Ctenocephalides felis felis vs Ctenocephalides canis (Siphonaptera Pulicidae) algumas questões identificam corretamente estas espécies

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Revista Brasileira de Parasitologia Veterinária
Versão on-line ISSN 1984-2961
Rev. Bras. Parasitol Veterinario. vol.21 no.4 Jaboticabal Oct./Dec. 2012
http://dx.doi.org/10.1590/S1984-29612012000400002 
ARTIGO DE REVISÃO
 
Ctenocephalides felis felis vs Ctenocephalides
canis (Siphonaptera: Pulicidae): algumas
questões identificam corretamente estas espécies
 
Ctenocephalides felis felis vs. Ctenocephalides canis :
(Siphonaptera: Pulicidae):
 
 
Pedro Marcos Linardi 
I
 ; Juliana Lúcia Costa Santos 
I, II
I
 Departamento de Parasiologia, Instituto de Ciências Biológicas - ICB,
Universidade Federal de Minas Gerais - UFMG, Belo Horizonte, MG, Brasil 
II
 Escola de Saúde Pública do Estado de Minas Gerais - ESP-MG, Belo
Horizonte, MG, Brasil
Correspondência para
 
 
ABSTRATO
Ctenocephalides felis felis é um dos mais importantes ectoparasitos de cães e gatos em todo o mundo, devido a
sua distribuição geográfica, dupla ação parasitológica como agente infestante e vetor de doenças, perdas
econômicas e resistência adquirida contra inseticidas comuns. No Brasil, supera Ctenocephalides canisna
distribuição, número de espécies hospedeiras infestadas, prevalência e importância epidemiológica. No entanto,
em alguns estudos, as espécies foram identificadas erroneamente com base em seus caracteres morfológicos
incluídos nas chaves taxonômicas. As variações morfológicas da acetotaxia, especialmente aquelas na margem
dorsal da tíbia posterior e área metanotal lateral (LMA), encontradas em certos espécimes, têm sido
erroneamente tratadas como híbridas, apesar da inexistência das duas espécies de Ctenocephalides.no mesmo
município ou região. Esta revisão enfoca as características utilizadas para diagnóstico interespecífico e variações
intraespecíficas encontradas entre as espécies. Dados sobre distribuição, hospedeiros, prevalência e ação
parasitológica também são apresentados como um meio auxiliar para o reconhecimento das espécies.
Palavras-chave: Ctenocephalides felis felis , Ctenocephalides canis , Siphonaptera, pulgas, taxonomia, variação
morfológica.
RESUMO
 
 
 
 
 
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Ctenocephalides felis felis é um dos mais importantes ectoparasitos de cães e gatos no mundo inteiro, em virtude
de sua distribuição geográfica, a dupla ação parasitológica como o agente infestante e o vetor das doenças, as
perdas econômicas e sigismas adquiridas contra inseticidas comuns. No Brasil, ela sobrepuja Ctenocephalides
canisem número de espécies de hospedeiros infestados, prevalência e importância epidemiológica. Todavia, em
alguns estudos, as palavras-chave são gravadas em caracteres morfológicos nas chaves taxonômicas. As lâminas
morfológicas de quetotaxia, especialmente aquelas da dorsal da tíbia posterior e da área metanotal lateral (LMA)
foram encontradas em exemplares, ocorreram de forma errônea, como um lixo da inexistência de duas espécies em
um mesmo município ou região. A obtenção de uma revisão abrange as características utilizadas para diagnosticar
e distinguir entre as espécies. Dados sobre Distribuição, hospedeiros,
Palavras-chave: Ctenocephalides felis felis , Ctenocephalides canis , Siphonaptera, pulgas, taxonomia, variáveis 
morfológicas.
 
