Revisão Anual de Patologia de Plantas - Capitulo6 ( Transmissão de Virus por nematoides parasitos de plantas )

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Transmissão de vírus por nematóides parasitos de plantas - 201 
 
RAPP – Volume 12, 2004 
TRANSMISSÃO DE VÍRUS POR NEMATÓIDES 
PARASITOS DE PLANTAS 
 
 
Derek John F. Brown 
Central Laboratory of General Ecology, 2 Gagaruh Street, 
1113 Sofia, Bulgária 
 
Stuart A. MacFarlane 
Scottish Crop Research Institute, Invergowrie, Dundee, DD2 5DA, Escócia 
 
Cleber Furlanetto 
Universidade Estadual do Oeste do Paraná, Caixa Postal 91 
85960-000 Marechal Cândido Rondon, PR 
 
Claudio Marcelo Gonçalves de Oliveira 
Instituto Biológico, Caixa Postal 70, 13001970 Campinas, SP 
 
Luiz Carlos C. Barbosa Ferraz
 
Escola Superior de Agricultura Luiz de Queiroz, Setor de Zoologia, 
13418-900 Piracicaba, SP 
 
 
RESUMO 
 
Pesquisas sobre as relações entre viroses transmitidas por 
nematóides e os respectivos vetores associados constituem área científica 
relativamente nova. Os estudos pertinentes, em sua maioria, foram realizados 
na América do Norte e Europa, com poucas investigações conduzidas até o 
momento na América Latina, Ásia ou África. Não obstante, a importância das 
doenças de plantas causadas por vírus transmitidos por nematóides nessas 
áreas geográficas tem sido claramente reconhecida nos últimos anos, 
estimulando-se estudos que permitam adequada identificação e 
desenvolvimento de novas estratégias de controle delas. 
Presentemente, oito espécies de Longidorus, uma de 
Paralongidorus e nove de Xiphinema são conhecidas como vetoras de 12 
viroses pertencentes ao gênero Nepovirus, ao passo que oito espécies de 
Paratrichodorus e cinco de Trichodorus veiculam três membros do gênero 
Tobravirus. As associações entre os vírus e seus vetores são altamente 
específicas e os fatores determinantes da transmissão estão sendo, atualmente, 
202 – D.J. Brown et al. 
 
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melhor elucidados. Por exemplo, tem sido demonstrado que a capa protéica 
viral e uma proteína não estrutural do RNA2 do genoma bipartido do vírus são 
essenciais à transmissão de tobraviroses por nematóides tricodorídeos. 
Partículas virais são retidas na região esofagiana dos nematóides vetores, de 
onde são subseqüentemente transferidas para as células vegetais durante o 
processo de alimentação. Com nematóides tricodorídeos e do gênero 
Xiphinema, tem se comprovado que as partículas virais podem aderir a 
diferentes partes dessa região, dependendo do vírus envolvido, ou de seus 
isolados. 
Pepper ringspot, uma das três tobraviroses transmitidas por 
nematóides e seu agente vetor já foram relatadas no Brasil. Também, diversas 
espécies de Xiphinema capazes de transmitir nepoviroses em outros países, 
inclusive no Chile, ocorrem no Brasil, embora suas associações com tais 
viroses não tenham sido ainda devidamente investigadas. O desenvolvimento 
de técnicas moleculares para fins diagnósticos, rápidas e confiáveis, como já 
disponíveis e utilizadas na América do Norte e Europa, viria representar 
valioso instrumento em estudos visando ao assinalamento, à identificação e à 
distribuição dessas viroses e de seus nematóides vetores no Brasil. Ainda, os 
resultados de tais estudos poderiam vir a prover os subsídios básicos 
essenciais ao desenvolvimento de métodos, seguros em termos ambientais, 
destinados a controlar essas doenças no âmbito da agricultura brasileira. 
 
 
SUMMARY 
 
NEMATODE TRANSMISSION OF PLANT VIRUSES 
Research of nematode transmitted viruses and their associated 
vectors is a relatively new area of science. Most previous research has been 
done in North America and Europe, with few investigations having been done 
in Latin America, Asia, or Africa. Increasingly, the importance of crop 
diseases caused by nematode transmitted viruses are being recognised in these 
areas, with appropriate research studies being instigated to identify the 
diseases and to develop novel methods for controlling them. 
Currently, eight Longidorus, one Paralongidorus and nine 
Xiphinema nematode species are vectors of 12 viruses belonging to the genus 
Nepovirus. Eight Paratrichodorus and five Trichodorus nematode species are 
vectors of the three members of the genus Tobravirus. The associations 
between the viruses and their vectors are highly specific, and the viral 
determinants for transmission by vector nematodes are currently being 
elucidated. For example, with tobraviruses it has been demonstrated that the 
Transmissão de vírus por nematóides parasitos de plantas - 203 
 
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viral coat protein and a non-structural protein encoded on the RNA2 of the 
bipartite viral genome are essential for transmission of the viruses by 
trichodorid nematodes. Virus particles are retained in the oesophageal tract of 
their vectors from where they are subsequently released into plant cells during 
the feeding process. With trichodorid and Xiphinema nematodes it has been 
shown that virus particles adhere to different discrete regions, dependant on 
the virus or virus strain. 
Pepper ringspot, one of the three tobraviruses, and its vector 
nematode species was described from Brazil. Also, several Xiphinema species 
known to transmit nepoviruses in other countries, including Chile, occur in 
Brazil, but their association with nepoviruses has not yet been investigated. 
Development of rapid and reliable molecular diagnostics, as used in North 
America and Europe, would provide a valuable set of diagnostic tools for 
application in determining the occurrence and distribution of nematode 
transmitted viruses and their vectors in Brazil. Also, results from these studies 
would provide data and materials essential for basic research to develop novel, 
environmentally benign disease suppression measures for application in 
Brazilian agriculture. 
 
 
INTRODUÇÃO 
 
A transmissão de vírus de plantas por fitonematóides do solo, 
ectoparasitos, é área de pesquisa relativamente nova, iniciada com o relato 
(Hewitt et al., 1958) de Xiphinema index como o vetor natural do nepovírus 
causador da doença conhecida como 'folha em leque da videira' (grapevine 
fanleaf: GFLV), em vinhedos da Califórnia, Estados Unidos (figura 1). Esta 
descoberta estimulou a publicação subseqüente de novos relatos de diferentes 
espécies de nematóides atuando como vetoras de vírus. Entretanto, muitos 
deles foram rejeitados posteriormente porque não atendiam ao conjunto de 
critérios estabelecidos para a efetiva caracterização de fitonematóides como 
vetores de vírus (Trudgill et al., 1983; Brown et al., 1989b). 
Na ordem Dorylaimida, família Longidoridae, oito espécies do 
gênero Longidorus, uma de Paralongidorus e nove de Xiphinema são aceitas 
atualmente como vetoras de doze das trinta e oito viroses pertencentes ao 
gênero Nepovirus. Na ordem Triplonchida, família Trichodoridae, oito 
espécies de Paratrichodorus e cinco de Trichodorus são aceitas como 
204 – D.J. Brown et al. 
 
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Figura 1. Videiras exibindo folhas com tonalidade amarelada, sintoma típico 
causado pelo isolado cromogênico da virose "folha em leque da 
videira", transmitida por Xiphinema index. 
 
Transmissão de vírus por nematóides parasitos de plantas - 205 
 
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vetoras de três viroses pertencentes ao gênero Tobravirus (Taylor e Brown, 
1997; Weischer & Brown, 2000) (tabela 1). Associações específicas entre 
nematóides vetores e seus respectivos vírus ou mesmo entre nematóides e 
estirpes de vírus serologicamente distintas resultaram no conceito deespecificidade vírus-vetor (Cadman, 1963; Harrison, 1964; Harrison et al., 
1974b). Trabalhos mais recentes demonstraram a existência de exclusividade 
e complementaridade na transmissão de vírus por nematóides (Vassilakos et 
al., 1998b; Brown e Weischer, 1998). A especificidade vírus-vetor está 
relacionada ao grau de diferença entre vírus ou isolado viral e a posição 
taxonômica das espécies de nematóides vetores. Da mesma forma, diferentes 
populações de espécies vetoras diferem na habilidade de transmitir um vírus 
ou um isolado viral (Brown e Taylor, 1981; Brown e Trudgill, 1983; Brown, 
1985, 1986a; Brown et al., 1989a; Brown et al., 1994; Brown et al., 1998). 
Quatro das doze nepoviroses transmitidas por nematóides são atribuídas a 
Longidorus, enquanto sete são exclusivas de Xiphinema e uma é transmitida 
pelos dois gêneros. O mecanismo de transmissão de vírus por nematóides 
fitoparasitos é similar ao modo não circulativo apresentado por insetos vetores 
de vírus de plantas. A retenção de partículas virais pode durar semanas ou até 
anos quando mantidas em sítios específicos no aparato alimentar de 
nematóides vetores. Uma vez retidas no corpo dos nematóides, as partículas 
virais não se replicam, não são passadas à progênie pelos ovos e são 
eliminadas sempre que os juvenis sofrem ecdises, já que todo o revestimento 
do aparato alimentar, de origem ectodermal, é eliminado juntamente com a 
cutícula do corpo. 
 
