Manejo Sustentável de Fitonematóides - Silamar Ferraz (Editora UFV, 2010)

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ROTAÇÃO DE CULTURAS
A rotação de culturas é um dos métodos mais recomendados
para o manejo de nematoides em culturas anuais ou perenes de ciclo
curto (HALBRENDT; LaMONDIA, 2004). Se em determinada área é
plantada a mesma cultura suscetível ciclo após ciclo, as populações de
nematoides que se desenvolvem nesta cultura tendem a aumentar.
No entanto, a rotação com plantas não hospedeiras restringe a
multiplicação dos nematoides e, aliada aos fatores naturais de
mortalidade, favorece a redução da população do patógeno. Ao
planej ar cuidadosamente a sequência de plantas a serem usadas em
rotação numa área é possível reduzir a densidade populacional do
nematoide abaixo do nível de dano na cultura comercial de maior
valor e não promover o aumento da população de outras espécies
de nematoides (FERRAZ et al., 1999; HALBRENDT;
LaMONDIA, 2004).
_ O primeiro passo para o planej amento adequado do sistema de
rotaçao. de c~lturas é a identificação correta das espécies de
nematoldes na area de cultivo. A escolha das plantas a serem adotadas
?m rotação dependerá do resultado do levantamento nematológico da
area, VIsto que uma mesma planta pode apresentar comportamento
difercncian., diante de espécies ou raças distintas de nematoides
(HALBRENDT; LaMONDIA, 2004).
h Algumas espécies de nematoides apresentam restrita gama deospedelros, fator que f: _ r
avorece a rotaçao de culturas. E o caso do
•._-----~
- -_ ...•. _~ _" - -~
Rotação de culturas
107
nematoide de cisto da_soja (Heterodera glycines), por exemplo. A
maiona das culturas nao leguminosas pode ser d 1
. usa a como p antas
não hospedeiras para o controle desse nematoide (RIGGS· NIBLACK
1993). Porém, nem~toides com ampla gama de hospedeir~s dificultan~
o con~ole por :nelo dessa prática, como é o caso de Meloidogyne
incognua, M. javanica e várias espécies de Pratylenchus. Ainda
assim, é possível adotar rotações de culturas e reduzir populações de
nematoides polífagos.
Em um sistema de rotação de culturas, quanto maior o
intervalo entre o cultivo de plantas suscetíveis maior a chance de
controle do patógeno (BRIDGE, 1996). Logo surge a questão: qual o
tempo necessário para reduzir a população de nematoides abaixo do
nível de dano econômico? A resposta vai depender da sequência de
plantas adotadas, da densidade inicial da população de nematoides, da
capacidade de sobrevivência do patógeno (Tabela 13.1) e dos fatores'
edafoclimáticos (WRATHER et aI., 1992; HALBRENDT;
LaMONDIA, 2004). O cultivo de espécies não hospedeiras por apenas
um ciclo é válido, no entanto, não é o adequado. O ideal seriam dois
ciclos de cultivo de espécies não hospedeiras, intercalado com um
ciclo de uma espécie hospedeira (SASSER, 1990). Nesse caso, para
não comprometer a renda do produtor, pode-se incluir no esquema de
rotação de culturas a rotação de cultivares. Um bom esquema de
rotação não deve incluir uma planta ou cultivar suscetível ao
nematoide principal mais que uma vez em cada quatro estações de
cultivo. Para exemplificar tal situação, pode-se mencionar o manejo
recomendado para o controle de Globodera spp. em campos de
produção de batata nos EUA. Em uma sequência de rotação de quatro
anos, variedades resistentes de batata são cultivadas por dois anos,
seguido pelo plantio no ano seguinte de uma planta não hospedeira
(aveia, por exemplo). No último ano, o produtor pode voltar com
cultivares suscetíveis ao nematoide, o que permite a produção de
batata em três dos quatro anos sem aumento na população desse
organismo (BRODIE, 1998).
108 Ferraz et alo
Tabela 13.1 - Tempo de sobrevivência no solo de algumas espécies de
fitonematoides na ausência da planta hospedeira
, Nematoide Sobrevivência na Ausência da Planta
Hospedeira
Mesocriconenia xenoplax
Globodera rostochiensis, G. pallida
Heterodera glycines
Meloidogyne spp.
Meloidogyne graminicola
Pratylenchus cofJeae
Radoplzolus similis
Pratylenchus bracliyurus
Tylenchulus sernipenetrans
Rotylenchulus reniformis
2 anos em solo inundado
10 a 15 anos
4 a 7 anos
1 a 12 meses
5 meses em solo inundado
6 meses em solo nu
9 a 14 meses
21 meses
3 a 10 anos
2 anos em solo nu, 18 meses em solo seco
Fonte: Adaptado de Van GUNDY, 1965; SIKORA et aI., 2005.
Quando bem planej ada, além do controle de nematoides, a
rotação de culturas pode trazer os seguintes beneficios (SOUZA;
PIRES, 2007):
a) Estabilização ou aumento da produtividade: em alguns casos,
o rendimento das culturas pode ser maior após o cultivo de
determinadas plantas. Por exemplo, a produção de milho foi maior
quando cultivado após tremoço-branco e ervilhaca-peluda, leguminosas
utilizadas em adubação verde, do que após trigo (DERPSCH, 1993).
Tal efeito pode ser variável em razão das plantas envolvidas, da região
de cultivo e da suscetibilidade das plantas aos patógenos.
b) Melhoria das condições físicas, químicas e biológicas do
solo: em geral, leguminosas de adubação verde produzem expressivos
volumes de biomassa, fornecendo matéria orgânica e nutrientes ao
solo, principalmente nitrogênio, sendo opções interessantes na
implantação em esquemas de rotação.
c) Melhor aproveitamento dos adubos: determinadas plantas
são mais eficientes no aproveitamento dos adubos, por exemplo fumo,
batatinha e algodão.
d) Controle de pragas, doenças e plantas daninhas: a
introdução de plantas não suscetíveis pode quebrar o ciclo biológico
de pragas e patógenos. Além disso, a mudança de culturas e,
consequentemente, a alteração nas práticas culturais pode ocasionar a
Rotação de culturas
109
redução ~a população de plantas daninhas. Por exemplo, a rotação de
aITOZIn1.g~do com uma cultura não irrigada reduz a infestação de
plantas daninhas que são favorecidas pelo excesso de água.
e) Control: da erosão: as taxas de perdas de solo e água
causad~s pela erosao podem ser reduzidas pela mudança nos tratos
culturais, conservação ~a matéria orgânica e pela diferença na
cobertura do solo proporcionada por diferentes espécies vegetais.
f) Preservação de organismos antagonistas dos nernatoides: a
população de inimigos naturais dos nematoides pode ser mantida ou
até incrementada pela rotação de culturas, em virtude da conservação
da matéria orgânica e do estímulo diferenciado de exsudatos
radiculares.
