluído entre os 
Lophotrochozoa, grupo proposto por AGUINALDO et al. (1997). DE ROSA et al. (1999) e DE 
ROSA (2001) identificaram os genes Hox de Brachiopoda (e outros animais) e encontraram 
genes tipicamente protostômios nos mesmos. Os genes Hox têm um papel chave na definição 
do padrão do eixo antero-posterior de Bilateria e a reconstrução da história evolutiva desta 
família de genes é central no entendimento da evolução dos planos corpóreos dos animais 
bilaterais e a relação entre a complexidade genética e morfológica. Baseados nestas 
afirmações, os autores propõem que os caracteres que supostamente uniam Brachiopoda a 
deuterostômios foram mal-interpretados, sendo na realidade plesiomorfias para Bilateria ou 
ainda sujeitos à convergência. 
 
Deuterostomia sensu stricto 
 
Echinodermata 
 
 Os equinodermos são bem aceitos como um grupo monofilético baseado 
principalmente na presença do sistema aqüífero, endoesqueleto, simetria pentarradial e tecido 
conectivo mutável (BRUSCA & BRUSCA 1990, NIELSEN 2001). Neste filo todas as 
características deuterostômicas estão presentes, não havendo dúvida sobre esta condição. 
O primeiro equinodermo fóssil conhecido foi o Helicoplacoide, com placas ósseas 
dispostas em espiral e simetria trirradial. Os grupos viventes estão agrupados em dois ramos: 
Pelmatazoa (representados pelos crinóides) e Eleutherozoa (ofiúros, estrelas, ouriços e 
 8
pepinos do mar) (BRUSCA & BRUSCA 1990, RUPPERT & BARNES 1996). Os Pelmatozoa 
possuem apêndices para fixação na região aboral, são suspensívoros, orientando a região oral 
para cima e levando os alimentos para a boca com os pequenos e numerosos pódios 
ambulacrais dos braços (provavelmente a condição ancestral). Os Eleutherozoa adotaram 
outros modos de alimentação, com a boca orientada para o substrato e os pés ambulacrais 
participando ativamente da locomoção. 
A filogenia interna de Eleutherozoa sofre modificações significativas, quando 
comparadas propostas resultantes de distintos recursos, como dados moleculares, morfologia 
larval e de adultos e, mesmo, pelos registros fósseis (NIELSEN 1995). É largamente aceito que 
Echinoidea e Holothuroidea são clados irmãos. A maior dúvida recai sobre a posição de 
Ophiuroidea, se grupo-irmão de Asteroidea ou de Echinoidea + Holothuroidea. 
 Sobre o relacionamento filogenético de Echinodermata com os outros deuterostômios, 
existem também hipóteses alternativas. Podem ser encontrados como grupo-irmão de 
Chordata (JEFFERIES 1986, CRIPPS 1991), de Hemichordata (JOLLIE 1982), ou mesmo inseridos 
entre os subgrupos de Hemichordata (SCHRAM 1991, CHRISTOFFERSEN & ARAÚJO-DE-
ALMEIDA 1994, NIELSEN 2001). 
JEFFERIES (1986) baseou-se em interpretações detalhadas dos fósseis carpóides não 
pentaméricos, tidos como pré-equinodermos, para sugerir que Echinodermata e Chordata são 
grupos-irmãos e propôs o nome Calcichordata para este grupo ancestral. O autor julgou que a 
série de aberturas observadas neste fóssil assimétrico é homóloga às fendas faringeanas dos 
cordados e que o longo apêndice de fixação seria uma cauda, com corda e tubo nervoso. Esta 
teoria não considera em nenhum momento a similaridade entre as fendas faringeanas de 
Enteropneusta e Chordata (NIELSEN 1995) e propõe algumas hipóteses funcionalmente 
inaceitáveis: o sistema nervoso proposto destes fósseis é altamente complexo, assemelhando-
se mais ao de animais craniados do que ao de um animal simples, semi-séssil e filtrador como 
supostamente deveriam ser (BONE 1987); o número de fendas destes animais seria muito 
pequeno, tendo uma área de filtragem desproporcionalmente pequena em relação ao tamanho 
da faringe e do animal todo (NIELSEN 1995). Além disso, JEFFERIES (1986) baseou-se em 
fósseis de apenas alguns grupos de Carpoides para formular esta hipótese, deixando outros de 
lado (PAUL & SMITH 1984), o que deve ser visto com precaução. 
O posicionamento de Echinodermata entre Pterobranchia e Enteropneusta (nas 
hipóteses que assumem Hemichordata como não monofilético) ocorre devido tanto ao 
compartilhamento do complexo axial com Pterobranchia e Cyrtotreta (Enteropneusta + 
Chordata, sensu NIELSEN 1995) como pela ausência (simplesiomórfica) de fendas faringeanas 
 9
em forma de U em pterobrânquios e equinodermos. O cenário evolutivo criado para explicar o 
surgimento de equinodermos, baseado na hipótese filogenética descrita, propõe que os 
equinodermos teriam surgido a partir de um ancestral “cefalodisciforme” (GROBBEN 1923, in 
NIELSEN 2001, JEFFERIES 1986, HOLLAND 1988). De acordocom a mesma, um deuterostômio 
cefalodisciforme (semelhante a Cephalodiscus, um dos gêneros de Pterobranchia) iniciou um 
hábito rastejador sobre seu lado direito, deixando os braços tentaculares de seu lado esquerdo 
livres para a captura de partículas alimentares. Com o tempo, os braços do lado direito foram 
perdidos e o celoma do lado esquerdo desenvolveu-se no sistema aqüífero. 
A proximidade entre Echinodermata e Hemichordata é cada vez mais aceita e será 
discutida adiante. 
 