 
O PROCESSO DE TRANSMISSÃO 
 
Quando um nematóide alimenta-se de uma planta infectada com 
vírus, há uma grande chance de partículas virais serem ingeridas. Entretanto, 
para atuar como vetor, o nematóide tem que ser hábil o suficiente para ingerir 
pelo menos algumas das partículas virais presentes nas células parasitadas. 
Estas partículas, uma vez ingeridas, ficam retidas em sítio específico no vetor, 
podendo ser transmitidas para células de uma planta sadia durante alimentação 
posterior do nematóide. A infectividade das partículas virais permanece 
inalterada enquanto mantidas no sítio de retenção dentro do nematóide. Como 
os vírus requerem células vivas para o estabelecimento da infecção, os 
nematóides vetores não provocam a morte das células parasitadas durante o 
processo alimentar. 
206 – D.J. Brown et al. 
 
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Tabela 1. Exclusividade e complementaridade em associações específicas entre 
nematóides longidorídeos e tricodorídeos e respectivas nepo e tobraviroses 
 
Vetor Vírus (acrônimo) Isolado 
Exclusividade entre vírus e vetor - Longidoridae e nepoviroses 
Longidorus apulus artichoke Italian latent (AILV) Italiano 
L. arthensis cherry rosette disease (CRV) Suiço 
L. attenuatus tomato black ring (TBRV) Alemão, Inglês 
L. fasciatus artichoke Italian latent (AILV) Grego 
L. martini mulberry ringspot (MRSV) Japonês 
Paralongidorus maximus raspberry ringspot (RRSV) Alemão 
Exclusividade entre vírus e vetor - Trichodoridae e tobraviroses 
Paratrichodorus hyspanus tobacco rattle (TRV) Português 
Trichodorus tunisiensis tobacco rattle (TRV) Italiano 
Complementaridade entre Vírus e Vetor - Longidoridae e nepoviroses 
Longidorus diadecturus peach rosette mosaic (PRMV) Am. do Norte 
L. elongatus raspberry ringspot (RRSV) Escocês, Lloyd 
George, MX, Inglês 
 tomato black ring (TBRV) Escocês 
L. macrosoma raspberry ringspot (RRSV Inglês, Suiço 
Xiphinema americanum 
(sensu lato) 
cherry rosette disease (CRV) Am. do Norte 
 peach rosette mosaic (PRMV) Am. do Norte 
 tobacco ringspot (TRSV) Am. do Norte 
 tomato black ring (ToRSV) Am. do Norte 
X. americanum 
(sensu stricto) 
cherry rosette disease (CRV) Am. do Norte 
 tobacco ringspot (TRSV) Am. do Norte 
 tomato black ring (ToRSV) Am. do Norte 
X. bricolensis tomato black ring (ToRSV) Am. Do Norte 
X. californicum cherry rosette disease (CRV Am. do Norte 
 tobacco ringspot (TRSV) Am. do Norte 
 tomato black ring (ToRSV) Am. Do Norte 
X. diversicaudatum arabis mosaic (ArMV) Inglês, Suiço 
 strawberry latent ringspot 
(SLRSV) 
Inglês, Italiano 
X. index grapevine fanleaf (GFLV) Mundialmente 
disseminado 
X. intermedium tobacco ringspot (TRSV) Am. do Norte 
 tomato black ring (ToRSV) Am. do Norte 
X. italiae grapevine fanleaf (GFLV) Israel 
 
 
 
 
Transmissão de vírus por nematóides parasitos de plantas - 207 
 
RAPP – Volume 12, 2004 
 
 
 
 
 
Continuação tabela 1. 
Vetor Vírus (acrônimo) Isolado 
X. rivesi cherry rosette disease (CRV) Am. do Norte 
 tobacco ringspot (TRSV) Am. do Norte 
 tomato black ring (ToRSV) Am. do Norte 
X. tarjanense tobacco ringspot (TRSV) Am. do Norte 
 tomato black ring (ToRSV) Am. do Norte 
Complementaridade entre Vírus e Vetor - Trichodoridae e tobraviroses 
Paratrichodorus allius tobacco rattle (TRV) Am. do Norte 
P. anemones tobacco rattle (TRV) PaY4 
 pea early-browning (PEBV) Inglês 
P. minor pepper ringspot (PRV) Brasileiro 
 tobacco rattle (TRV) Am. do Norte 
P. nanus tobacco rattle (TRV) PRN 
P. pachydermus pea early-browning (PEBV) PRN, PaY4 
P. porosus tobacco rattle (TRV) Am. do Norte 
P. Teres pea early-browning (PEBV) Holandês 
Trichodorus cylindricus tobacco rattle (TRV) RQ, Estirpe 
TcB28 
 pea early-browning (PEBV) Inglês 
T. primitivus tobacco rattle (TRV) RQ 
 pea early-browning (PEBV) Inglês 
T. similis tobacco rattle (TRV) Belga, Grego, 
Holandês, 
T. viruliferus tobacco rattle (TRV) RQ 
 pea early-browning (PEBV) Inglês 
 
208 – D.J. Brown et al. 
 
RAPP – Volume 12, 2004 
Portanto, a transmissão de um vírus por um nematóide vetor 
envolve uma complexa série de processos distintos, mas inter-relacionados. 
Ao todo, o sucesso da transmissão envolve sete processos, conhecidos como: 
ingestão; aquisição; adsorção; retenção; transmissão; transferência; e 
estabelecimento (tabela 2). 
É essencial à transmissão que haja um reconhecimento entre o vírus 
e o vetor, que deve ser mantido durante a adsorção, a retenção e, 
possivelmente, durante a própria transmissão das partículas virais. Tal 
reconhecimento pode: i) envolver a presença de moléculas localizadas na 
superfície do aparato alimentar dos vetores; ii) ser influenciado por respostas 
fisiológicas dos nematóides durante o processo alimentar, a exemplo da 
produção de secreções pelas glândulas esofagianas, que são liberadas para o 
interior das células das plantas parasitadas; e iii) requerer, fundamentalmente, 
a existência de certas propriedades estruturais específicas da parte das 
partículas de vírus transmitidas. 
 
 
O APARATO ALIMENTAR 
 
O aparato alimentar dos diversos nematóides transmissores de vírus 
é similar no que respeita ao fato de apresentarem um estilete para perfurar as 
células das raízes das plantas parasitadas (figura 2). As secreções glandulares, 
produzidas no bulbo esofagiano basal dos nematóides, são injetadas no 
interior das células para facilitar a obtenção de alimento. A retirada do 
conteúdo celular, principalmente pelos longidorídeos, ocorre graças ao bulbo 
basal, que funciona como uma bomba de sucção e força a passagem do 
alimento ao longo do esôfago até ser lançado para o interior do intestino, 
atravessando a válvula cardíaca. A estrutura do aparato alimentar e a 
produção de secreções glandulares durante o processo de alimentação estão 
intrinsicamente ligadas à habilidade dos nematóides em transmitir vírus. 
 
LONGIDORIDAE 
 
Descrição mais detalhada do aparato alimentar de Longidorus e 
Xiphinema pode ser encontrada em Taylor e Brown (1997). De modo 
objetivo, é formado por um odontoestilete oco e geralmente longo, de 60 aTransmissão de vírus por nematóides parasitos de plantas - 209 
 
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Tabela 2. Definição dos processos envolvidos no sucesso da transmissão de 
viroses por nematóides (segundo Brown e Weischer, 1998) 
 
Processo Definição 
Ingestão 
 
É a tomada de partículas virais pelo nematóide 
durante a alimentação 
Aquisição 
 
 
É a ingestão propriamente dita de partículas virais, 
que podem ficar total ou parcialmente retidas no 
aparato alimentar do nematóide. 
Adsorção 
 
É o processo ativo pelo qual as partículas virais 
aderem aos sítios de retenção específicos no aparato 
alimentar. 
Tempo de Retenção
 
 
É o período pelo qual partículas virais, 
especificamente adsorvidas, permanecem aderidas ao 
sítio de retenção no aparato alimentar. 
Transmissão 
 
É a dissociação de partícula(s) de vírus do sítio de 
retenção específico no aparato alimentar. 
Transferência 
 
É a deposição de partícula(s) de vírus no interior de 
uma célula vegetal viva. 
Estabelecimento 
 
É a colonização (infecção) de uma planta por um 
vírus, subseqüente à transferência (= vírus 
transmitido). 
 
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Figura 2. Representação esquemática da estrutura morfológica das regiões 
anteriores de Longidorus, Xiphinema e Trichodoridae mostrando 
o aparato alimentar, glândulas e dutos no bulbo esofagiano, e os 
sítios de retenção de vírus em Longidorus, Xiphinema e 
Trichodoridae. 
 