Algumas limitações da rotação devem ser consideradas pelo
agricultor (WHITEHEAD, 1998; FREITAS et aI., 1999; SOUZA;
PIRES, 2007):
a) O grau de controle de nematoides depende do nível de
resistência da cultura usada na rotação.
b) A ocorrência na mesma área de duas ou mais espécies de
nematoides de ampla gama de hospedeiros, por exemplo, Meloidogyne
incognita eM. javanica.
c) A resistência do produtor em cultivar diferentes plantas em
rotação, devido à falta de conhecimentos fitotécnicos, máquinários,
implementos e também de mão de obra especializada. Possivelmente,
um horticultor interessado em controlar M. arenaria não adotará a
cultura do algodão em rotação, ainda que esta planta seja
recomendada para o manejo do nematoide.
d) A falta de rentabilidade para a maioria das culturas
utilizadas em rotação com a cultura comercial ou dificuldade de
crédito para culturas de menor expressão econômica. Determinadas
plantas recomendadas para adubação verde, a exemplo da mucuna e
da crotalária reduzem drasticamente a população de fitonematoides e
devem ser usadas em casos de alta infestação da área. Todavia, não
possuem valor comercial e podem ser preteridas pelo produtor.
e) A falta de adaptabilidade de determinadas culturas
comerciais menos suscetíveis aos nematoides, em razão de fatores
. edafoclimáticos. Por exemplo, a aveia é naturalmente resistente às
-
110 Ferraz e al.
principais espécies de Meloidogyne que ocorrem no Brasil. No
entanto, não se presta ao cultivo em clima quente e sec? Já o
amendoim é uma cultura de retomo econômico e resistente a
Meloidogyne incogn ita , porém não é recomendada para plaI~ti.o em
solos muito argilosos, pouco profundos, mal drenados ou sujeito a
encharcamento.
A chave do sucesso de qualquer esquema de rotaçãode
culturas é a escolha de plantas não hospedeiras ou hospedeiras
desfavoráveis, em que se podem incluir as variedades resistent -s. Para
facilitar tal escolha, veja Tabela 13.2.
O cultivo de plantas não hospedeiras precedendo o plantio de
variedades resistentes ao nernatoide-alvo, quando di ponív 1S, permite
reduzir a pressão de seleção sobre os genes de resi tência, Essa
estratégia é recomendada para o manejo de nematoides fi rmadorcs de
cistos, como Heterodera e Globodera. Esses nematoides dificilmcnt
são controlados apenas pela rotação con1 planta nu h spedeiras,
porque podem sobreviver no solo por até 10 ano na f I la d . ci tos, c
a eclosão dos juvenis é estimulada por exsudato radi u r -, liberados
por hospedeiros suscetíveis. Com isso, a utiliza ri ultivares
resistentes estimula a eclosão dos juvenis m 111 i 1 reprodução
subsequente (HALBRENDT; LaMONDIA, 2 -no . exemplo, na
ausência de hospedeiro, o declínio de G." t ich! 'nsis 11 rnatoide de
cisto da batata, foi de aproximadarnent - 30 ( . r ano (BRODIE,
1984), enquanto com a utilização d ulti ar "'r i t ntes de batata, a
redução da população do nematoi e fOI d - 80-( -;';0 por ano (BRODIE,
1976). Similarmente, o declínio anual do 11 matoide do cisto do fumo
(G. tabacumi foi de aproximadarnente 40% na presença de culturas
não hospedeiras, enquanto o plantio de cultivares resistentes reduziu a
população do patógeno a níveis similares aos conseguidos com
fumigação (LaMONDIA, 1995).
, É importa~te ressaltar que fitonematoides frequentemente
oco:r~m em comunIdades com múltiplas espécies, e o manejo de uma
esp~cIe pode .f~vorecer a multiplicação de outra. O plantio de milho
em areas tradícionatmeme cultivadas com soja, por exemplo, pode ser
rec~mendado para o controle de H glycines, Rotylenchulus renifonnb
e, al,n?a, de Meloidogyne spp., dependendo do nível de resistência do
genótipo da gramínea. Todavia, esta mesma planta pode permitir a
Rotação de culturas
111
multiplicação de Pratylenchus brachyurus, atualmente um dos
principais nematoides que atacam a cultura no cerrado, Logo, a gama
de hospedeiros dos fitonematoides presentes na área deve ser
conhecida, incluindo espécies de plantas daninhas, que podem atuar
corno hospedeiras alternativas do patógeno na ausência de culturas
comerciais (Tabela 13.2).
Tabela 13.2 - Plantas hospedeiras e culturas recomendadas para
rotação/sucessão no controle de algumas espécies de
nematoides
Nematoide Principais Plantas
Hospedeiras
Culturas Recomendadas para
Rotação
Melo idogyn e
incognita
Melo idogyn e
javanica
Melo idogyn e
arenaria
Meloidogyne
exigua
Meloidogyne
mayaguensis
Algodão, soja, cana,
fumo, café, várias
culturas olerícolas,
frutíferas, cereais,
leguminosas
Soja, feijão, várias
culturas olerícolas,
cereais, frutíferas,
leguminosas
Amendoim, soja,
várias culturas
olerícolas
Café, seringueira,
melancia, pimenta,
cebola
Goiaba, fumo, tomate,
pimentão, batata-doce,
melancia, café, feijão,
beterraba, brócolis,
batata, berinjela,
Amendoim, mamona, crotalárias
(Crotalaria spectabilis, C.juncea, C.
mucronata), mucuna-preta, mucuna-
cinza, centeio, cevada, Digitaria
decumbens, Paspalum notatum,
Brachiaria brizantha, Brachiaria
decutnbens, Panicum niaximum cv.
Guiné
Algodão, amendoim, D. decumbens,
B. brizantha, B. decumbens, P.
maximum cv. Guiné, Eragrotis
curvula, crotalárias (C. spectabilis,
C. juncea, C. mucronata, C. paulinai
Algodão, milho, sorgo, gergelim,
mamona, pimenta, D. decumbens
Sorgo, arroz, algodão, fumo,
amendoim, P. maximum, crotalárias
(C. spectabilis, C. juncea, C.
paulinai, mucuna-preta
C. spectabilis, Arachis pintoi
melão, soja
Amendoim, morango, Milho, aveia, cevada, trig?, algodão,
arroz várias culturas espinafre, rabanete, centeio,
1 r I ntre elas melancia Digitaria decumbens° enco as, e, '
_ cen°ura, bata ta, !~~~~~ ------:----------.
------------------------------------------------------- C:ontlllua...
Meloidogyne
hapla
...------------------ ------
112 Ferraz et alo
Tabela 13.2 - Cont.