Hemichordata 
 
 Diferentemente de outros grupos deuterostômios, ainda há dúvidas quanto à monofilia 
de Hemichordata, uma vez que a variação morfológica entre seus subgrupos é considerável e 
algumas reconstruções apresentam Hemichordata como um grupo polifilético, dividido em 
Pterobranchia e Enteropneusta com os Echinodermata inseridos entre estes dois (SCHRAM 
1991, NIELSEN 1995, 2001). 
A visão clássica da suposta monofilia de Hemichordata está baseada na presença de: 
(1) estomocorda, uma estrutura mais ou menos rígida localizada anteriormente nestes animais, 
tida por muito tempo como homóloga à notocorda dos Chordata, (2) corpo trimérico 
(probóscide, colar e tronco), e (3) presença de fendas na faringe (JOLLIE 1982, SCHAEFFER 
1987, BRUSCA & BRUSCA 1990, RUPPERT & BARNES 1996). No entanto, algumas destas 
características são plesiomórficas, como por exemplo, os três compartimentos celomáticos 
que são compartilhados pelos deuterostômios. O complexo axial, estrutura de ultra-filtração 
formada pela cavidade pericárdica é compartilhado pelos equinodermos, o que justifica seu 
posicionamento dentro de Hemichordata em algumas filogenias (NIELSEN 1995, 2001). A 
monofilia de Pterobranchia foi também colocada em dúvida algumas vezes, como por 
exemplo, pelos resultados de JEFFERIES (1991) e CRIPPS (1991) nos quais os pterobrânquios 
aparecem divididos nos gêneros Rhabdopleura e Cephalodiscus. CHRISTOFFERSEN & ARAÚJO-
DE-ALMEIDA (1994) também adotaram postura semelhante, separando os pterobrânquios em 
dois diferentes táxons basais a Echinodermata: Rhabdopleurida e Cephalodiscida. Para estes 
autores, Rhabdopleurida tem um posicionamento mais basal que Cephalodiscida e alguns dos 
caracteres que justificam esta separação (e conseqüentemente maior relação dos 
 10
Cephalodiscida com outros deuterostômios) são: (1) o pedúnculo na região posterior não mais 
usado para fixação no substrato, (2) a presença de mais de um par de braços tentaculares 
dispostos no lado dorsal do mesossoma, e (3) as brânquias faringeanas que se abrem 
exteriormente. 
Por outro lado, estudos recentes usando a molécula rDNA 18S de muitas espécies e 
uma variedade de métodos analíticos mostram os hemicordados como sendo monofiléticos e 
mais relacionados com os equinodermos do que com os cordados (WADA & SATOH, 1994, 
2001, TUBERVILLE et al 1994, HALANYCH 1995, ZRZAVÝ et al. 1998, BROMHAM & 
DEGNAN 1999, CAMERON et al. 2000, FURLONG & HOLLAND 2002, WINCHELL et al. 2002, 
GLENNER et al. 2005). CAMERON et al. (2000) encontraram resultados que sugerem que um 
ancestral complexo deu origem a uma das famílias de Enteropneusta (Ptychoderidae) e, em 
outra linhagem, sofreu redução de tamanho e simplificação morfológica, originando 
Pterobranchia e Harrimatiidae, a outra família de Enteropneusta, ou seja, Pterobranchia parece 
ter evoluído de Enteropneusta. WINCHELL et al. (2002), entretanto, analisando seqüências de 
28S e 5.8S rDNA de várias espécies, rejeitam esta hipótese, mas mantém Hemichordata como 
um grupo monofilético. Recente revisão morfológica dos 15 gêneros de Enteropneusta e dos 
dois de Pterobranchia, utilizando 105 caracteres, reafirma a monofilia do grupo, considerando 
Pterobranchia e Enteropneusta como grupos-irmãos (CAMERON 2005). 
A posição filogenética do grupo também vem sendo debatida desde que os primeiros 
animais foram descritos. Os estudos do embriologista BATESON (1884, 1885 in CAMERON 
2005), indicavam a proximidade entre enteropneustas e cordados pela existência da 
“notocorda”, fendas na faringe, cordão nervoso dorsal no colar e desenvolvimento da 
mesocele comparável ao do anfioxo. Por outro lado, anteriormente METSCHNIKOFF (1869, in 