 
 
Transmissão de vírus por nematóides parasitos de plantas - 211 
 
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250µm em comprimento em espécimes adultos, conectado a uma extensão 
basal, também oca, denominada odontóforo. O odontoestilete apresenta uma 
longa e estreita fenda longitudinal, que facilita a sua curvatura durante o 
processo alimentar. Após o odontóforo, que constitui a primeira parte do 
esôfago, segue uma estrutura intermediária estreita, tubular e flexível, que se 
continua por um bulbo basal cilíndrico, bem mais expandido, muscular e 
glandular (figura 2). 
A luz ao nível do bulbo basal, ou pelo menos na maioria de seu 
comprimento, mostra-se trirradiada, dispondo-se a espessa cutícula na forma 
de três pares de plaquetas esclerosadas. A contração de músculos radiais 
provoca a abertura da luz, que muda de trirradiada a aproximadamente 
triangular (secção transversal), mais expandida, e o relaxamento de músculos 
periféricos assegura a manutenção do volume e da pressão de turgor no 
interior do bulbo. Com a subseqüente contração dos músculos periféricos, 
passa a ocorrer diminuição do volume do bulbo, aumentando a sua pressão de 
turgor. Por fim, há o relaxamento dos músculos radiais e, devido à natural 
elasticidade da cutícula, a luz se "fecha", ou seja, retorna à condição original 
trirradiada (Roggen et al., 1967; Taylor et al., 1970; Roggen, 1975). 
Três glândulas esofagianas bem desenvolvidas estão contidas no 
bulbo basal, uma dorsal e duas ventro-laterais. O duto da glândula dorsal é no 
geral mais largo que os dutos das ventro-laterais e, o mais das vezes, abre-se 
na luz em posição anterior no bulbo; os dutos das glândulas ventro-laterais, 
por sua vez, abrem-se ao nível da região intermediária do bulbo, ou mais 
posteriormente. 
A extensão e a retração do odontoestilete é efetuada por músculos 
situados ao longo do odontóforo ou na sua base. Em espécies de Longidorus, 
o odontoestilete é circundado em todo o seu comprimento por uma bainha-
guia de natureza cutícular. Além disso, o odontoestilete é ligado anteriormente 
a um anel guia, através de uma conexão curta e flexível, e posteriormente ao 
término anterior do odontóforo. Quando completamente retraído, o 
odontoestilete é circundado pela bainha guia. O queilóstoma em espécies de 
Xiphinema é muito mais longo do que em espécies de Longidorus, 
estendendo-se até quase o nível do odontóforo. A bainha guia, quando 
presente em espécies de Longidorus, aparece conectada ao anel guia, ficando 
sua porção anterior dentro do queilóstoma e a posterior fundida ao 
odontóforo, em aproximadamente um terço de seu comprimento. Em espécies 
de Xiphinema, o odontoestilete, quando completamente retraído, permanece 
quase inteiro dentro do queilóstoma (= estoma stricto sensu), restando apenas 
uma pequena parte no interior da bainha guia (Taylor e Brown, 1997). 
 
TRICHODORIDAE 
212 – D.J. Brown et al. 
 
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Em Trichodoridae, o queilóstoma é curto e mostra-se trirradiado 
em seção transversal, sendo forrado, como nos nematóides longidorídeos, por 
uma invaginação da cutícula. Um tubo guia simples, que se ajusta 
perfeitamente ao redor do onquioestilete (= estilete) durante a alimentação, é 
formado pela parte proximal. O esôfago (aqui considerado como incluindo 
praticamente todo o estomodeo, pois o queilóstoma é bem curto) apresenta 
três regiões distintas: uma anterior muscular (= estomodeo anterior 
modificado), que contém o onquioestilete; uma parte intermediária mais 
estreita; e um bulbo basal glandular, mais alargado e aproximadamente 
piriforme. 
O onquioestilete é sólido, não canaliculado, sendo pois usado 
apenas para perfurar as paredes celulares vegetais. A ingestão é realizada 
graças à formação de um tubo alimentar (= "feeding tube"), resultante do 
enrijecimento de secreções glandulares ao redor do onquioestilete de modo a 
formar como que um "canudo", através do qual o conteúdo celular é 
succionado para o interior do trato esofagiano dos nematóides. A parte mais 
anterior do onquioestilete é sólida e afilada, mas o órgão aumenta 
gradualmente de diâmetro à medida que se projeta para o interior da luz 
esofagiana, posicionando-se essa sua parte posterior mais dilatada (ou 
simplesmente onquióforo) pelo lado dorsal da luz. Assim, o onquioestilete, 
apresenta-se como estrutura fundida à parede dorsal do esôfago pela sua 
porção basal mais alargada, à qual se prendem, dorsal e lateralmente, 
músculos protráteis. A parede cuticular da região anterior do esôfago pode ser 
considerada equivalente à bainha guia dos longidorídeos. Entretanto, em 
Longidorus e Xiphinema, a bainha guia é, o mais das vezes, separada por 
tecidos. Em tricodorídeos, a parede do esôfago opera em conjunto com o 
onquioestilete para o bombeamento e a ingestão do suco celular através da luz 
esofagiana. Isto é devido a três músculos protráteis, um dorsal e dois 
subventrais, que se estendem da região do queilóstoma até a parte posterior do 
onquioestilete, onde se dividem em seis músculos longitudinais distintos 
(Hirumi et al., 1968). Estes músculos trabalham em conjunto com músculos da 
região do queilóstoma causando a expansão e fechamento da luz esofagiana e 
criando uma ação de bombeamento. Como músculos retratores estão ausentes, 
a retração do onquioestilete ocorre, ao que tudo indica, como uma resposta 
automática a uma redução na pressão hidrostática dos músculos protratores 
(Raski et al., 1969; Robertson e Wyss, 1983; Decraemer, 1995). 
Cinco glândulas estão contidas no bulbo basal piriforme. Uma é 
dorsal, mais desenvolvida, com núcleo visível à altura da metade do bulbo ou 
mais posteriormente, e que se abre na luz quase junto ao término anterior do 
bulbo. Duas outras são subventrais, pequenas e abrem-se na luz próximo ao 
Transmissão de vírus por nematóides parasitos de plantas - 213 
 
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término posterior do bulbo; por fim, as duas últimas são também subventrais, 
mas muito pequenas,possivelmente abrindo-se na luz na metade anterior do 
bulbo. Em Paratrichodorus allius e P. porosus, os orificios da glândula 
dorsal e das duas glândulas subventrais mais conspícuas são circundados por 
estrutura que lembra uma cavidade, provida braços radiais e ramificados 
(Raski et al., 1969; Bird, 1971), cuja função provável seria a de coletar fluidos 
secretados pelas glândulas esofagianas, antes mesmo destes serem liberados 
para na luz esofagiana (Wyss, 1999). O bulbo contém músculos radiais em sua 
metade posterior, situados cerca de 10µm anteriormente à cárdia, que se 
contraem durante a alimentação (Wyss, 1971). 
 
 
ASSOCIAÇÃO VÍRUS-VETOR 
 
A maioria das pesquisas sobre transmissão de viroses de plantas por 
nematóides tem sido feita na Europa e América do Norte, freqüentemente 
estimulada pela descoberta de doenças em culturas causadas por diversas 
viroses e estirpes de vírus (figuras 3 e 4). Na Europa, um aparente 
relacionamento entre espécies de nematóides longidorídeos e nepoviroses foi 
primeiramente proposto por Harrison (1961). Esse autor observou que o grau 
de similaridade entre as diferentes viroses transmitidas por nematóides 
guardava semelhança com a relação filogenética entre as respectivas espécies 
de nematóides vetores. Cadman (1963) ampliou essa observação inicial e 
relatou que, embora diferentes nepoviroses apresentassem diferentes vetores, 
era também evidente que estirpes serologicamente distintas de um mesmo 
vírus eram transmitidas por diferentes espécies de nematóides pertencentes a 
um mesmo gênero e, portanto, taxonomicamente relacionadas. Harrison 
(1964) referiu-se a vetores específicos envolvidos na transmissão de isolados 
de nepovírus serologicamente distintos. Posteriormente, a especificidade da 
transmissão foi confirmada por Harrison et al. (1974b) e estendida a diferentes 
populações de espécies de nematóides vetores e a serotipos menos conhecidos 
ou comuns de diversas nepoviroses (Brown et al., 1989; Brown et al., 1995b). 
O termo ‘especificidade’ foi definido por Brown e Weischer (1998) como 
sendo ‘a relação específica entre um vírus de planta e seu nematóide vetor’. 
Na América do Norte, as principais espécies de nematóides vetores 
de vírus pertencem ao chamado "grupo do Xiphinema americanum", que 
inclui aproximadamente 40 espécies de reprodução partenogenética. No 
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Figura 3. Pessegueiro aparentemente sadio (esquerda) e infectado (direita) 
com o vírus "tomato ringspot", transmitido por Xiphinema 
diversicaudatum. 
 