Nematoide Principais Plantas
Hospedeiras
Culturas Recomendadas para
Rotação
Heterodera
glycines
Pratylenchus
penetrans
Pratylenchus
brachyurus
Pratylenchus
zeae
Rotylenchulus
reniformis
Radopholus
similis
lielicotylenchus
l1'lulticinctus
Soja, feijão, caupi,
ervilhaca, feijão-
adzuki, ervilha, alfafa,
trernoço
Soja, crisântemo, alho,
maça, mandioquinha-
salsa, ervilha, tomate,
milho
Soja, milho, arroz,
cana, trigo, algodão,
café, citros, abacaxi,
batata, tomate, quiabo
Arroz, milho, cana,
fumo, algodão, sorgo
Algodão, abacaxi, soja,
fumo, maracujá,
tomate, melão, café,
alface
Banana, gengibre,
pimenta-do-reino,
amendoim, sorgo,
maracujá, abacaxi,
batata-doce,
macadâmia
Banana, cana, café,
cacau
Milho, sorgo, arroz, trigo, aveia,
algodão, girassol, grão-de-bico,
rnilheto, aveia-preta, aveia-branca,
mucuna-preta, cana, amendoim
mucuna-cinza, nabo forrageiro, B.
brizantha, B. decumbens, crotalárias
(C. spectabilis, Ci juncea, C.
breviflora)
Aveia, cravo-de-defunto, milheto
Milheto, crotalárias (C. spectabilis,
C. mucronata, C. paulinar; aveia-
preta, Brachiaria ruziziensis,
azevém, Panicum tnaximum
Feijão-mungo, caupi, gergelim,
feijão-de-porco, girassol, cravo-de-
defunto, crotalárias (C. paulina, C.
junceai
Sorgo, milho, cana, arroz, milheto,
trigo, amendoim, feijão-mungo,
mostarda, gergelirn girassol,
mucuna-preta, crotalárias (C.
paulina. C. breviflora, C. lanceolata,
C. mucrouatcà, nabo forrageiro,
aveia-branca, D. decumbens
Cana, cravo-de-defunto, melancia,
soja-perene, gergelim, B. decumbens,
B. brizantha, C. juncea
Fumo, mandioca, capim-pangola,
arroz, gergelim, crotalárias (C.
spectabilis, C.juncea), Digitaria
decumbens
Trigo, triticale, aveia, centeio, cevada
Mesocriconema Pêssego, cereja,
xenoplax damasco, amêndoa,
alface, cravo,
Crotalaria spectabilis,
-----------------------------_ç:_C!!_q!_C!.!..i a jUI1 cea
--- ---------------------------------------------------------------------------------
Continua ...
Rotação de culturas
113
Tabela 13.2 - Cont.
Nematoide Principais Plantas Culturas Recomendadas para
Hospedeiras Rotação
Scutellollema Inhame, ca.rá, caupi, Amendoim, pimenta, fumo aIgodão,
bradys tomate, quiabo milho ~
Fonte: RHOADES, 1976; HUANG et a1., 1980; CARJ'JEIRO: CARNEIRO, 1982:
SASSER et aI., 1982; SHARMA et a1., 1982; HAROON; SMART .IR., 1983a,b;
REDDy et al., ,1986; BRITO; FERRAZ, 1987 ab: SILVA et al.. 1989a,b~
RODRIGUEZ-KABANA et aI., 1990; SILVA et al.. 1990a; ALMEIDA:
C~MPOS, 1991b; CAS~ELL et aI., 1991; RODRÍGUEZ-KÁBANA ct al., 1991b:
BELAIR, 1992; RODRIGUEZ-KÁBANA; CANULLO, 1992; CHARLES, 1995:
VALLE et aI., 1996ab; WHITEHEAD, ] 998; BRINGEL; SIL VA, 2000:
CARNEIRO et ~1. 2001; DIAS-ARIElRA ct a1., 2002; D1AS-ARIEIRA ct aL
2003; GUIMARAES et al., 2003; SANTANA et a1., 2003; OLIVEIRA et al., 2005:
SIKORA et al., 2005; CARNEIRO et aI., 2006b.
o manejo de populações mistas de nematoides é bastante
complexo, uma vez que exige um monitoramento mais minucioso das
espécies de infestantes e pode demandar períodos mais longos de
rotação, ainda que plantas não hospedeiras tenham sido adotadas no
sistema de cultivo (PERRY; MOENS, 2006). No município de Jaíba-
MG, por exemplo, o cultivo de crotalárias (Crotalaria spectabilis e C.
junceai, mucuna-preta (Mucuna pruriens var. utilis), mostarda-preta
(Brassica nigrumi ou milho (Zea maysi por 120 dia não foi suficiente
para viabilizar a produção comercial de cenoura em solo infestado
com a população mista de Meloidogyne incovnita raça 1 e Mt javanica
(CHARCHAR et al., 2007). No entanto, apesar das dificuldades, é
possível manejar populações mistas d nematoides com rotação de
culturas. Algumas gramíneas e leguminosas utilizadas em adubação
verde apresentam propriedades antagonistas a várias espécies de
nematoides, por exemplo o milho, as braquiárias, as crotalárias e as
mucunas (Tabela 13.2). Weaver et aI. (1998) avaliaram o efeito da
gramínea forrageira Paspalum notatum e de mucuna (M. pruriens) no
controle da população mista de Heterodera glycines,Meloidof!Yne
incognita e M. arenaria em soja. Ambas as plantas reduziram
drasticamente as populações dos nematoides, permitindo o cultivo de
soja suscetível ern sequência. Além disso, o aumento na produção ?a
cultura foi de 98 e 85% em rotação com mucuna e grama-batatais,
respectivamente. A principal diferença entre as .dua~ culturas usad:s
na rotação é que o efeito supressor da .mucuna f~l maior que a :otaçao
com a gramínea, possibilitando maior reduçao da populaçao dos
patógenos no momento da colheita.
114 Ferraz et alo
Rotação de Culturas para Controle dos
Principais Gêneros de Nernatoides
- Meloidogyne
Os nematoides de galhas, Meloidogyne spp., possuem ampla
gama de hospedeiros, o que dificulta a escolha de plantas para rotação,
principalmente considerando as duas principais espécies do gênero, M.
incognita e M. javanica. No entanto, diversas espécies vegetais já
foram indicadas para rotação, com o objetivo de controlar esses
patógenos, incluindo algumas espécies de gramíneas, crucíferas,
leguminosas de adubação verde, entre outras (WHITEHEAD, 1998).
Por exemplo, certas espécies de crotalária (Crotalaria spp.) e de
cravo-de-defunto (Tagetes spp.) são resistentes ou imunes a
Meloidogyne spp. (Tabela 13.2). Essas espécies podem atuar como
plantas-armadilhas, permitindo a penetração, mas impedindo a
reprodução dos nematoides, no caso de crotalária, ou produzindo
compostos nematotóxicos, como o alfatertienil, produzido por cravo-
de-defunto, impossibilitando a alimentação dos nematoides nas raízes
das plantas. Nesses casos, os nematoides morrem, e a população no
solo é drasticamente reduzida (WHITEHEAD, 1998).
A eclosão de juvenis de Melo idogyn e spp. ocorre
principalmente em resposta a condições físicas, como temperatura e
umidade, mais do que estímulos de plantas hospedeiras.
Consequentemente, em muitos casos, a densidade populacional desses
nematoídes pode ser reduzida rapidamente após a rotação de culturas
por apenas um ciclo de cultivo. Por exemplo, o plantio de algodão em
solo infestado com M. arenaria raça 1 reduziu a população do
nematoide, não causando dano à cultura do amendoim no ciclo
~eguinte (RODRÍGUEZ-KÁBANA et aI., 1987a). Já em solo
Infestado com M. incognita, o plantio de amendoim reduziu a
infestação do patógeno permitindo o cultivo de algodão
(KIRKPATRICK; SASSER, 1984).