CAMERON 2005) havia estudado o desenvolvimento ontogenético do gênero Balanoglossus e 
notado as similaridades com a larva tornária dos equinodermos, propondo que Hemichordata 
seria grupo-irmão de Echinodermata e criando o grupo suprafilético Ambulacraria. 
Corroborando a primeira hipótese, verificou-se que a homologia das fendas 
faringeanas em hemicordados e cordados é suportada pela expressão de genes Pax-1/9 
(OGASAWARA et al. 1999, LOWE et al. 2003), que a região dorsal da faringe de hemicordados 
é histologicamente bastante semelhante ao endóstilo dos cordados (RUPPERT et al. 1999), e 
que algumas espécies apresentam uma cauda muscular pós-anal, com expressão gênica 
semelhante à dos cordados (LOWE et al. 2003, PETERSON 2004, GERHART et al. 2005). Forma-
se também uma massa de células vacuolizadas com miofilamentos, grande quantidade de 
matriz extracelular e de espaços extracelulares a partir da região mediana-dorsal da parede do 
 11
arquênteron, provavelmente a estrutura que originou tanto a estomocorda dos hemicordados 
como a notocorda dos cordados (BALSER & RUPPERT 1990). No entanto, o cordão nervoso 
dorsal presente na região do colar dos hemicordados não é homólogo ao tubo nervoso dorsal 
de cordados (CAMERON & MACKIE 1996). Mesmo assim, foi possível determinar que toda a 
ectoderme dos hemicordados expressa genes neurais típicos dos vertebrados, indicando sua 
potencialidade para formar tecido neural; ainda, genes que se expressam anteriormente no 
cérebro dos vertebrados também expressam-se na probóscide dos hemicordados, aqueles que 
se expressam na região mediana do cérebro de vertebrados, estão presentes no colar e aqueles 
do cérebro posterior se expressam no tronco dos hemicordados (LOWE et al. 2003). 
Além da similaridade morfológica da larva diplêurula de equinodermos e 
hemicordados (RUPPERT & BALSER 1986, BALSER & RUPPERT 1990, NIELSEN 2001, NAKANO 
et al. 2003), Ambulacraria é também suportado pela afinidade dos padrões de expressão 
protéica e de DNA mitocondriais (CASTRESANA et al. 1998), similaridades do celoma 
tripartido e presença do complexo axial (NIELSEN 2001). A expressão do gene Brachyury 
durante a invaginação da boca é uma característica compartilhada por Hemichordata e 
Echinodermata que parece constituir uma sinapomorfia de Ambulacraria (PETERSON et al. 
1999). Os genes Hox posteriores dos hemicordados compartilham organização seqüencial 
semelhante à de equinodermos, mas não a outros deuterostômios, indicando que estes dois 
grupos estão mais próximos entre si do que Hemichordata está de Chordata (PETERSON 2004). 
A ausência da terminação N nos genes de actina em Saccoglossus kowalevskii 
(Hemichordata) também indica sua posição externa aos Chordata, pois se verificou que esta 
terminação ocorre apenas em urocordados, cefalocordados e vertebrados (BOVENSCHULTE & 
WEBER 1997). É esta a proposta filogenética que vem se consolidando em função dos muitos 
resultados provenientes da combinação de dados morfológicos e moleculares (TUBERVILLE et 
al. 1994, PETERSON & EERNISSE 2001, GLENNER et al. 2005). 
Estes resultados indicam que grande parte das características compartilhadas entre 
enteropneustos e cordados já deveriam estar presentes no ancestral dos deuterostômios e que 
foram perdidas por equinodermos e pterobrânquios em função da adoção de um plano 
corporal adulto bastante particular. Com isso, também se rejeita a hipótese de JEFFERIES et al. 
(1996) de um ancestral Calcichordata originando equinodermos e cordados e sugere-se que as 
fendas faringeanas ciliadas e o tubo nervoso dorsal são caracteres plesiomórficos dos 
deuterostômios (GERHART et al. 2005). 
 