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Figura 4. Tradicional prato da cozinha britânica ("fish and chips") com 
batatas exibindo áreas necróticas nos tecidos internos, sintoma 
causado pelo "tobacco rattle virus", transmitido por nema tóides 
tricodorídeos. 
216 – D.J. Brown et al. 
 
RAPP – Volume 12, 2004 
entanto, a posição taxonômica da maioria destas espécies é controvertida, já 
que muitas delas são separadas apenas com base em pequenas diferenças 
morfométricas ou morfológicas. Além disso, diversas espécies de Xiphinema 
pertencentes ao grupo transmitem duas, três ou mesmo quatro diferentes 
nepoviroses, sendo a especificidade de transmissão mais evidente ao nível 
populacional (Hoy et al., 1984; Griesbache e Maggenti, 1990; Brown et al., 
1994; 1996b). Diferenças observadas na transmissão de estirpes de nepovírus, 
causadoras da mancha anelar em fumo e tomate, por populações de diversas 
espécies de nematóides resultam da especificidade de transmissão dos isolados 
‘locais’ dessas viroses pelas populações ‘locais’ de nematóides vetores 
(Brown et al., 1993). A especificidade de transmissão entre nepoviroses da 
América do Norte e suas respectivas espécies vetoras do grupo do X. 
americanum é mais complexa e difícil de se identificar do que aquela 
observada na Europa para nematóides longidorídeos vetores e seus respectivos 
nepovírus. 
Hoof (1968) sugeriu que talvez existissem relações específicas 
entre isolados de tobraviroses e populações de nematóides tricodorídeos 
ocorrendo juntos sob condições naturais. Posteriormente, a especificidade de 
transmissão, tal como observada com nematóides longidorídeos e nepoviroses, 
foi confirmada para tobraviroses e seus respectivos nematóides tricodorídeos 
vetores (Brown e Ploeg, 1989; Ploeg et al., 1992; Vassilakos et al., 1998a). 
Estudos detalhados de associações vírus-vetor resultaram nos 
conceitos de ‘exclusividade’ e ‘complementaridade’, aplicados à 
especificidade de transmissão (Brown e Weischer, 1998; Vassilakos et al., 
1998b). A exclusividade de vírus-vetor é definida como ‘o caso em que uma 
espécie de nematóide transmite apenas um vírus ou uma estirpe de vírus 
distinta, e o vírus ou a estirpe de vírus apresenta um único nematóide vetor’. 
Em contraposição, a complementaridade vírus-vetor é definida como sendo ‘o 
caso em que uma espécie de nematóide transmite duas ou mais viroses ou 
estirpes distintas de um vírus ou duas ou mais estirpes de vírus compartilham 
o mesmo nematóide vetor (Brown e Weischer, 1998) (tabela 1). 
Partículas virais são especificamente retidas em sítios bem 
definidos ao longo do aparato alimentar do nematóide vetor (figura 2). 
Entretanto, partículas não aderidas a qualquer sítio de retenção têm sido 
eventualmente observadas na região do queilóstoma em Longidorus e 
Xiphinema. A esse respeito, tem sido sugerido que partículas localizadas 
nessa região talvez contribuam para uma transmissão de vírus ocasional e não-
específica, particularmente quando o nematóide é transferido rapidamente de 
uma planta infectada para uma sadia (Taylor e Robertson, 1969, 1975). Mas, é 
improvável que isto aconteça freqüentemente sob condições naturais. 
Transmissão de vírus por nematóides parasitos de plantas - 217 
 
RAPP – Volume 12, 2004 
Tal tipo de transmissão aparentemente ocorreu em estudos de 
laboratório visando avaliar os potenciais de L. breviannulatus e L. elongatus 
em transmitir o nepovírus do mosaico em roseta do pêssego (peach rosette 
mosaic: PRMV) (Allen, 1986; Allen e Ebsary, 1988). Nestes experimentos, 
somente uma de 52 e uma de 46 plantas-teste foram infectadas com o PRMV 
em testes de transmissão com L. breviannulatus e L. elongatus, 
respectivamente. 
 
 
SÍTIOS DE RETENÇÃO DE VÍRUS 
 
Estudos iniciais realizados com microscopia eletrônica, utilizando 
espécies de Xiphinema, com o objetivo de determinar a localização específica 
do sítio de retenção e transmissão de vírus em nematóides vetores não foram 
bem sucedidos (Wright, 1965; Lopez-Abella et al., 1967; Roggen et al., 
1967). Entretanto, a descoberta de que o GFLV não persistia após as ecdises 
em nematóides juvenis (Taylor e Raski, 1964) deslocou o foco das atenções 
sobre o aparato alimentar dos nematóides como o mais provável sítio de 
retenção de vírus. Exames de secções ultrafinas de espécimes de L. elongatus 
que tiveram acesso a plantas com as nepoviroses mancha anelar da framboesa 
(RRSV) e anel preto do tomateiro (TBRV), ambas transmitidas por este 
nematóide vetor, revelaram a presença de partículas virais associadas à luz do 
queilóstoma e localizadas entre o odontoestilete e a bainha guia (Taylor e 
Robertson, 1969). Em L. elongatus, com acesso ao nepovírus do mosaico em 
arabis (ArMV), não transmitido por estenematóide, poucas partículas foram 
observadas na região do queilóstoma, mas não na luz do odontoestilete, ou 
associadas à bainha guia ou ao esôfago. Desta forma, concluiu-se que o sítio 
de retenção específico de viroses transmitidas por nematóides era o espaço 
compreendido entre o odontoestilete e a bainha guia, com as partículas virais 
especificamente adsorvidas na parte cuticular da bainha guia (Taylor e 
Robertson, 1969). Provavelmente, as partículas de vírus consigam entrar nesta 
área através de fenda longitudinal localizada no odontoestilete. Esta fenda 
abre-se parcialmente quando o odontoestilete é movimentado (movimento 
giratório) ou encurvado durante a alimentação. O odontoestilete em 
Longidorus é "envelopado" pela bainha guia, permitindo a formação de uma 
região adequada à retenção de partículas virais. Entretanto, os mecanismos 
pelos quais essas partículas de vírus são especificamente retidas nesta região e 
depois ativamente liberadas, ainda não são bem conhecidos. É possível que 
partículas retidas nestes sítios possam somente ser transmitidas passivamente 
para o interior da luz do odontoestilete, via fenda longitudinal. Assim, elas 
218 – D.J. Brown et al. 
 
RAPP – Volume 12, 2004 
poderiam então sofrer a dissociação e então serem liberadas e transmitidas 
para o interior da célula juntamente com as secreções da glândula esofagiana 
injetadas pelo nematóide durante o processo alimentar. Alternativamente, as 
partículas de vírus talvez fiquem adsorvidas à parede externa do odontoestilete 
com força suficiente para que não sejam arrancadas quando o odontoestilete é 
protraído através do anel guia e inserido na parede celular durante a 
alimentação do nematóide. Desta forma, as partículas virais poderiam ser 
ativamente liberadas para o interior das células juntamente com as secreções 
da glândula esofagiana injetadas pelo nematóide ou por algum componente do 
suco celular. 
Outros estudos revelaram a presença de partículas do nepovírus da 
mancha anular da framboesa (raspberry ringspot) adsorvidas à superfície 
interna do odontoestilete de espécimes de L. elongatus, de uma população 
bissexual oriunda da Holanda (Taylor e Brown, 1981). Trabalhos adicionais 
com espécies de Longidorus vetoras de vírus, revelaram a presença de 
partículas virais localizadas entre o odontoestilete e a bainha guia, e 
adsorvidas à superfície interna da parede do odontoestilete. Como exemplos, 
podem ser citados: L. apulus e L. fasciatus com o AILV (Taylor et al., 1976; 
Brown et al., 1997), L. arthensis com o CRV (Brown et al., 1998), L. 
attenuatus com o TBRV (Taylor e Brown, 1997) e L. macrosoma com o 
RRSV (Taylor e Robertson, 1975) (figura 5). Desta forma, a parede interna do 
odontoestilete parece ser o sítio mais apropriado para a retenção de partículas 
virais, ao passo que a passagem de secreções oriundas da glândula esofagiana, 
durante a alimentação, favorece a dissociação, liberação e transmissão das 
partículas. Estudos de microscopia eletrônica realizados com espécimes de X. 
diversicaudatum portando o ArMV e X. index portando o GFLV mostraram 
as partículas virais dispostas em camada única, adsorvidas ao forro cuticular 
do esôfago, da extremidade anterior do odontóforo até o término posterior do 
bulbo basal (Taylor e Robertson, 1970a). Partículas do nepovírus da mancha 
anular do fumo (tobacco ringspot: TRSV) e da mancha anular latente do 
morango (strawberry latent ringspot: SLRSV) foram também observadas 
associadas ao esôfago em X. americanum sensu lato e em X. 
diversicaudatum, respectivamente (Raski et al., 1973; Robertson e Wyss, 
1983). No entanto, partículas de vírus não têm sido observadas associadas ao 
odontoestilete ou a bainha guia, em nematóides do gênero Xiphinema. 
Conseqüentemente, concluiu-se que o sítio de retenção de vírus em 
espécies de Longidorus vetoras é a superfície interna do odontoestilete, mas 
Transmissão de vírus por nematóides parasitos de plantas - 219 
 
RAPP – Volume 12, 2004 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Figura 5. Micrografia de secção transversal mostrando: A: partículas de 
"rasberry ringspot virus" retidas na região do odontostílio de 
Longidorus macrossoma; B: partículas do vírus "straberry latent 
ringspot" junto a parede do odontóforo de Xiphinema 
diversicaudatum. 
220 – D.J. Brown et al. 
 