No Brasil, os problemas com M. incognita e M. javanica na
cultu:a do fumo podem ser contornados com rotação de culturas. O
plantio de crotalári~, mucuna ou guandu pode ser recomendado em
locais onde a colheita do fumo se encerra no início de janeiro. Nas
Rotação de culturas
115
regiões em que a colheita vai até março r d '
, b' ,especles e Inverno
(ervIlhaca, tremoço, na o-forragelrO e aveia-preta) sã ,.., ,
(SUDO ao as opçoes maisinteressantes , 1997). Ainda que algumas d r ,
, ' , , essas especies
selam suscetíveis a ambos os nematoldes a incorp ,.., d b'
:J , oraçao a iomassa
verde das plantas favorece a redução acentuada da uoouíaca d""' a popu açao os
patógenos, nao afetando o plantio do fumo na área (SUDO, 1997),
, GramÍ~eas f~rrageiras podem ser boas alternativas para o
manejo de M. zncognzta e M.javanica, principalmente em regiões com
tradição na pecuária, Brito e Ferraz (1987b) estudaram o
comportamento de várias gramíneas perante a M. javanica. As plantas
que apresentaram capacidade antagônica mais pronunciada foram
Brachiaria brizantha (capim-brizanta), B. decumbens (capim-
braquiária) , Digitaria decumbens cv. Pangola (capim-pangola),
Eragrotis curvula (capim-chorão] e Panicum maximum cv. Guiné
(capim-guiné). Anos mais tarde, Dias-Arieira et aI. (2002) verificaram
que juvenis de segundo estádio de M. incognita e M. javanica
penetraram nas raízes de Brachiaria brizantha, B. decumbens e P.
maximum cv. Guiné, mas não foram capazes de atingir a fase adulta, o
que resultou em redução acentuada na população de ambos os
nematoides. Na Costa do Marfim, o cultivo de P. maximum por mais
de três anos praticamente eliminou a população de M. incognita,
permitindo que espécies suscetíveis como berinjela, alface e melão
fossem cultivadas em sequência, durante ciclos consecutivos, sem
apresentarem qualquer problema com nematoides (NETSCHER,
1985). A possibilidade de cultivo de capim-pangola (D. decumbens
cv. Pangola) para o controle de Meloidogyne spp. foi muito explorada
por Raroon e Smart Jr. na década de 1980, na Flórida-EUA. Aos 16
dias após a inoculação de M. incognita, apenas juvenis foram
observados no interior do sistema radicular dessa planta, não havendo
formação de adultos (HAROON; SMART IR., 1983a). Possivelmente,
o efeito antagônico da planta deve-se à presença de compostos
nematotóxicos formados nas raízes (HAROON; SMART IR., 1983b).
Esta gramínea também pode ser usada para controlar M. javanica, M.
hapla (HAROON; SMART IR., 1983c) e Rotylenchulus reniformis
(CASWELL et aI., 1991).
O controle de populações mistas, ~e M. incognita ~ M.
iavan; " d Nordeste brasileiro pode ser realizadoca em canaVIaIS o .' . _,
adotando-se a seguinte estratégia: cultivo de milho (abril-junho),
116 Ferraz et al,
sucedido por amendoim (julho-outubro) e, por fi~, um perío?o de
pousio com revolvimento de solo durante o penodo de eSÍlagem
(outubro-abril) (MOURA, 1991).
Adubos verdes, como crotalária e mucuna, são opções
interessantes para o manejo de nematoides de galhas (Tabela 13.2).
Charchar e Aragão (2003) propuseram o cultivo de C. spectabilis por
quatro meses previamente ao plantio da sequência tomate-salada,
feijão-de-vagem e pimentão, em área infestada com M. javanica no
Distrito Federal. A mesma espécie de nematoide também pode ser
controlada por C. spectabilis e C. juncea, além de sorgo granífero e
milheto (INOMOTO et aI., 2008).
Os cultivares resistentes, quando disponíveis, são importantes
ferramentas no planejamento de rotação de culturas. Além de permitir
a redução populacional de nematoides, esses genótipos possibilitam
que o produtor não abra mão do plantio de culturas comerciais, cujo
retomo econômico não é conseguido com algumas plantas não-
hospedeiras. Ciente disso, Carneiro et aI. (2000) propuseram um
sistema de rotação para o manejo de Meloidogyne spp. em hortaliças
no Rio Grande do Sul (Tabela 13.3).
Além de M. incognita e M. javanica, outras espécies do
gênero são importantes patógenos de diversas culturas e, dependendo
da região, podem apresentar um dos principais entraves para o cultivo
de determinadas plantas. Meloidogyne arenaria é um dos .mais
importantes patógenos da cultura do amendoím nos EUA, em especial
no Alabama. O manejo dessa espécie pode ser realizado por meio do
cultivo de mamona, algodão, gergelim, milho, sorgo, Aeschynomene
americana, Cassia fasciculata" mucuna ou Crotalaria spectabilis,
en!re outras (RODRIGUEZ-KABANA; IVEY, 1986; RODRÍGUEZ-
KABANA, 1988 ab; RODRÍGUEZ-KÁBANA, 1990; McSORLEY et
aI., 1994; RITZINGER; McSORLEY, 1998; TIMPER et aI., 2001).
Meloídogyne exígua acarreta sérios danos em cafezais, e seu
co~trole ~ode ser realizado por meio do plantio de milho, arroz, sorgo,
soja, Pa~lculn lna~~lnum, C. spectabilís e mucuna-preta (Tabela 13.2).
A r?taçao co~ feijão, sorgo e P. lnaxiJnU111por um ano permitiu °
CUltIVO?e cultIvares suscetíveis de cafeeiro em áreas infestadas com °
nematoide (ALMEIDA; CAMPOS, 1991 ab).
RotaçãO de culturas
117
Tabela 13.3 - Sistema de rotação sugerido po C .
r arnerro et aI. 2000
- Nematoide-alvo Cultivares'
M.javan ica P' Época de PlantioIm~:ltão. Ali big ou Híbrido Tango Agosto-dezembro
Agnao PIcante do Seco
Março-junho
Couve Manteiga Ano todo
M. incognita raça 3 Agrião Picante do Seco
Couve Manteiga
Couve-flor Teresópolis Gigante ou
Bola de Neve
M. arenaria raça 2 .Pimentão All big ou Híbrido Tango
Agrião Picante do Seco
Couve Manteiga
Abobrinha Caserta ou Branca de
Virgínea
Melão Híbrido Piel deI Sapo ou
Yellow Start
Espinafre Viro FIay ou Nova
Zelândia
Pepino SMR58 ou Marketer
M. hapla
Alface Crespa Rápida
Março-j unho
Ano todo
Fevereiro-abril
Agosto-dezembro
Março-junho
Ano todo
Janeiro- fevereiroou
setembro-dezembro
Janeiro
Janeiro-dezembro
Janeiro-fevereiro ou
agosto-dezembro
Janeiro-dezembro
Fonte: CARNEIRO et aI., 2000.