Chordata 
 
 12
Os Chordata compreendem os tunicados, cefalocordados e vertebrados.Aparecem nas 
diferentes reconstruções filogenéticas como um grupo monofilético, com exceção de algumas 
reconstruções moleculares baseadas em 28S rDNA e 5.8S rDNA que apresentaram resultados 
ambíguos, com Tunicata na base de Ambulacraria + (Cephalochordata + Vertebrata) 
(WINCHELL et al. 2002). Sua principal sinapomorfia, a notocorda, ainda que degenerada em 
tunicados adultos, tem papel marcante na definição do grupo. Ainda assim, hipóteses como a 
de CHRISTOFFERSEN & ARAÚJO-DE-ALMEIDA (1994) desconsideram a notocorda e inserem 
outros grupos animais dentre os cordados; neste caso, os Chaetognatha. Como já discutido 
anteriormente, o posicionamento filogenético proposto por estes autores para os quetognatos 
envolve a aceitação de algumas apomorfias questionáveis e de 10 reversões, dentre elas a da 
própria notocorda. A justificativa dos autores foi de que a perda desta estrutura ocorreu em 
decorrência da adoção de hábitos holoplanctônicos. Esta hipótese, entretanto, não ganhou 
aceitação desde sua proposição e os cordados são ainda mantidos como um grupo 
monofilético de difícil contestação. Outras apomorfias de Chordata incluem a presença de um 
tubo nervoso dorsal e margem ventral da faringe formada por tecido glandular (endóstilo nos 
invertebrados e tiróide nos vertebrados) (BRUSCA & BRUSCA 1990, RUPPERT 1997, NIELSEN 
2001). Os genes envolvidos nos “placodes” (centros neurogênicos presentes no embrião) dos 
vertebrados (Pax 2/5/8, XAG, Pax6, Pitx) bem como na diferenciação da crista neural 
(Pax3/7, Distal-less, Msx, Bmp2/4, Snail) também são expressos em regiões correspondentes 
nas ascídias e anfioxos (HOLLAND & HOLLAND 2001, MEINERTZHAGEN & OKAMURA 2001) e 
sugerem que a organização do sistema nervoso é uma característica compartilhada por todos 
os embriões de cordados (MANNI et al. 2004). Informações bioquímicas, morfológicas e de 
expressão gênica indicam que os anfioxos e as ascídias apresentam estruturas homólogas à 
adenohipófise dos vertebrados, um dos poucos órgãos derivados de “placodes” não 
neurogênicos (HOLLAND & HOLLAND 2001). 
O posicionamento interno dos subgrupos de Chordata ainda é objeto de polêmica e 
sofre alterações entre os estudos. Todas as possíveis combinações já foram defendidas: 
Vertebrata como grupo-irmão de Tunicata+Cephalochordata (JOLLIE 1973), Cephalochordata 
como grupo-irmão de Tunicata+Vertebrata (JEFFERIES et al. 1996, GIRIBET et al. 2000, 
GLENNER et al. 2005, RUPPERT 2005), ou Tunicata como grupo-irmão de 
Cephalochordata+Vertebrata (SWALLA et al. 2000, NIELSEN 2001, STACH & TURBEVILLE 
2002, SHIMELD & HOLLAND 2005, ZENG & SWALLA 2005). Esta última é a mais aceita entre 
os autores. 
 13
Tunicata é um táxon também conhecido como Urochordata, nome cunhado por 
BALFOUR (1881, in ZENG & SWALLA 2005) para enfatizar a presença da notocorda na cauda, 
mas o termo Tunicata tem precedência e deve ser utilizado. O grupo compreende os 
Appendicularia (Larvacea é um nome mais recente), Thaliacea (salpas, doliolos e pirosomas), 
ambos os grupos de animais planctônicos, e Ascidiacea, classe formada por animais 
exclusivamente bênticos, solitários ou coloniais. Em 1975, MONNIOT et al. propuseram uma 
nova classe, Sorberacea, mas que é entendida por muitos autores como um grupo de ascídias 
bastante especializadas para vida em grandes profundidades. Tunicata é um grupo 
monofilético, cujas sinapomorfias são (1) a presença da túnica, uma espécie de tecido 
conjuntivo externo formado por uma extensa matriz, diferentes tipos celulares e fibras 
protéicas, contento um polissacarídeo semelhante à celulose chamado tunicina; (2) 
hermafroditismo e (3) fluxo sanguíneo bidirecional. Várias análises moleculares também 