 
Introdução
Dentro da família Pulicidae da ordem Siphonaptera, o gênero Ctenocephalides Stiles & Collins, 1930, inclui 13
espécies e subespécies (BEAUCOURNU; MÉNIER, 1998), mas apenas dois, respectivamente pulga de cão
Ctenocephalides canis (Curtis, 1826) e pulga de gato Ctenocephalides felis felis (Bouché, 1835), são cosmopolitas
que foram registrados na América do Sul. C. felis felis é mais adaptável que C. canis, uma vez que infesta mais
espécies hospedeiras e, portanto, estabeleceu-se em áreas mais extensas (HOPKINS et al., 1953). Segundo
KOUTINAS et al. (1995), a distribuição dessas espécies está relacionada a fatores ambientais que influenciam sua
sobrevivência, desenvolvimento e reprodução.
Embora as duas espécies de Ctenocephalides possam ocorrer na mesma região geográfica brasileira e infestarem a
mesma espécie hospedeira, a C. felis felis é mais importante na transmissão da doença. Além disso, C. felis felis
também já mostrou resistência a inseticidas comuns por duas décadas (EL-GAZZAR et al., 1986). Por esse motivo,
a identificação correta das espécies é essencial para medidas de controle e inferências genéticas.
As duas espécies são geralmente separadas de acordo com a forma da cabeça, comprimento da primeira espinha
do pente genal, número de cerdas na área metanotal lateral (LMA) ( Figuras 1 , 2 ) e o número de cerdas curtas
e grossas no intervalo entre as cerdas longas pós-medianas e apicais da margem dorsal da tíbia posterior
(HOPKINS et al., 1953; JOHNSON, 1957; AMIN, 1976; MÉNIER; BEAUCOURNU, 1998; BEAUCOURNU; MÉNIER, 1998;
LINARDI; GUIMARÃES, 2000) ( Figuras 3 , 4 ; Tabela 1 ). Os machos podem ser identificados pela forma do
manúbrio do clasper (HOLLAND, 1949) ( Figuras 5 e 6).) e o tamanho do húmus no edeago ( Figuras 2 e 3 de
MÉNIER; BEAUCOURNU, 1998). No entanto, apesar dessas diferenças, algumas variações na cetotaxia e no
número de espinhos no pente genal foram encontradas (AMIN, 1976; AMIN et al., 1974). Algumas identificações
erradas também foram notadas: na zona Afrotropical, C. felis strongylus tem sido identificado incorretamente
como C. canis com base no único critério do perfil cefálico; e igualmente, C. orientis na Ásia (BEAUCOURNU;
KOCK, 1990). Ctenocefalidescoletadas de investigações epidemiológicas, particularmente em relação à peste nas
regiões Paleártica e Nártica, foram frequentemente nomeadas de acordo com seus hospedeiros, embora os cães
urbanos sejam muito mais infestados com C. felis felis do que com C. canis (BEAUCOURNU, 1973). Por outro lado,
algumas características foram indevidamente interpretadas ao se usar certas chaves taxonômicas.
 
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Hosts de Ctenocephalides
As espécies de ctenocefalídeos infestam carnívoros, edentados, lagomorfos, marsupiais, primatas, roedores e
ungulados, e também podem ser encontradas nos ninhos, tocas, trilhas e trilhas de seus hospedeiros, bem como
em ambientes fechados, onde colonizam profusamente (LINARDI; GUIMARÃES, 2000). ). Espécies hospedeiras
brasileiras registradas para espécies de Ctenocephalides incluem sete ordens e 41 espéciesde mamíferos, assim
como uma espécie de ave infestada por C. felis felis ( Tabela 2). Embora os carnívoros possam ser considerados
hospedeiros verdadeiros ou primários, infestações em carnívoros e roedores brasileiros representam,
respectivamente, 26,8% e 43,9% dos achados. A pulga do gato é comumente coletada em gambás por causa dos
habitats variados que utilizam (LINARDI, 2006). Pelo contrário, C. canis é visto apenas em carnívoros domésticos.
 