Dentre as espécies recomendadas para a rotação de cultura
visando ao controle de Meloidogyne hapla estão: n1ilho, espinafre,
rabanete, aveia, cevada e trigo. A rotação envolvendo cenoura-cebola-
aveia-cenoura possibilitou a redução do nematoide e o aumento
significativo na produção de cenoura (BELAIR, 1992).
Atualmente, Meloidogyne mayaguensis é um dos principais
patógenos da cultura da goiabeira, principalmente no Nordeste
brasileiro. Apesar das dificuldades intrínsecas relacionadas à rotação
de culturas envolvendo plantas perenes, como a goiabeira, o plantio de
C. spectabilis pode reduzir consideravelmente a população de M.
mayaguensis, por se tratar de uma planta imune ao nematoide
(GUIMARÃEs et aI., 2003).
- Heterodera
Os nematoides do gênero Heterodera, conhecidos como
nematoide dos cistos, caracterizam-se por apresentarem restrita gama de
hospedeiros, quando comparados com Meloidogyne e Pratylenchus, p~r
exemplo. Esta peculiaridade facilita a escolha de plantas nao
118 Ferraz et c 1,
hospedeiras para serem adotadas em sistema de rotação. O
nematoide do cisto dos cereais, H. avenae, pode ser controlado
substituindo cereais por culturas que não sejam gramíneas. O cultivo
de Vicia spp. por três anos reduziu em 98% a população desse
nematoide (ROMERO et aI., 1991). Já H. carotae é um problema
sério em áreas de produção de cenoura, em países como a França.
Itália e Alemanha. A gama de hospedeiros do nematoide é restrita a
espécies dos gêneros Daucus e Torilis. No entanto, o nonitorarnenm
da população de Heterodera spp. deve ser cuidadosament realizado.
uma vez que este nematoide pode permanecer viável no 010 por
períodos prolongados, na forma de cistos (WHITEHEAD~ 199 ).
No Brasil, H. glycines, conhecido como nematoide do isto
da soja, é a espécie de maior importância econômica do g n 1'0, c a
rotação de culturas com plantas não hospedeiras e cultivares
resistentes é a chave para o manejo desse paté gen . O cultivo de
plantas não hospedeiras por dois anos é geralmente fi" nte para o
controle da doença, porém, em caso de infesta ão eleva a, um ano
adicional de cultivo de não hospedeiras é recomen do. ultivo de
soj a resistente à população de campo pode ser iliz em rotação
no lugar de uma cultura não hospedeira todav i mais que por
uma safra, devido à pressão de seleção e à alt ilidade genética
do patógeno (FREITAS et al., 1999) .
. No Brasil, a rotação COJU rnilh em i a opção adotada
pelos produtores para o controle d nu ide. O milho é uma
das culturas mais utilizadas em rota ao om oj a, apresentando bons
resulta~os no cO,ntrole de H. glycines (WEA VER et aI., 1988;
RODRIGUEZ-KABANA et aI., 1991d; DIAS et al., 1995; GARCIA
et ~1.~1999), por não permitir a penetração de juvenis de segundo
estádio (J2) do nematoide em seu sistema radícular (SCHMITT;
RIG~S, 1991). Na Tabela 13.4 é apresentado um programa de
ma~eJo de H. glycines por meio de rotação de milho com cultivares
resistentes ou suscetíveis à soja.
. A~ém do milho, outras espécies vegetais são indicadas para o
c~ltIvo pnmavera-verão no Brasil, por exemplo arroz, algodão, sorgo,
girassol e mamona (GARCIA et aI., 1999).
~:.::ãO~de__CU_l_w_ras _l~
119
Tabela 13.4 - Programa de rotação COIU milho vis ' _
população do nematoide de cisto 'da s~~ado(Hare1du.çao)da
_ ,,' '. J •gyClnes
SequenCla Nível Po ulaciona] do Nematoide S I
1 . B' (30 no o o 100 cm
3 de solo
de Cu tIVO aIXO <. Oovos Médio (300-600 ovos
5 ) Alto (>600 ovos ou
. ou CIstos ou 5-10 cistos)
MIlho Milho >1 O cistos)
Milho Milho
Soja resistente Milho
MilhoSoja suscetível
10 ano de rotação Soja suscetível
10 ano de rotação
Soja resistente
Milho
. Milho
Soja suscetível
10 ano de rotação
Fonte: Adaptada de ASMUS; ANDRADE, 1999; GARCIA et aI., 1999.
Leguminosas de adubação verde, como é o caso das
crotalárias (C.juncea, C. paulina, C. striata), apresentam potencial de
uso no controle de H. glycines (RIGGS, 1987; RIGGS; WRATHER,
1992; DIAS et al., 1995; VALLE et aI., 1996a), com a vantagem de
serem resistentes a outros nematoides que parasitam soja, como
Meloidogyne spp., Pratylenchus spp. e Rotylenchulus reniformis
(SILVA et al., 1989ab, 1990a).
As mucunas também são opções para serem adotadas no
manejo de H. glycines (RODRÍGUEZ-KÁBANA et aI., 1992;
WEAVER et aI., 1993; DIAS et al., 1995; WEAVER et aI., 1998). Em
área de campo naturalmente infectada pelo nematoide de cisto da soja
(média de 15 cistos viáveis por 100 crrr' de solo), um ciclo de mucuna
reduziu em 68% o número de cistos viáveis no solo (GARCIA;
SILVA, 1997). O potencial das mucunas para o controle de H.
glycines também foi confirmado por Valle et aI. (1996a). Após 120
dias de cultivo em solo infestado mantido em vasos, mucuna-anã e
mucuna-preta reduziram o número de ovos para apenas 42% (992) e
48% (1.143), respectivamente, quando comparado ao número de ovos
remanescentes após 120 dias de alqueive (2.34~). Isso de"mo~stra
claramente que o efeito dessas plantas supera a SImples ausencia de
Uma planta hospedeira.
. As raízes de mucuna-preta são mac~çamente ?e~~tr~das .po,~
Juvenis de H. glycines, superando íncíusíve a sOJa. Cnstah~a
(suscetível) J' vou que seus lixiviados radIculares tem. a se compro ,..,' " .
pronunciado efeito estimulatório sobre a eclosao de juvenis in vitro
120 Ferraz et al.
(VALLE et aI., 1997). Uma vez que o nematoide não se desenvolve
nessa espécie vegetal, ela apresenta as características de uma boa
planta-armadilha. Na ausência de plantas hospedeiras, os cistos do
nematoide podem sobreviver no solo por até nove anos (SCHIMITT;
RIGGS, 1991). Dessa forma, o estímulo à eclosão dos juvenis, induzido
por mucuna-preta, reduz a sobrevivência do nematoide no solo.
Outras leguminosas que poderiam ser incorporadas em
esquemas de rotação para o controle desse nematoide seriam: guandu
(Cajanus cajan), Aeschynomene americana e Indigofera hirsuto
(VALLE et aI., 1996a; RODRÍGUEZ-KÁBANA et aI., 1990). Os
adubos verdes, apesar de eficientes, podem ser preteridos pelos
agricultores por não apresentarem retomo econômico. Embora a
exploração da cultura da soja caracterize-se por áreas extensas, o
nematoide normalmente ocorre em reboleiras e não em toda a
propriedade. Dividindo-se a propriedade em talhões, a rotação pode
ser realizada apenas naqueles talhões infestados pelo nematoide.