RAPP – Volume 12, 2004 
com partículas de vírus também sendo retidas na área compreendida entre o 
odontoestilete e a bainha guia. Por outro lado, o sítio de retenção em espécies 
de Xiphinema é o esôfago, ou seja, estende-se da extremidade anterior do 
odontóforo até o término posterior do bulbo basal (figura 2). 
Em Trichodoridae, estudos de microscopia eletrônica revelaram a 
presença de partículas do tobravírus TRV associadas ao forro cuticular do 
esôfago de P. pachydermus (Taylor e Robertson, 1970b). Observações 
similares foram relatadas para T. similis carregando partículas do TRV 
(Brown et al., 1996a). Os tobravírus apresentam dois tipos de partículas: 
curtas e longas (ver item VII). Partículas longas foram observadas aderidas ao 
forro cuticular do esôfago por todo o comprimento, enquanto as partículas 
curtas foram freqüentemente encontradas aderidas pelas suas extremidades. A 
densidade das partículas foi maior na região do bulbo glandular do esôfago de 
P. pachydermus, associadas a uma camada de carboidratos corada 
artificialmente. 
Seções ultrafinas de microscopia eletrônica revelaram a presença de 
partículas de tobravírus especificamente retidas em diferentes locais no trato 
esofagiano de diversas espécies de nematóides tricodorídeos, incluindo 
espécies não vetoras de vírus. Com base neste estudo, três regiões distintas do 
esôfago foram identificadas: a região anterior ao orifício da glândula dorsal; 
entre os orifícios da glândula dorsal e ventro-sublaterais anteriores; e a região 
posterior ao orifício das glândulas ventro-sublaterais posteriores (Karanastasi, 
2001). Karanastasi et al. (2001) concluíram que partículas de vírus presentes 
na região anterior à saída da glândula dorsal podem não estar necessariamente 
retidas ao forro cuticular esofagiano. Desta forma, permanecendo livres no 
esôfago, partículas virais poderiam ser carregadas para o interior das células 
vegetais, mais provavelmente junto com as secreções da glândula dorsal. No 
bulbo esofagiano, mais precisamente entre as aberturas anteriores das 
glândulas dorsal e ventro-sublaterais, as partículas virais são persistentes, 
mantendo-se retidas por um longo tempo. Desta forma, as partículas podem 
ser liberadas vagarosamente e, ao que tudo indica, participem de forma ativa 
na transmissão do TRV para diversas plantas. Já partículas retidas na região 
posterior à abertura das glândulas ventro-sublaterais posteriores, quando 
liberadas, podem somente mover-se em direção ao intestino do nematóide, não 
estando, então, disponíveis para a transmissão. 
O sítio de retenção de vírus nas espécies vetoras de Trichodorus e 
Paratrichodorus é similar, portanto, ao apresentado por espécies de 
Xiphinema, ou seja, o esôfago ou trato esofagiano (figura 2). Entretanto, no 
caso dos tricodorídeos, muitas vezes há uma preferência por certos sítios de 
retenção "especialmente localizados" ao longo do trato esofagiano, que é 
Transmissão de vírus por nematóides parasitos de plantas - 221 
 
RAPP – Volume 12, 2004 
determinada pelas espécies de tobraviroses e suas respectivas estirpes 
associadas. 
Em estudos de microscopia eletrônica antes mencionados, 
partículas de vírus foramidentificadas apenas com base na morfologia. 
Recentemente, técnicas imunológicas têm sido utilizadas para confirmar a 
identificação de partículas de nepo e tobraviroses encontradas em sítios de 
retenção específicos de nematóides vetores. Wang e Gergerich (1998) 
utilizaram microscopia de imunofluorescência para localizar TRSV na região 
esofagiana de X. americanum sensu stricto. O sítio de retenção encontrado 
para esta espécie correspondeu ao sítio de retenção descrito para espécies 
vetoras (Raski et al., 1973). A proporção de nematóides marcados com 
anticorpos fluorescentes e específicos ao TRSV aumentou quando o período 
de aquisição do vírus subiu de 0 para 22 dias. Aumento no número de 
nematóides transmitindo o vírus também foi observado (Wang e Gergerich, 
1998). 
Cortes ultrafinos de espécimes de P. anemones e P. pachydermus, 
que haviam sido previamente confirmados como capazes de transmitir o TRV, 
foram examinados em estudos de imuno-marcação com ouro, usando-se 
anticorpos específicos à proteína do capsídeo do TRV. Os resultados obtidos 
confirmaram a presença de aglomerados de partículas de vírus apenas na 
metade posterior do trato esofagiano desses nematóides (figura 6; Karanastasi 
et al., 2000a, b). 
Estes estudos referidos nos dois parágrafos anteriores 
possibilitaram, pela primeira vez, inequívoca demonstração da presença e 
localização de partículas de nepo e tobravírus retidas em sítios específicos em 
nematóides vetores dos gêneros Xiphinema e Paratrichodorus. 
 
 
MECANISMOS ENVOLVIDOS NA ASSOCIAÇÃO 
VÍRUS-VETOR 
 
ADSORÇÃO, RETENÇÃO E TRANSMISSÃO 
 
Para serem eficientemente transmitidas, as partículas de vírus têm 
que se associar e, posteriormente, dissociar do sítio de retenção dentro do 
nematóide vetor. Este processo envolve sete etapas distintas, previamente 
estabelecidas por Brown e Weischer (1998) (tabela 2). Três delas envolvem a 
interação vírus-nematóide, como por exemplo a adsorção de partículas de 
222 – D.J. Brown et al. 
 
RAPP – Volume 12, 2004 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Figura 6. Micrografia de partículas de "tobacco rattle virus" no lúmen do 
esôfago de Paratrichodorus pachydermus através de 
imunomarcação com ouro, mostrando a agregação de partículas de 
ouro coloidal (pontos negros) associadas a partículas de vírus 
(escala em barras corresponde a 0,2µm). 
 
Transmissão de vírus por nematóides parasitos de plantas - 223 
 
RAPP – Volume 12, 2004 
vírus durante a ingestão de alimento pelo nematóide vetor, a retenção das 
mesmas até a próxima ingestão de alimento, e a posterior liberação de 
partículas virais pela injeção de secreções produzidas pela glândula 
esofagiana, durante o início do processo de alimentação. A eficiência relativa 
destes três processos, principalmente aqueles referentes à adsorção e a 
liberação de partículas virais, determina a eficiência de um nematóide como 
vetor de vírus. 
É possível também que, em alguns casos, um fator qualquer 
oriundo da planta hospedeira possa estar envolvido em uma associação 
específica do vírus com o vetor. Como exemplo pode-se citar X. index, que 
pode adquirir o GFLV tanto de células das raízes de videira como de 
Chenopodium quinoa. Entretanto, partículas do GFLV adquiridas por X. 
index a partir destas duas plantas hospedeiras somente são transmitidas para 
videira (Trudgill e Brown, 1980). Desta forma, duas hipóteses podem ser 
consideradas. A primeira seria a ausência de um fator que promova a 
transmissão de partículas virais do nematóide vetor para C. quinoa. A 
segunda, a impossibilidade de multiplicação das partículas virais inoculadas 
nas células das raízes pelo nematóide vetor. 
Foi comprovado que a habilidade de transmissão do ArMV e 
SLRSV por X. diversicaudatum é caráter geneticamente herdado (Brown, 
1986b). Cruzamentos entre espécimes de uma população escocesa de X. 
diversicaudatum, altamente eficientes na transmissão de vírus, com outros da 
mesma espécie, mas pertencentes a uma população italiana com baixa 
eficiência de transmissão, produziram progênie F1 caracterizada por eficiência 
de transmissão maior do que a da população italiana, porém mais baixa do que 
a da escocesa. A progênie F2 da população italiana apresentou maior 
eficiência de transmissão do que a progênie F1, mas não o suficiente para 
atingir o nível de eficiência da população escocesa. Portanto, a baixa 
eficiência de transmissão evidenciada pela população italiana resultava de 
típica inabilidade em adsorver as partículas dos dois vírus nos sítios de 
retenção (Brown e Trudgill, 1983). 
Pode-se concluir que das aparentes semelhanças entre as regiões 
usadas para retenção de vírus em Xiphinema e em nematóides tricodorídeos, 
qual seja o trato esofagiano, quando comparadas à usada por espécies de 
Longidorus, ou seja, a região do odontoestilete, dois diferentes métodos para 
adsorção, retenção e transmissão de vírus são utilizados por estes dois grupos 
de espécies vetoras. Nos casos das espécies vetoras de Xiphinema e 
tricodorídeos há indicação de que o reconhecimento específico entre vírus e 
vetor possa envolver uma interação de natureza complementar entre as 
moléculas em seus pontos de contato. 
224 – D.J. Brown et al. 
 