Ctenocephalides Espécies como Vetores de Doenças
Entre os artrópodes, C. felis felis é o mais importante ectoparasita de cães e gatos em todo o mundo, causando
aborrecimento aos animais e agindo como vetor de doenças (RUST; DRYDEN, 1997). Causa dermatite alérgica
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(HALLIWELL, 1979) e em infestações intensas também pode causar anemia por deficiência de ferro em animais
jovens (HARVEY et al., 1982). Mais de vinte tipos diferentes de endossimbiontes ou patógenos foram encontrados
associados a espécies de Ctenocephalidescomo vetores biológicos ou hospedeiros intermediários, incluindo
bactérias, protozoários e helmintos, representando assim um potencial risco à saúde do homem (JELLISON, 1959;
JENKINS, 1964; BEARD et al., 1990; KRÄMER; MENCKE, 2001; LINARDI; GUIMARÃES, 2000; LINARDI, 2001). A
pulga do gato também aloja outros organismos monoxênicos, como gregarinas, microsporídeos e
tripanossomatídeos. Os endossimbiontes ou patógenos encontrados nas espécies de Ctenocephalides no Brasil
são mostrados na Tabela 3 . Segundo De Avelar et al. (2007, 2008), esses endossimbiontes podem ser úteis para
o controle biológico de C. felis felisem ambientes que exibem altos níveis de infestação. Também utilizando
técnicas moleculares, Coutinho e Linardi (2007) e Ferreira et al. (2009a) reconheceram o DNA de Leishmania
chagasi em C. felis felis , abrindo novas perspectivas para a transmissão mecânica da leishmaniose visceral
canina.
De Avelar et al. (2011) levantaram a possibilidade de que as Leptomonas das pulgas possam ser patogênicas para
humanos e cães, porque algumas pessoas esmagam pulgas de seus cães e as levam até a boca. Além disso, é
provável que os cães ingeram pulgas ou pulgas inteiras quando esmagam os insetos entre os dentes ou lambem o
próprio pêlo ou o de outros cães. Segundo Garin et al. (2001), é possível que o número de casos humanos de
infecção com tripanossomatídeos inferiores seja subestimado devido à similaridade morfológica e à reatividade
cruzada com Leishmania infantum chagasi .
Além do papel de transmissor de doenças, C. felis felis provoca dermatite alérgica e foi relatado que produz
anemia em cães, gatos, cabras, bovinos e ovinos (OBASAJU; OTESILE, 1980; YERUHAM et al., 1989).
 
Distribuição geográfica
C. felis felis foi a espécie mais prevalente em estudos com animais de companhia na Argentina (LOMBARDDERO;
SANTA-CRUZ, 1986), Austrália (CORNACK; O'ROURKE, 1991), Dinamarca (KRISTENSEN et al., 1978), Egito (AMIN,
1966), Alemanha (LIEBISCH et al., 1985), Porto Rico (FOX, 1952), África do Sul (HORAK, 1982), Reino Unido
(BERESFORD-JONES, 1981; COWARD, 1991; CHESNEY, 1995) e EUA (AMIN , 1976; MUNSEE, 1985; HARMAN et al.,
1987). Por outro lado, C. canis foi a espécie mais comum encontrada em cães na Áustria (RESSL, 1963), Grécia
(KOUTINAS et al., 1995), Irlanda (BAKER; HATCH, 1972), Nova Zelândia (GUZMAN, 1984) e Polônia (PIOTROWSKI).
POLOMSKA, 1975).
No Brasil, C. felis felis é também a pulga mais comum de Canidae e foi encontrada em 17 estados: Alagoas,
Amazonas, Bahia, Ceará, Espírito Santo, Goiás, Mato Grosso, Minas Gerais, Paraíba, Paraná, Pernambuco (incluindo
a território de Fernando de Noronha), Rio de Janeiro, Rio Grande do Norte, Rio Grande do Sul, Roraima, Santa
Catarina e São Paulo. Por outro lado, C. canis ocorre com menor frequência, principalmente em áreas com
temperaturas altas ou baixas (LINARDI; NAGEM, 1973). Até agora, infestações por C. canis em animais de
companhia foram registrados apenas em nove estados: Amazonas, Bahia, Maranhão, Minas Gerais, Paraná,
Pernambuco, Rio Grande do Sul, Santa Catarina e São Paulo. Em relação ao estado do Paraná, das 2.676 pulgas
recuperadas pela Unti (1935) em vários cães dos municípios de Curitiba, Araucária, Marechal Mallét, Piraí, Mafra,
Rio Negro, Ponta Grossa, Paranaguá e Colombo, 53,5% foram C. canis e 40,6% de C. felis felis . Também em
Florianópolis, estado de Santa Catarina, C. canis e C. felis felis foram encontrados em 54% e 38% das amostras,
respectivamente. Os dados referentes à prevalência dessas duas espécies em carnívoros domésticos brasileiros
são mostrados na Tabela 4..
 