Dessa forma, a área a ser rotacionada com os adubos verdes ficaria
ben1menor, contribuindo assim para a viabilidade do sistema.
O cultivo de milho ou de adubos verdes por apenas um ciclo
pode não ser suficiente para reduzir a população do nematoide
(GARCIA; SILVA, 1997). Para tais casos, uma opção poderia ser:
soja-adubo verde em um ano; adubo verde-milho no ano seguinte;
novamente soja-adubo verde, e assim sucessivamente, Isso permitida
o plantio de soja a cada dois anos, intercalado CaIU dois ciclos de
plantas não hospedeiras (YORINORI, 1994).
A integração entre agricultura e pecuária é comum em várias
regiões produtoras do Brasil. A rotação de' soja com pastagens pode
representar uma boa alternativa para esses agricultores-pecuaristas e
ainda contribuir rpara o cor;trole de H. glycines, além de alguns fungos
de solo (RODRIGUEZ-KABANA et al., 1994) e de Meloidogyne spp
(BRITO; FERRAZ, 1987b). Considerando o manejo do nematoide de
cisto da soja, a rotação com pastagens permanentes oferece a
vantagem de se ter plantas no campo durante todo o ano, e não apenas
durante a estação de cultivo. A cobertura do solo ainda pode reduzir a
disseminação dos cistos do nematoide para outras áreas, por manter o
solo protegido (FERRAZ et aI., 1999).
RotaçãO de culturas
~~---------------------------- 1~2~1
Paspalu111notaturn 'Pensacola' é urna gramí ,
.. ~. inea com potencial
Para o conu ole de populaçocs nustas de nen1atoides N AI bc . .0 aamaa
rotação dessa 101T~geIra CO~1 soja durante dois anos permitiu' o
aU111ento= produçao, de 1,1010, eIn comparação com o monocultivo
dalegun11no~a, em area Infestada com H. glycines raça 4 e M.
arenaria, vanando de 33% para o cultivar 'Leflore' (resistente a H.
g{ycz'nes ra?a 4), a 233% para o cultivar 'Braxton' (suscetível). O
número de juvenis de ambos os nematoides no solo foi drasticamente
reduzido pela rotação com P. notatum (RODRÍGUEZ-KÁBANA et
aI., 1989b). No Brasil, em testes em casa de vegetação, o cultivo por
92 dias de Andropogon guayanus 'Planaltina', Brachiaria brizantha
'Brizantha comum' e 'Brizantão', B. decumbens, B. humidicola e
Panicum maximum 'Guiné', 'Tobiatã' e 'Vencedor' reduziu em cerca
de 30% o número de ovos e em aproximadamente 60% o número de
fêmeas de H. glycines em raízes de soja cultivada em sucessão, em
comparação ao alqueive (VALLE et aI., 1996b). O nível de eficiência
entre as gramíneas foi similar entre elas e comparável ao plantio de
mucuna-preta. Em locais onde a pecuária é atrativa, a rotação com
gramíneas forrageiras pode ser ferramenta importante para o manejo
deH. glyc ines .
- Pratylenchus
Espécies de Pratylenchus são endoparasi~os ~igradores: A
penetração e movimentação dos nematoides no Int~nor das r~I~es
causam a destruição do sistema radicular e, em razao desse, hábito
parasitário são conhecidos como nematoides de lesões radiculares,
(WHITEHEAD, 1998). ,
Pratylenchus spp. parasitam inúmeras espécies vegetaNls,
. lui r tai fruteiras entre outras. ome uindo cereais, olericolas, omamen aIS, . , ~f{;
B ' r - P b chyurus P zeae, P. cojjeae,rasil, as principais especles sao: . ra ,. " r m fator
P. penetrans e P. vulnus. O polifagismo dessas especies e u
q d'fi io d tação de culturas.Ue 1 iculta o controle por meio e ro ,_
" blema relacionado a produçao de
. Atualmente, o pnn~lpal, pro Centro-Oeste brasileiro é a
sOJa em sistema de plantio direto no 'd' mais comum na
oc " . E e nematol e e oorrencla de P. brachyurus. ss ,..' d 960/( valor muito
Cultu da soí Gr OIn frequencla e 0, .
ra a soja no Mato osso, c. (23%) e R. reniformis
Superior a H. glycines (35%), Metoidogyn«
122 Ferraz et al,
(4%) (RIBEIRO, 2008). O esquema de rotação de culturas mais
empregado no Centro-Oeste é o cultivo de soja com gramíneas (milho,
braquiária, sorgo, entre outras). No entanto, todas essas plantas são
suscetíveis ao ataque do nematoide, permitindo o aumento ou a
manutenção de sua população no campo (Tabela 13.2). Além disso, °
próprio sistema de plantio direto pode ter contribuído para o aumento
da incidência de P. brachyurus em culturas como a soja (INOMOTO,
2008). Se por um lado a redução na movimentação do solo e a redução
da erosão reduzem a disseminação do nematoide, a degradação lenta
das raízes infectadas por nematoides e a ausência de exposição direta
ao sol permitem a sobrevivência do nematoide por mais tempo,
principalmente até o plantio seguinte, que, via de regra, envolve
também uma planta hospedeira (INOMOTO, 2008).
Em seu artigo de revisão, Inomoto (2008) propõe as seguintes
estratégias de manejo de P. brachyurus na cultura da soja, incluindo a
rotação de culturas:
a) Flexibilização do plantio direto: embora os beneficios do
sistema de plantio direto para a agricultura sejam incontestáveis,
recomenda -se, em locais com alta incidência do nematoide, arar ou
gradear o terreno após a colheita da soja ou antes do plantio dessa cultura.
b) Plantio do milheto na primavera: por ser considerado mau
hospedeiro de P. brachyurus, o milheto poderia ser plantado na
primavera (setembro ou outubro), antes do plantio da soja. Nesse caso,
se a flexibilização do plantio direto for adotada em conjunto com o
plantio do milheto, o solo deverá ser preparado após a colheita de soja.
c) Uso de forrageiras desfavoráveis a P. brachyurus na
integração lavoura-pecuária: ainda que a maioria das forrageiras seja
suscetível ao nematoide, a aveia-preta, a Brachiaria humidicola e B.
dictyoneura, por exemplo, podem ser recomendadas com restrições,
pois são más hospedeiras do nematoide. Antes de fazer a dessecação
da pastagem para posterior plantio da soja é necessário determinar a
população de P. brachyurus. Se a população tiver ultrapassado o
limite de tolerância da soja ao nematoide (200 indivíduos/200 em' de
solo), o agricultor deve desistir de plantar a cultura ou adotar os
procedimentos mencionados no tópico "a", com o objetivo de reduzir
a população desses organismos.
d) Suspensão da cultura safrinha: as sucessões soja-milho,
soja-sorgo granífero e soja-algodão na safrinha permitem o aumento
RotaÇãO de culturas--
123
da população do nelnatoide. COll1 a ausência d ' . .