RAPP – Volume 12, 2004 
Por exemplo, uma camada descontínua corada como carboidratos, 
foi detectada revestindo o esôfago de X. diversicaudatum e X. index, 
incluindo o odontóforo. Em X. diversicaudatum, partículas do ArMV e 
SLRSV foram adsorvidas somente onde esta camada ocorria. Além disso, 
partículas do ArMV apresentavam-se recobertas por uma "nuvem" de 
material que se corava como carboidratos, o que não aconteceu com aquelas 
pertencentes ao SLRSV (Robertson e Henry, 1986a). Observou-se que todo o 
forro cuticular do trato esofagiano em P. pachydermus apresentava também 
uma camada corada como carboidrato (Robertson e Henry, 1986b). Sugeriu-se 
então que a retenção de vírus no trato esofagiano de Xiphinema e de 
tricodorídeos em geral poderia envolver interações entre frações de 
carboidratos do forro cuticular do esôfago dos nematóides e estruturas 
superficiais dos capsídeos virais. 
A camada de material que se corava como carboidrato, que pode 
aderir ao forro cuticular do trato esofagiano de Xiphinema e de tricodorídeos, 
constitui possivelmente resíduo de secreções liberadas pelas glândulas 
esofagianas na luz do esôfago, particularmente pela glândula dorsal, mais 
desenvolvida. A retração do odontoestilete no final do processo alimentar em 
nematóides do gênero Xiphinema, é seguida por diversas pulsações do bulbo 
esofagiano (Trudgill, 1976; Wyss, 1977; Hunt e Towle, 1979), provavelmente 
para lavagem, desobstrução ou limpeza do canal alimentar (Trudgill, 1976). 
Como tais nematóides não apresentam um mecanismo pelo qual possam 
liberar ou ingerir completamente tais secreções, parece provável que resíduos 
delas possam permanecer dentro da luz esofagiana e aderir ao seu forro 
cuticular. É bem provável, portanto, que esse resíduo das secreções contribua 
à formação da camada que se corava como carboidratos já referida, observada 
aderente ao forro cuticular do trato esofagiano desses nematóides. Além disso, 
os resíduos de secreção podem ser a explicação para a presença de uma 
camada mucosa, relatada em associação com o processo de retenção de vírus 
em diversos nematóides vetores (Taylor e Robertson, 1969, 1970a, 1970b; 
McGuire et al., 1970; Raski et al., 1973). 
Uma hipótese altenativa seria a ocorrência de interação de cargas 
elétricas presentesna superfície das partículas virais (Harrison e Roberts, 
1968) e áreas com cargas opostas presentes no forro cuticular do aparato 
alimentar dos nematóides (Taylor e Robertson, 1970a; Raski et al., 1973; 
Taylor e Brown, 1981). Diferenças fundamentais na morfologia das cutículas 
interna e externa ocorrem na região do odontoestilete em nematóides. Por 
outro lado, a região do trato esofagiano apresenta cutículas interna e externa 
similares (Inglis, 1966). Estes dois tipos de cutículas apresentam pontos 
isoelétricos diferentes (Inglis, 1966). Em L. elongatus, a marcação da região 
Transmissão de vírus por nematóides parasitos de plantas - 225 
 
RAPP – Volume 12, 2004 
do odontoestilete com ferritinina cationizada revelou uma forte carga negativa 
associada à superfície do mesmo e da parede da luz (Robertson, 1987). 
Portanto, em particular para espécies de Longidorus, cargas elétricas 
superficiais podem determinar a retenção de vírus. 
Secreções produzidas pelas glândulas esofagianas dos nematóides 
durante a alimentação induzem mudanças fisiológicas nas células parasitadas. 
Células próximas às células parasitadas também são freqüentemente afetadas. 
A alimentação de nematóides longidorídeos em raízes de plantas, em muitos 
casos, induz a formação de típicas galhas apicais, ao passo que os 
tricodorídeos causam as chamadas raízes em coto. Durante a alimentação, as 
secreções da glândula esofagiana de nematóides vetores são bombeadas 
através do trato até as células das raízes. Conseqüentemente, tais secreções são 
consideradas o principal meio pelo qual partículas de vírus adsorvidas são 
liberadas e injetadas para o interior das células das plantas. Essas secreções 
talvez iniciem a liberação de partículas virais devido a uma mudança de pH no 
trato esofagiano ou na região do odontoestilete, ou a uma "inundação" do sítio 
de retenção com molécula(s) de efeito específico. 
A especificidade de transmissão está mais comumente relacionada à 
associação física de partículas de vírus com o sítio de retenção. Entretanto, em 
L. macrosoma, tem sido demonstrado que a especificidade de transmissão 
está ligada à dissociação das partículas de vírus no sítio de retenção (Taylor e 
Robertson, 1975; Trudgill e Brown, 1978). Longidorus macrosoma pode 
adsorver partículas dos isolados escocês e inglês do RRSV, mas só transmite 
eficientemente o inglês. Aparentemente, a falha na transmissão do isolado 
escocês é devida a uma inabilidade em dissociar partículas do vírus no sítio 
de retenção. 
Tem sido sugerido que um processo mais rápido de aquisição 
associado a um mecanismo mais lento de liberação das partículas virais 
poderia representar um sistema ecologicamente vantajoso na transmissão bem 
sucedida de vírus por nematóides vetores (Mayo et al., 1995). Isto poderia 
ocorrer particularmente em espécies de Xiphinema (Brown et al., 1996c), nas 
quais o grande volume de secreção produzido pela glândula e liberado na luz 
do esôfago em combinação com a força pela qual tal secreção é impulsionada 
ao longo do órgão seria suficiente para provocar uma lavagem mecânica ou 
para dissociar as partículas de vírus adsorvidas nos sítios de retenção. 
 
 
226 – D.J. Brown et al. 
 
RAPP – Volume 12, 2004 
SEQÜÊNCIAS DO GENOMA VIRAL RESPONSÁVEIS 
PELA TRANSMISSÃO POR NEMATÓIDES VETORES 
 
Embora nepo e tobraviroses sejam transmitidas por fitonematóides, 
apresentam poucas características em comum. Viroses pertencentes a estes 
dois grupos apresentam genoma bipartido e RNA de fita simples. Entretanto, 
nepoviroses expressam seus genomas por processamento proteolítico de 
poliproteínas e encapsidam seus RNAs genômicos em partículas esféricas de 
tamanho uniforme. Já as tobraviroses expressam seus genomas através de 
RNAs mensageiros subgenômicos e dão formação a dois tipos de partículas, 
ambas com o formato de bastonete: as mais longas, contendo o RNA maior 
(RNA-1), e as menores, contendo o RNA menor (RNA-2). É possível que 
estes dois grupos de viroses tenham adotado diferentes estratégias e/ou 
apresentem distintos mecanismos que facilitem a transmissão por nematóides 
vetores. 
Ambos os grupos têm se mostrado suscetíveis à produção em 
laboratório de isolados híbridos ou pseudo-recombinantes, combinando-se, 
para tanto, o RNA-1 de um isolado de um determinado vírus com o RNA-2 de 
um isolado diferente do mesmo vírus. Longidorus elongatus, vetor natural do 
isolado escocês do RRSV, transmitiu prontamente isolados pseudo-
recombinantes deste vírus quando o RNA-2 derivou do isolado escocês, mas o 
fez de maneira esporádica em relação a um isolado contendo o RNA-2 do 
isolado inglês (Harrison et al., 1974a). Resultados similares foram obtidos 
com L. elongatus e com isolados pseudo-recombinantes produzidos para os 
isolados escocês e alemão do TBRV, que são transmitidos naturalmente por L. 
elongatus e L. attenuatus, respectivamente (Harrison e Murant, 1978). Desta 
forma, o RNA-2 destas viroses (tabela 3), e por extrapolação o de outras 
nepoviroses transmitidas, contêm pelo menos algum dos determinantes 
necessários para a transmissão por nematóides vetores. 
Isolados pseudo-recombinantes de tobraviroses foram preparados 
por Harrison e Robinson (1986), mas aparentemente não foram testados 
quanto à transmissibilidade por nematóides tricodorídeos. Posteriormente, 
isolados pseudo-recombinantes do TRV foram preparados usando-se o isolado 
PRN, que não é transmitido por nematóides, e o isolado PpK20, que é 
eficientemente transmitido por P. pachydermus. Em testes de transmissão, P. 
pachydermus transmitiu apenas isolados contendo o RNA-2 do isolado 
PpK20 (Ploeg et al., 1993). Posteriormente, clones completos de cDNA 
infectivo do PEBV foram preparados a partir do isolado SP5, não transmitido 
por nematóides, e do isolado TpA56, que é eficientemente transmitido por T. 
Transmissão de vírus por nematóides parasitos de plantas - 227 
 