Variações morfológicas
Em Ctenocephalides spp., As variações morfológicas mais freqüentes são observadas nos pentes e chaetotaxias
da ML (erroneamente referida como metepisterno por alguns autores) e na tíbia posterior (AMIN et al., 1974;
AMIN, 1976). No Canadá, Holland (1949) encontrou certos espécimes não típicos, geralmente fêmeas, que eram
difíceis de identificar com certeza. Por causa disso, as duas espécies foram tratadas coletivamente naquelas
localidades onde foram coletadas.
Alterações na acetotaxia na ML e na metatíbia podem sugerir hibridização entre as duas espécies, conforme
proposto anteriormente por Holland (1949), Fox (1952), Amin et al. (1974) e Amin (1976). Segundo Benton
(1998), os híbridos dependem da ocorrência de duas espécies intimamente relacionadas em íntima associação,
como nas pulgas do gênero Ceratophyllus Curtis, 1832, que compartilham os mesmos ninhos de aves na América
do Norte. No entanto, a hipótese de hibridação entre C. felis felis e C. canis deve ser rejeitada, pois as boas
espécies não se cruzam, como reforçado por Beaucournu e Guiller (2006).
No Brasil, as alterações da cetotaxia na ML ou na tíbia posterior de Ctenocephalides spp. Também foram
observados por Nagem (1977) ao examinar pulgas de cães do município de São João d'El Rei, no estado de Minas
Gerais, e de Fernandes et al. (1996) em pulgas de cães e gatos no município do Rio de Janeiro, estado do Rio de
Janeiro. No entanto, nessas pesquisas, eles foram chamados C. felis felis . Outras variações relativas à acetotaxia
dessas espécies foram indevidamente designadas como híbridos em alguns estudos (RODRIGUES et al., 2008;
SANTOS, 2008; STALLIVIERE et al., 2009).
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Em uma amostra de 87 pulgas coletadas de 33 cães da zona rural do município de Jaboticatubas, ao redor do
Parque Nacional da Serra do Cipó (19 ° 30 'S e 43 ° 44' W), Minas Gerais, Brasil (2008) ) constatou que todos os
cães estavam infestados por C. f. felis e 18 deles (54,5%) por espécimes apresentando variações no número de
cerdas na ML e / ou metatíbia. Dos 87 exemplares de C. f. felis examinado, 27 (31,0%) apresentaram variações
tanto na ML quanto na tíbia posterior ( Tabela 5 ). Separadamente por sexo, as variações representaram 40,7%
em mulheres e 15,1% em homens, com diferença significativa entre elas quando comparadas pelo teste qui-
quadrado ( χ 
2
 = 6,26; p <0,05). Também nesta amostra, 15 espécimes (17,2%) apresentaram variações apenas
em um lado (assimétrico), enquanto em quatro (4,6%) as alterações foram observadas em ambos os lados do
tórax (simétrico) ( Tabela 6 ). Cerca de 21,8% das alterações do número padrão consistiram em um aumento de
pelo menos uma cerda. As alterações ocorreram significativamente com maior frequência no sexo feminino
(33,3%) do que no masculino (6,1%) ( χ 
2
 = 7,1; p <0,01). A figura 7 mostra a variação do número de cerdas nolado esquerdo da ML. As variações da acetotaxia da tíbia posterior entre os espécimes amostrados de C. f. felis
são indicados na Tabela 7; 12,7% dos espécimes examinados apresentaram tais variações. A figura 8 ilustra uma
dessas variações. Ao contrário das características da ML, a quetotaxia da tíbia posterior foi aproximadamente
igualmente variável em ambos os sexos. Variações assimétricas (9,2%) foram mais freqüentes que as simétricas
(3,4%). Da mesma forma, variações envolvendo maior número de cerdas foram mais freqüentemente encontradas
(9,2%) do que aquelas relacionadas à diminuição de números (3,4%) ( Tabela 7 ).
 
 
Embora os números totais de variações ( Tabela 5 ) e os relativos à ML ( Tabela 6 ) no presente estudo tenham
sido mais significativos no sexo feminino, e um grande número de mulheres foi coletado (62,1%), Amin (1976)
encontrou resultados semelhantes ao estudar pulgas de cães e gatos de Wisconsin, EUA. Curiosamente, ambas as
variações de cerdas na ML ( Tabela 6 ) e na parte posterior da tíbia ( Tabela 7 ) foram mais significativas em
relação ao aumento do número de cerdas, em vez de números menores.
 