dã I - . - e genotIpos de mIlho
Sorgo e algo ao a tamente resIstentes ao nelnatoide ibilid '
I ." ,a POSSI1 1 ade demanter o so o com pOUSIOou Implantar urna planta ' h dei
. d ma ospe eira ounão hospedeIra e P. brachyurus deve ser consideracla 1
. 1 ' , por exemp o ogIraSSO .
e) Sucessão ~u rotação com Crotalaria spectabilis e C.
breviflora: as duas espec~es em questão são plantas não hospedeiras de
P. brachyurus e tambem podem contribuir para redução de H.
glycines, M. ja;anica e M'. incognita. O principal entrave à adoção
dessas plantas e o seu creSCImento lento, o que dificulta o manejo de
plantas daninhas na área.
f) Redução da disseminação de P. brachyurus: evitar a
disseminação do nematoide fazendo a lavagem do maquinário e
realizando operações nos talhões não infestados e depois nas áreas
infestadas.
g) Adoção de cultivares resistentes: alguns cultivares apresentam
resistência moderada a P. brachyurus, por exemplo a BRSGO 204
Goiânia, BRSGO Chapadões e BRS Aurora e devem ser adotados
somente em áreas que não estão altamente infestadas comP. brachyurus.
- Rotylenchulus
A principal espécie do gênero, R. reniformis, parasita
importantes culturas de interesse econômico, como algodão, soja,
tomate, melão, abacaxi, entre outras (WHITEHEAD," 1~98!-
Populações elevadas desse nematoide são encontradas nos pnnclpa:s
municípios sul-mato-grossenses produtores de algodão e soja
(ASMUS, 2008a). .
. " ":D s de manejOA rotação de culturas é uma das prmcipais orma ., "
do nematoíde. O cultivo de gramíneas como milheto, sorgo, ?raqUIana
e n - d Iação desse patogeno emo .ranicum permite a redução a popu I .
campo (ASMUS 2008a). Em Dourados, MS, o sistema de. p antro
di , ." b forrageiro no
.Ireto (soja-milho, no verão; e trigo-ave: a-na. °b 'ária a 'cada
InVerno), a integração lavoura-pecuária (rotaçao SOja-"raquI êdi
d . ." reduziram em me la,
OIS anos) ou o cultivo contínuo de braquIana , ão com o
e " ifc m is em comparaçarn tnals de 99%, a população de R. ren~ or . ' I t ção dos sistemas
tnonocultivo de soja aos oito anos apos a imp an: hospedeiras a
(SEREIA et aI., 2007). O cultivo de plantas nao ,
124 Ferraz et alo
exemplo do milho, trigo, aveia, nabo forrageiro e braquiária, foi
determinante na redução populacional do patógeno. A densidade
populacional de R. reniformis decresce naturalmente durante a
entressafra. No entanto, o cultivo de culturas de cobertura resistentes
permite que essa redução seja mais rápida e acentuada.
- Helicotylenchus e Radopholus similis
Os nematoides H. multicinctus e R. similis são especialmente
importantes para a cultura da bananeira, e algumas plantas são
recomendadas para o controle (Tabela 13.2). O cultivo de braquiária
após a remoção do bananal, no município de Eldorado Paulista, SP,
foi bastante eficiente em reduzir as populações de R. similis e
Helicotylenchus spp. (COSTA, 2000). Esses resultados foram
semelhantes aos obtidos na Costa Rica (FIGUEROA et aI., 1990). Em
Israel, o trigo é cultivado por dois a três anos entre os ciclos de
banana, para controlar H. multicinctus e Meloidogyne spp. (GOWEN;
QUÉNÉHERVÉ, 1990). Para o controle de R. similis, Inomoto (1994)
recomendou a utilização de melancia e soja perene em sistemas de
rotação. Em bananais do Maranhão, H. multicinctus é um dos
nematoides mais frequentes e nocivos à cultura e pode ser controlado
por meio do cultivo de arroz e crotalárias (C. spectabilis e C. juncea)
(BRINGEL; SILVA, 2000).
- Mesocriconema xenoplax
Mesocriconema xenoplaxt=Criconemelln xenoplax), causador
da morte lenta do pessegueiro, também pode ser eficientemente
controlado através da rotação de culturas. Entre as espécies indicadas
para o controle desse nematoide estão: trigo, triticale, aveia-branca,
centeio e cevada. Três anos de cultivo dessas espécies em pré-plantio
proporcionaram resultados comparáveis à fumigação do solo com
brometo de metila (NYCZEPIR et aI., 1992). Carneiro et aI. (1998)
su.geriram o uso de sorgo, milho, mucuna-anã, feijão-de-porco,
mIlheto e feijão-miúdo (Vigna sinensis) como culturas de verão, e
~veia-branca, aveia-preta, azevém e nabo forrageiro como culturas de
Inverno. Deve-se tomar cuidado com o cultivo de crotalárias
(Crotalaria speaabilis e C. juncea), ervilhaca (Vicia sativa) e feijão-
comu.m em áreas infestadas com M. xenoplax, pois essas espécies
permItem a multiplicação do nematoide.
RotaçãO de culturas
125
A rotação de culturas é uma prática benéfica e deve ser
encorajada na agricultura, não apenas do ponto vista fitossanitário,
mas também por permitir ao agricultor diversificar a produção. No
entanto, deve ser planejada criteriosamente, principalmente se visar ao
controle de nematoides, pois ainda que a rotação seja eficiente quando
bem realizada, a inclusão de plantas hospedeiras no sistema, por
descuido ou desconhecimento, pode favorecer o aumento de
populações de outros nematoides.
Capítul
RESISTÊNCIA GENÉTICA
A resistência genética de plantas aos nematoides é um dos
métodos mais eficientes e econômicos de evitar as perdas ocasionadas
por estes (ROBERTS, 2002). A partir do conhecimento prévio da
população de nematoides presentes na área de cultivo, basta ao
agricultor escolher e realizar o plantio de genótipos resistentes. Aos
interessados em aprofundar o conhecimento sobre as diversas vertentes
do estudo da resistência, os autores recomendam a leitura das revisões
de Cook e Evans (1987), Trudgill (1991), Roberts (1992), Williamson e
Hussey (1996), Opperman e Conk1ing (1998), Roberts et aI. (1998),
Williamson (1998), Young (1998), Vrain (1999), Davis et aI. (2000),
Silva (2001), além do livro editado por Starr et aI. (2002).
'Iermínologtas e Classificação da Resistência
Ao longo deste capítulo, alguns termos serão constantemente
mencionados, principalmente, imunidade, resistência, suscetibilidade,
tolerância e intolerância. Portanto, antes de discutir os demais
aspectos relacionados à resistência de plantas a nematoides, é
essenCIal esclarecer e reforçar estes e outros conceitos (Tabela 14.1).
. Algumas plantas são imunes aos nematoides. A imunidade é
definida como condição da planta que leva à incapacidade do
de~envolvlmento e da reprodução dos nematoides no interior dos seus
te?ldos, usualmente por mecanismos que inibem a penetração já no seU
rntcio Essas plantas não sofrem danos causados por esses organismos.