RAPP – Volume 12, 2004 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Tabela 3. Porcentagem de transmissão de isolados de vírus de plantas de 
ocorrência natural e pseudo-recombinantes produzidos em 
laboratório por nematóides vetores 
 
 isolados de ocorrência natural pseudo-
recombinantes 
 Raspberry ringspot virus 
RNA-1 Escocês Inglês Inglês Escocês 
RNA-2 Escocês Inglês Escocês Inglês 
L. elongatus 88 25 88 29 
 Tomato black ring virus 
RNA-1 Escocês Alemão Alemão Escocês 
RNA-2 Escocês Alemão Escocês Alemão 
L. elongatus 40 0 10 nd* 
 Tobacco rattle virus 
RNA-1 PpK20 PLB PLB PpK20 
RNA-2 PpK20 PLB PpK20 PLB 
P. pachydermus 100 0 100 0 
 Pea early-browning virus 
RNA-1 TpA56 SP5 SP5 TpA56 
RNA-2 TpA56 SP5 TpA56 SP5 
T. primitivus 100 0 100 nd* 
* dado não disponível 
 
228 – D.J. Brown et al. 
 
RAPP – Volume 12, 2004 
primitivus. Mais uma vez, testes de transmissão mostraram que T. primitivus 
apenas transmitiu vírus contendo RNA-2 do isolado TpA56 (Brown et al., 
1995a; MacFarlane et al., 1995). Tais experimentos confirmaram, portanto, 
que os fatores determinantes da transmissibilidade por nematóides vetores são 
componentes do RNA-2 dessas duas tobraviroses (tabela 3). 
 O RNA-2 de nepo e tobraviroses codifica para a produção de 
diversas proteínas, incluindo a proteína da capa protéica (CP). A CP destes 
dois grupos de vírus desempenha papel muito evidente na transmissão por 
nematóides, já que disponibiliza uma das duas superfícies de contato 
envolvidas no processo de retenção, ficando a outra no aparato alimentar dos 
nematóides vetores. Entretanto, a CP não é o único determinante viral 
envolvido na transmissão por vetores. Por exemplo, quando o gene da CP doisolado SP5 do PEBV foi trocado com o do isolado PpK20 do TRV, o isolado 
recombinante não foi transmitido por T. primitivus ou P. pachydermus, 
vetores naturais do isolado PpK20 do TRV e do isolado A56 do PEBV, 
respectivamente. Desta forma, a transmissão por vetores em tobraviroses não é 
determinada exclusivamente pela CP (MacFarlane et al., 1995). 
 
ESTRUTURA DAS PARTÍCULAS VIRAIS 
 
A comparação entre sequências alinhadas de aminoácidos da CP de 
diferentes tobraviroses com as do tobamovírus do mosaico do fumo, do qual a 
estrutura das partículas tem sido intensivamente estudada (Namba et al., 
1985), revelou que as subunidades da CP de todas essas viroses arranjavam-se 
de modo similar. As subunidades da CP de tobraviroses formam um arranjo 
helicoidal perfeito com os seus N- e C-terminais localizados na superfície 
externa das partículas virais (Goulden et al., 1992). Em particular, a região C-
terminal da CP do tobravírus é muito maior do que a parte eqüivalente da CP 
do TMV. Estudos de ressonância magnética nuclear do PRV revelaram que a 
região C-terminal da CP não é claramente estruturada e que provavelmente se 
estende além da superfície da partícula viral. Conseqüentemente, essa região 
saliente ou projetada para fora e também flexível foi considerada como tendo 
potencial para envolvimento na adesão específica das partículas de vírus aos 
sítios de retenção dentro dos nematóides vetores (Mayo et al., 1995). 
Evidência genética foi posteriormente obtida demonstrando-se que estas 
sequências apresentavam um papel na transmissão de tobraviroses por 
nematóides vetores. Estudos de microscopia eletrônica revelaram um espaço 
de 5-7nm entre a superfície das partículas do TRV e o forro cuticular da luz 
do esôfago (Robertson e Wyss, 1983). Este espaço é muito largo para ser 
preenchido por um peptídeo C-terminal da CP de somente 22 (TRV-PpK20) a 
38 (PRV) aminoácidos (Taylor e Brown, 1997). Entretanto, Brown et al. 
Transmissão de vírus por nematóides parasitos de plantas - 229 
 
RAPP – Volume 12, 2004 
(1995b) sugeriram que este espaço observado talvez seja preenchido por uma 
ou mais proteínas não estruturais adicionais (2b e 2c) codificadas pelo RNA-2 
de tobravírus, e que estas proteínas "auxiliares" possivelmente promovam a 
ligação da região C-terminal do peptídeo com a camada que fica corada como 
carboidrato (discutida no item VI) e forra o trato esofagiano dos nematóides. 
Embora todas as nepoviroses apresentem partículas icosaédricas, 
com diâmetro ao redor de 28nm, a constituição destas partículas difere entre 
viroses. Por exemplo, cada uma da maioria das nepoviroses transmitidas por 
nematóides, como o ArMV, AILV, GFLV, PRMV, RRSV, TBRV, TRSV e 
ToRSV, apresenta CP única com aproximadamente 56 a 60 kDa de peso 
molecular. Por outro lado, outras viroses, como o SLRSV e CRLV, 
apresentam duas a três CPs, respectivamente (29.4 kDa e 42.6 kDa; e 26 kDa, 
23 kDa e 21 kDa) (Mayo e Robinson, 1996). A especificidade nematóide-
vetor não está correlacionada com a constituição das partículas virais. Por 
exemplo, X. diversicaudatum transmite tanto o ArMV quanto o SLRSV, bem 
como diversas espécies do grupo X. americanum transmitem o CRLV, TRSV 
e o ToRSV. 
Estudos sobre o acúmulo de TBRV mostraram que a CP das 
partículas virais apresentava tamanho reduzido, tanto em etapas tardias da 
infecção como até após serem purificadas (Demangeat et al., 1992). Esta 
mudança resultou da remoção de nove aminoácidos na região C-terminal da 
CP, sugerindo que tal região acha-se exposta na superfície da proteína e 
poderia, assim, estar disponível para a interação com a superfície do 
nematóide, durante a transmissão. Em um outro estudo, Kreiah et al. (1994) 
identificaram um arranjo de aminoácidos (VQV ou VPV) conservado na 
regiao o N-terminal da pequena proteína do capsídeo do SLRSV e da CP do 
ArMV, duas viroses que são transmitidas por X. diversicaudatum. Entretanto, 
arranjo de aminoácidos similar não foi encontrado nas CPs de quatro outras 
nepoviroses (GFLV, RRSV, TRSV, ToRSV) transmitidas por diferentes 
espécies de longidorídeos. Foi sugerido entao que estae sequência arranjo de 
aminoácidos possa ser análogo ao peptídeo DAG que ocorre nas CPs de 
diferentes potivírus e está envolvido na transmissão destas viroses por afídeos 
(Harrison e Robinson, 1988; Blanc et al., 1997). 
Há poucos estudos estruturais detalhados de partículas de 
nepovírus; todavia, a estrutura do cristal do TRSV foi recentemente 
determinada (Chandrasekar e Johnson, 1998). Embora algumas estruturas de 
ligação superficiais tenham sido identificadas, bem como duas regiões na 
superfície do capsídeo cuja sequência mostrou-se constante para nove 
diferentes nepoviroses, nenhuma correlação entre fragmentos bem definidos 
de aminoácidos e nematóides vetores ao nível de espécie foi encontrada ou 
pôde ser estabelecida. Estudo dos alinhamentos das proteínas do capsídeo 
230 – D.J. Brown et al. 
 