indicam a monofilia de Tunicata (SWALLA et al. 2000, STACH & TURBEVILLE 2002, 
WINCHELL et al. 2002, TURON & LOPEZ-LEGENTIL 2004 e ZENG & SWALLA 2005). 
As relações entre as três classes de Tunicata ainda não foram totalmente esclarecidas. 
SWALLA et al. (2000), STACH & TURBEVILLE (2002) e ZENG & SWALLA (2005) apresentaram 
reconstruções filogenéticas para os tunicados com base em seqüências de 18S rDNA de várias 
espécies e também da análise combinada de dados moleculares e morfológicos. Os trabalhos 
demonstraram que Thaliacea é provavelmente grupo–irmão de Phlebobranchia, uma das 
ordens de Ascidiacea, indicando que esta última não é monofilética em sua atual composição. 
Appendicularia, classe de animais planctônicos que secretam um invólucro mucoso 
semelhante à túnica dos demais tunicados, constitui o grupo-irmão dos mesmos, mas esta 
posição é controversa, pois pode ser resultado da atração de ramos longos (ZENG & SWALLA 
2005), artefato comum em reconstruções baseadas em genes com alta taxa de evolução. 
Estudos morfológicos anteriores já haviam reconhecido a proximidade entre ascídias 
Phlebobranchia e Thaliacea (TOKIOKA 1971). O plano corporal dos tunicados é tão distinto 
dos demais cordados que CAMERON et al. (2000) propuseram que os mesmos fossem elevados 
à condição de Filo, restringindo o Filo Chordata aos Cephalochordata+Vertebrata. 
Os Cephalochordata compreendem apenas 30 espécies conhecidas de modo genérico 
como anfioxos. Também se trata de um grupo monofilético, formado por animais marinhos 
bênticos alongados, cuja notocorda estende-se até a região cefálica, que apresentam cavidade 
atrial localizada ventralmente (RUPPERT 1997). 
Cephalochordata e Vertebrata aparecem como grupos-irmãos na maioria das filogenias 
moleculares (WADA & SATOH 1994, CAMERON et al. 2000, WINCHELL et al. 2002). As 
 14
principais justificativas morfológicas para esta configuração são a notocorda estendendo-se 
desde a região anterior até a cauda dos organismos e a formação de miótomos (musculatura 
em blocos). Durante o desenvolvimento embrionário, anfioxos e vertebrados têm seu plano 
corporal estabelecido por mecanismos muito similares (HOLLAND et al. 2001). Comparações 
de informações sobre expressão gênica durante o desenvolvimento embrionário sugerem que 
a ectoderme anterior dos anfioxos seja homóloga ao “placode” olfativo dos vertebrados 
(HOLLAND & HOLLAND 2001). 
Por outro lado, os vertebrados diferenciam-se dos cefalocordados por uma série de 
características genéticas e bioquímicas. Apesar de todos os deuterostômios possuírem o 
sistema complemento como mecanismo imune (NONAKA & YOSHIZAKI 2004), o sistema 
imune adaptativo (com células especializadas e anticorpos) foi estabelecido nos primeiros 
estágios da evolução dos vertebrados mandibulados, na divergência entre os Agnata e 
Chondrichthyes (LAIRD et al. 2000, ZARKADIS et al. 2001) e parece ter envolvido, entre outros, 
processos de duplicação intensa de genes (NONAKA 2001). Acredita-se que na evolução dos 
vertebrados ocorreram duas duplicações gênicas independentes do genoma completo, 
tornando-os octaploides (HOLLAND et al. 1994). A família de Hox genes também sofreu 
processo semelhante. Tunicados, anfioxos e vertebrados apresentam vários genes Hox 
agrupados em clusters, mas enquanto os cordados invertebrados apresentam um único cluster, 
vertebrados apresentam vários (HOLLAND & GARCIA-FERNANDEZ 1996). Outro aspecto 
interessante relatado por estes autores é que o cluster de anfioxos apresenta uma organização 
extremamente similar àquela inferida para o ancestral de vertebrados. O papel primitivo 
destes genes Hox nos cordados seria a formação de padrões regionais específicos no tubo 
neural. 
Sobre a origem de Chordata várias hipóteses já foram lançadas, entre elas, uma das 
mais influentes desde a época de sua apresentação é a de GARSTANG (1928 in LACALLI 2005), 