Considerações finais
Dada a enorme importância epidemiológica e econômica dessas pulgas, a identificação correta das espécies é
imprescindível. Doenças relacionadas à pulga do animal de estimação são responsáveis por mais de 50% dos
casos dermatológicos relatados aos veterinários (BEVIER-TOURNAY, 1989). Além disso, as despesas anuais dos
donos de animais de estimação em produtos de controle de pulgas nos Estados Unidos excedem US $ 1 bilhão
(CONNIFF, 1995). Além do aspecto econômico, foi relatado que C. felis felis desenvolveu resistência a pelo menos
cinco categorias diferentes de inseticidas, incluindo carbamatos, organofosforados, piretróides, piretrinas e
organoclorados (WHO, 1992).
No Brasil, C. felis felis é a espécie de pulga mais importante em animais de estimação devido à sua distribuição
geográfica, número de outros hospedeiros parasitados e competência em vetores. É mais euryxenous que C. canis
, tendo sido registrado em 41 espécies hospedeiras diferentes ( Tabela 2 ) e 17 estados, além de ser encontrado
naturalmente infectado por oito espécies diferentes de endossimbiontes ( Tabela 3 ). As infestações são mais
prevalentes nos estados do sudeste ( Tabela 4 ). Em todos os estados, os gatos abrigavam exclusivamente C.
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felis felis. Com exceção de Manaus e Salvador, onde apenas alguns poucos cães foram amostrados, a prevalência
de infestação por C. canisparece aumentar de norte a sul. Curiosamente, Castro e Rafael (2006) não encontraram
exemplares de C. canis em cães em Manaus, enquanto que anteriormente Gordon e Young (1922) observaram
cães infestados apenas por esta espécie. Ainda não está claro se esta descoberta foi geograficamente isolada ou
se, de fato, esta espécie está realmente diminuindo em número em direção à extinção; ou então, se foi
identificado incorretamente.
É importante ressaltar que a curvatura da cabeça é muito diferente entre machos e fêmeas de C. felis felis ; no
entanto, essa característica pode não ser clara para separar os machos das duas espécies. Consequentemente,
em alguns estudos, os machos de C. felis felis foram incorretamente diagnosticados como C. canis .
As variações morfológicas entre as pulgas nem sempre resultam do cruzamento entre espécies (TIPTON;
MACHADO-ALISSON, 1972; AMIN; SEWELL, 1977; AMIN et al., 1974; LINARDI, 1984), mas devem ser usadas com
cuidado para fins taxonômicos. Como as chaetotaxias da tíbia posterior e da ML demonstraram variações
intraespecíficas significativas, essas duas características devem ser cautelosamente utilizadas para diagnósticos
interespecíficos. Às vezes, espécimes exibindo variações têm sido indevidamente tratados como híbridos, apesar
da inexistência das duas espécies no mesmo município ou região.
Conclui-se que a separação das duas espécies de Ctenocephalides deve ser feita considerando todas as
características. Dados sobre hospedeiros, distribuição geográfica e prevalência de infestação podem auxiliar na
identificação das espécies.
 
AGRADECIMENTOS
Nesta pesquisa, os dados sobre as variações da cetotaxia constituíram parte da tese de mestrado de JLCS em
Parasitologia, produzida dentro do Programa de Pós-Graduação em Parasitologia do Instituto de Ciências Biológicas
da Universidade Federal de Minas Gerais (UFMG), e parcialmente apoiada pela Fundação de Amparo à Pesquisa. do
Estado de Minas Gerais (FAPEMIG), Brasil). PML é pesquisador apoiado pelo Conselho Nacional de Desenvolvimento
Científico e Tecnológico (CNPq), Brasil.
 
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 Correspondência para: 
Pedro Marcos Linardi 
Departamento de Parasitologia, Instituto de Ciências Biológicas, Universidade Federal de Minas Gerais - UFMG 
CP 486 
CEP 31270-901, Belo Horizonte, MG, Brasil 
e-mail: linardi@icb.ufmg.br
Recebido em 28 de agosto de 2012 
Aceito em 4 de dezembro de 2012
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