RAPP – Volume 12, 2004 
identificados durante o trabalho mostraram que: i) o peptídeo VQV, descrito 
há pouco, não é de occorrência generalizada; ii) nem todas as CPs de 
nepovírus possuem um peptídeo saliente ou projetado para fora na região C-
terminal, como o presente no TBRV. 
Pesquisas adicionais sobre os determinantes virais da transmissão 
de nepoviroses deverão envolver, ao que tudo indica, a determinação de locais 
ou sítios específicos de mutagênese em clones de cDNA infectivos. Tais 
investigações têm sido desenvolvidas apenas para um nepovírus, o GFLV 
(Viry et al., 1993), mas dados de transmissão desses clones por nematóides 
ainda não estão disponíveis. 
Estudos de seqüenciamento mostraram que existem semelhanças 
em parte do RNA-2 que codifica para a produção de poliproteínas na região 
N-terminal das CPs de diferentes nepoviroses. Tanto o TBRV quanto o 
RRSV, transmitidos por espécies de Longidorus, apresentam similaridades 
nessa região. O mesmo ocorre com o GFLV e o ToRSV, que são transmitidos 
por espécies de Xiphinema (Mayo et al., 1995). É provável que tal proteína 
esteja envolvida no movimento célula a célula destas viroses, sugerindo uma 
intrigante similaridade com o que ocorre nas potiviroses, em que a transmissão 
da proteína "auxiliar" (HC-Pro) por afídeos também influencia o movimento 
de partículas virais dentro da planta (Maia et al., 1996). 
 
DETERMINANTES VIRAIS PARA A TRANSMISSÃO DO PEBV E DO 
TRV POR NEMATÓIDES VETORES 
 
A recente produção de clones de cDNA virais do PEBV e TRV, 
infectivos e transmissíveis por vetores, tem facilitado enormemente as 
investigações sobre genes envolvidos na transmissão de tobraviroses. 
Experimentos com isolados pseudo-recombinantes de tobravírus revelaram 
que o RNA-2 codificava a produção de determinantes para a transmissão por 
vetores. Atualmente, seqüenciamento completo do RNA-2 de três isolados do 
TRV e de um isolado do PEBV, transmitidos por vetores, já foram realizados 
(MacFarlane e Brown, 1995; Hernandez et al., 1995; MacFarlane et al., 1999). 
Estes RNAs codificam para a formação da CP e também para duas ou três 
outras proteínas referidas como 2b, 2c e 9K. 
Com o isolado TpA56 do PEBV, transmitido por T. primitivus, tem 
sido demonstrado que a eliminação (deleção) da região do C-terminal da CP 
ou de uma área dentro de seu domínio pode tanto favorecer como reduzir 
grandemente a capacidade de transmissão do vírus (figura 7; MacFarlane et 
al., 1996). Experimentos similares com o TRV estão sendo desenvolvidos e 
parece que também a CP deste vírus está intimamente envolvida na 
transmissão por vetores. Além disso, mutações induzidas em todos os três 
Transmissão de vírus por nematóidesparasitos de plantas - 231 
 
RAPP – Volume 12, 2004 
genes remanescentes (9K, 2b e 2c) presentes no RNA-2 do PEBV, afetaram 
também a freqüência de transmissão por vetores. Desta forma, a proteína 2b 
parece ser essencial para a transmissão, enquanto a interrupção dos genes 9K 
e 2c reduz, mas não previne a transmissão (figura 7; Schmitt et al., 1998). 
O RNA-2 dos isolados PpK20 e PaY4TRV, naturalmente 
transmitidos por P. pachydermus e P. anemones, respectivamente, codificam 
para a formação das proteínas 2b e 2c da CP, mas não para a proteína 9K. A 
proteína 2b do TRV é essencial para a transmissão por vetor da mesma forma 
que para o PEBV. Entretanto, a proteína 2c do TRV não está envolvida na 
transmissão (Hernandez et al., 1997). Desta forma, parece não estar claro se o 
envolvimento ou não da proteína 2c na transmissão por vetor reflete uma 
diferença entre espécies de nematóides vetores ou uma diferença entre o 
PEBV e o TRV. Observações ligadas ao seqüenciamento do isolado TpO1 do 
TRV têm indicado a possibilidade de que o número e o tipo de genes 
envolvidos na transmissão sejam dependentes da espécie de nematóide vetor. 
Este isolado, naturalmente transmitido por T. primitivus, assemelha-se 
bastante ao isolado TpA56 do PEBV, também transmitido naturalmente por T. 
primitivus, e codifica para a formação de uma proteína similar a 9K, além das 
proteínas 2b e 2c da CP (MacFarlane et al., 1998). 
Até o momento, não há um claro entendimento a respeito do 
mecanismo pelo qual os vários genes virais condicionam a transmissão por 
nematóides. Entretanto, parece razoável especular que, semelhante ao que 
ocorre com a proteína "auxiliar" dos potivírus durante a transmissão por 
afídeos, as proteínas 2b e/ou 2c dos tobravírus possam interagir fisicamente 
com a partícula viral, para facilitar a retenção no aparato alimentar do 
nematóide. Suporte experimental foi dado recentemente também à 
possibilidade de uma interação entre a a proteína 2b e a CP do TRV-PpK20 
(Visser e Bol, 1999). Exame de microscopia eletrônica de plantas infectadas 
com diferentes mutantes do PEBV revelou que a eliminação do gene 2b 
alterou a morfologia das partículas virais agregadas no citoplasma. Imuno-
marcação da proteína 2b, em tecidos de plantas infectados com PEBV-TpA56, 
mostrou que esta proteína está localizada no citoplasma, com a mais alta 
concentração localizada junto aos aglomerados de partículas virais (Vellios, 
2001). Entretanto, um provável mecanismo de ação para as proteínas 
envolvidas na transmissão de tobravírus seria o de provocar a agregação de 
partículas virais em estruturas que possam posteriormente ser 
232 – D.J. Brown et al. 
 
RAPP – Volume 12, 2004 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Figura 7. Localização de mutações introduzidas em clones de cDNA virais 
de "pea early-browing", isolado TpA56, e transmissibilidade por 
Trichodorus primitivus. Área marcada com barras paralelas 
representa deleção. 
 
Transmissão de vírus por nematóides parasitos de plantas - 233 
 
RAPP – Volume 12, 2004 
retidas pelas espécies de nematóides vetores. É provável que este mecanismo 
de retenção envolva a proteína 2b. 
 
 
CONCLUSÕES 
 
A transmissão de vírus de plantas por nematóides compreende uma 
área da ciência realmente envolvente e, com o crescente interesse mundial 
pelo assunto, novas associações vírus-vetor vêm sendo descobertas. A 
necessidade de redução do uso de agroquímicos e, em especial, de 
ingredientes ativos com amplo espectro de ação e longo efeito residual, como 
os nematicidas, sugere o desenvolvimento de novas tecnologias para o 
controle de nematóides fitoparasitos. Além disso, a inexistência de substâncias 
químicas eficazes e economicamente viáveis no controle curativo de viroses 
de plantas, enfatiza a necessidade de controle dos respectivos nematóides 
vetores. Mas, para que um bom controle seja efetuado, é de fundamental 
importância identificar-se a natureza das associações vírus-nematóide, bem 
como o entendimenndimentoto das interações planta-patóogeno-vetor. Estes 
estudos requerem o intercâmbio entre nematologistas, virologistas, biologistas 
moleculares e extensionistas, além de laboratórios adequadamente equipados. 
Na América Latina, poucos estudos têm sido feitos visando a 
identificação de nematóides transmissores de vírus, já que a maioria dos 
relatos de nepoviroses em países como Peru, Chile e Brasil não confirmaram 
a transmissão por vetor. Por outro lado, a simples ocorrência de nepoviroses 
sugere uma possível presença de nematóides vetores nessas áreas, viabilizando 
investigações futuras. Apesar da escassez de pesquisas nessa área, ‘tomato 
ringspot virus’ e seu nematóide vetor foram relatados no Chile e várias 
espécies de Xiphinema, incluindo formas transmissoras de viroses, já foram 
detectadas no Brasil e países vizinhos (Doucet et al., 1998). Também, no 
Brasil, ‘pepper ringspot virus’ e seu vetor, P. minor, foram relatados pela 
primeira vez por Salomão (1973). 
Costa (1999) acertadamente relatou que viroses transmitidas por 
insetos vetores apresentam uma importância econômica maior que viroses 
transmitidas por nematóides. No entanto, em algumas circunstâncias, viroses 
transmitidas por nematóides também podem ocasionar perdas de produção 
significativas em culturas de elevado valor econômico. Além disso, 
diferentemente das associações entre insetos vetores e vírus, nematóides e 
nepoviroses, quando estabelecidos em seus sítios de infecção, permanecem 
ativos por muitas décadas, sendo praticamente inviável a sua erradicação. 
Na América do Norte e Europa, a adoção de técnicas moleculares, 
234 – D.J. Brown et al. 
 
RAPP – Volume 12, 2004 
rápidas e confiáveis, estáa se tornando essencial para o estabelecimento de 
protocolos economicamente viáveis na diagnose de vírus e nematóides 
vetores. O desenvolvimento de protocolos semelhantes, aplicáveis àas 
condições brasileiras, seria de grande valia para estudos envolvendo a 
ocorrência e a distribuição de associações vírus-nematóide. Assim, os 
resultados destes estudos forneceriam subsídios básicos para o 
desenvolvimento de novas estratégias de controle para patossistemas vírus-
nematóide na agricultura brasileira. 
 
 
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