segundo a qual os deuterostômios ancestrais seriam animais sedentários providos de 
tentáculos, cujos estágios larvais móveis (larva diplêurula) deram origem aos cordados por 
pedomorfose, uma forma de heterocronia na qual a larva adquire gônadas e substitui os 
adultos. O processo ocorreria novamente com as larvas de tunicadospara a formação do clado 
Cephalochordata+Vertebrata. O novo adulto deveria então incorporar características 
originalmente desenvolvidas como adaptações do estágio larval. Infelizmente, dados 
moleculares têm fornecido forte evidência de que cordados adultos e larvas do tipo diplêurula 
não compartilham todo um grupo de regiões corporais o que enfraquece sobremaneira a 
tentativa de derivar o adulto a partir destas larvas (LACALLI 2005). 
 15
Desde o século XIX os zoólogos já haviam percebido que artrópodes e cordados 
apresentam uma organização dorso-ventral inversa. O padrão dos artrópodes é compartilhado 
por todos os protostômios e também pelos hemicordados e consiste na presença de cordões 
nervosos ventrais, coração dorsal e circulação sanguínea no sentido posterior-anterior no vaso 
dorsal. Nos cordados por sua vez, o tubo nervoso é dorsal, o coração é ventral e o fluxo 
sanguíneo apresenta sentido inverso, sugerindo a possibilidade de uma inversão do eixo 
dorso-ventral no ancestral de Chordata. Novas evidências sugerindo esta inversão foram 
apresentadas nos últimos anos. A comparação dos mapas de destino das células na blástula e 
gástrula de anelídeos, artrópodes e cordados mostra que a região neurogênica tem mesma 
posição em relação à assimetria inicial dos ovos nos três grupos e que as células da linha 
ventral dos insetos correspondem às células da linha média dorsal dos vertebrados (ARENDT & 
NUBLE-JUNG 1997). A região dorsal da faringe do hemicordado Schizocardium brasiliense 
apresenta correspondência anatômica e histológica com o endóstilo ventral dos cordados 
(RUPPERT et al. 1999). Dados de expressão gênica também indicam que a ectoderme em 
moscas e a mesoderme em sapos segregam dois domínios dorso-ventrais invertidos (HOLLEY 
et al. 1995, DE ROBERTIS & SASAI 1996, HOLLEY & FERGUSON 1997). As células de um 
domínio secretam um certo tipo de fator de crescimento β (Bmp-2, Bmp-4, Bmp-7 em 
cordados; Dpp em Drosophila), enquanto células do domínio oposto não, mas secretam 
antagonistas destes fatores (Chordin em cordados; Sog em Drosophila). Estes genes parecem 
particularmente significativos porque seus domínios servem como compartimentos dorso-
ventrais do eixo corporal (como os compartimentos Hox do eixo antero-posterior). Desta 
forma eles devem estar mais relacionados à organização geral do corpo do que unicamente à 
diferenciação celular localizada. Estas idéias não são totalmente aceitas e GERHART (2000) 
apresenta uma hipótese alternativa em que o ancestral comum de protostômios e 
deuterostômios teria uma organização dorso-ventral ambígua, com sistema nervoso difuso ou 
com vários cordões e um coração anterior. A partir deste ancestral protostômios e 
deuterostômios poderiam ter evoluído em direções opostas, com expressões gênicas invertidas 
em relação ao plano dorso-ventral, sem necessariamente ter ocorrido qualquer inversão deste 
plano ao longo da evolução dos animais. 
A hipótese de que os vertebrados seriam descendentes de um ancestral pré-
equinodermo carpóide, independente dos urocordados e cefalocordados foi rejeitada por 
vários autores no campo morfológico e funcional (BONE 1984, BRUSCA & BRUSCA 1990, 
NIELSEN 1995). Análises moleculares também rejeitam esta hipótese, indicando que 
tunicados, cefalocordados e vertebrados pertencem ao mesmo clado. Os cordados formam o 
 16
grupo-irmão, mas estão claramente separados do clado que inclui equinodermos e 
hemicordados. 
 
Conclusões 
 
 Uma enorme quantidade de informações sobre os deuterostômios foi produzida nos 
últimos 10 anos e parece que o conhecimento acumulado começa a solidificar-se em torno de 
alguns resultados recorrentes: 
1. Deuterostomia sensu stricto é um grupo monofilético que inclui 
Ambulacraria+Chordata; 
2. Ambulacraria é formado por Echinodermata+Hemichordata e Chordata é formado 
por Tunicata+(Cephalochordata+Vertebrata) (Figura 1); 
3. as apomorfias de Deuterostomia incluem corpo trimérico, sistema nervoso em forma 
de rede subepidérmica e presença de fendas na faringe; 
4. Enteropneusta parece ter mantido o plano corporal mais próximo de um possível 
ancestral de Deuterostomia; 
5. o ancestral dos deuterostômios deve ter sido um organismo marinho, vermiforme, 
com faringe perfurada capaz de filtração do alimento e sistema nervoso em forma de 
rede subepidérmica. 
 
 
Echinodermata 
Hemichordata 
Tunicata 
Cephalochordata 
Vertebrata 
Ambulacraria 
Chordata 
 
 
 
 
 
 
 
 
Fig. 1. Posição filogenética atualmente mais aceita para os táxons deuterostômios, baseada 
tanto em caracteres morfológicos quanto moleculares. 
 
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	Yara A. GarciaTavares3, 4
	Rafael Metri3
	Introdução
	Chaetognatha
	Lofoforados
	Echinodermata
	Hemichordata
	Chordata