Resistência genética
127
Re~istência é quando", determinada planta inibe a reprodução
do nematolde em. comparaçao com genótipos suscetíveis, ou seja,
aqueles que permitem a sua reprodução e a expressão da doença
(TRUDGILL, 1991).
Os termos tolerância e intolerância são usados para descrever
a resposta da planta ao parasitismo, considerando-se que uma planta
tolerante apresenta menor supressão na produção do que uma
intolerante, com similar nível de parasitismo (COOK' EVANS 1987', "
TRUDGILL, 1991; ROBERTS, 2002).
Infelizmente, claras distinções entre resistência, suscetibilidade,
tolerância e intolerância não são sempre possíveis, com menores ou
moderados níveis de resistência sendo frequentemente relevados como
resistência. Similarmente, suscetibilidade é usualmente tratada como
intolerância (ROBERTS, 2002).
Tabela 14.1 - Terminologias comumente adotadas em estudos
envolvendo resistência de plantas a nematoides e
suas definições
Terminologias Definições
Imunidade Refere-se à incapacidade da planta em perrrutir o
desenvolvimento e a multiplicação dos nematoides no interior
dos seus tecidos, usualmente impedindo a penetração desse
patógeno . . '. . . _
Capacidade da planta.em restringir ou prevemr a multiplicação
do nematoide, por mero de genes específicos _
Capacidade da planta em permitir abundante reprodução do
nematoide
C id d da planta em suportar ou se recuperar de danosapacI a e I '.ç _
causados pelos nematoides, mesmo sob a ta llllecçao. ,
Plantas intolerantes apresentam crescimento reduzido ou ate
mesmo morrem quando infectadas.
id causar doença ou danoPatogenicidade Capacidade do nematoi e em _
(usualmente mensurado por redução na produtividade) em
culturas agrícolas. 'fi de biótipos de nematoides
Combinação cultlvar-especl ica
d Populações de campoencontra os em , reproduzir em plantas portadoras
Habilidade do patogeno en:-s: .
lficos de resísrencia
de genes especi d - do nematoide em plantas
I .d de de repro uçao ,..'ncapaci a íficos de resistência
- portadoras de genes especI A 2001' ROBERTS 2002.
Fonte: ROBERTS, 1990; TRUDGILL, 1991; SILV" '
Resistência
Suscetibi lidade
Tolerância
Intolerância
Raça
Virulência
Avirulência
128 Ferraz et al.
É importante ressaltar que só se pode afirmar que determinado
genótipo é resistente ou tolerante quando comparado ao desempenho
de outro genótipo da mesma espécie de planta, notadamente ~u~cet!ve]
ou intolerante (SIKORA et aI., 2005). A relação entre reslstencla e
tolerância não está bem elucidada para a maioria dos genótipos
resistentes. Sabe-se que tais características podem ser herdadas de
forma independente. Logo, plantas resistentes podem ser intolerantes~
sofrendo injúrias, mesmo sob baixa infecção (ROBERTS, 1990).
A resistência pode ser classificada em três categorias, de
acordo com o número de genes responsáveis por essa característica: a)
monogênica (um único gene de resistência, por exemplo o gene Mi em
tomate); b) oligogênica (dois a três genes de resistência, como a
resistência a H. glycines em soja); e c) poligênica (vários genes de
resistência envolvidos) (SILVA, 2001). Por sua vez, os efeitos
fenotípicos expressados pelos genes de resistência podem ser
resultado de genes de efeitos principais imajor genes) ou de genes de
efeito secundário iminor genes).
Do ponto de vista epidemiológico, a resistência pode ser
dividida em vertical (raça-específica, qualitativa - efetiva contra
variantes intraespecíficas do patógeno) ou horizontal (raça não
específica, quantitativa - efetiva contra todas as variantes do
patógeno) (VANDERPLANK, 1963). A resistência vertical é
usualmente conferida por um ou poucos genes de efeito principal,
enquanto a resistência horizontal é conferida por genes de efeito
secundário (poligênica), com pequenos efeitos aditivos e com herança
quantitativa (SILVA, 2001).
Mecanismos de Resistência a Nematoides
, Algumas substâncias produzidas por determinadas espécies
vegetais e lIberadas ao solo por meio de exsudatos radiculares
pOSsuem efeí!o repelente ou nematícida, impedindo que ° nematoíde
penetre. as. ralzes~ re~u~tando em ünunidade às plantas. É o caso do
alfatertJel11l,da mmbldma e do pirocatecol, produzidos por cravo-de-
d:funto (Tagetes spp,), rum (Azadirachta indica) e capim-chorão
(Eragrotzs curvulas. respectIva mente (HUANG, 1985), Os mecanismos
nos quaIs os processos infecciosos do nematoide são completamente
Imbldos são conhecidos como reações de resistência pré-infeccionais
(ROBERTS et aI., 1998).
Resistência genética
129
. Ainda ~u~ o ~em~toide penetre as raízes das plantas,
mecanISn1?S pos-Infec~IonaIs de resistência podem inibir o
desenvolVImento do patogeno. Primeiramente ocorre o reconhecimento
do nematoide (elicito~). por células da plan~a (receptor) (KAPLAN;
DAVIS, 1987). O elicitor provavelmente é produzido na glândula
esofag~ana do nemat?ide e injetado no tecido do hospedeiro 'através
do estilete, A partir do reconhecimento do elicitor sinais de
hipersensibilidade são emitidos pela planta, envolvendo' ativação de
genes, síntese de m-RNA e transcrição de DNA. No caso de
nematoides endoparasitos, como Meloidogyne spp. e Heterodera spp.,
as secreções das glândulasesofageanas, principalmente a dorsal, estão
intimamente relacionadas com a suscetibilidade das plantas (SILVA,
2001), pois, a partir delas, modificações celulares são induzidas e
mantidas, como os sítios específicos de alimentação (células gigantes,
em Melo idogyn e, e sincícios, em Heterodera) do nematoide
(HUSSEY, 1985).
Após InICIar o processo de sinalização, modificações
bioquímicas ocorrem nos tecidos da planta, impedindo, por exemplo, o
desenvolvimento normal dos sítios de alimentação, que se degeneram
(SILVA, 2001). Dessa forma, em raízes de plantas resistentes, poucos
nematoides desenvolvem-se até a fase adulta, há formação de maior
número de machos e, quando eventuais fêmeas se reproduzem, ocorre
menor taxa de fecundidade (ROBERTS et aI., 1998).
Além da inibição da formação de sítios de alimentação nas
raízes, após a penetração, os nematoides também podem ser afetados
por substâncias nematotóxicas preexistentes nos tecidos vegetais, por
exemplo compostos fenólicos, ácido clorogênico, terpenoides, entre
outros (HUANG, 1985; CHITWOOD, 2002). Adicionalmente,
algumas plantas, especialmente as leguminosas., podem rapidamente
sintetizar compostos antimicrobianos, de balxo_ peso molec~lar,
chamados fitoalexinas, em resposta a penetraçao de nematoides
(SILVA, 2001). Em plantas de soja inoculada~ com M. inc~gnita, a
produção e o acúmulo da fitoalexina gliceolina foram maiores no
cultivar Centennial (resistente) que no cultivar Picke~ 71 (~uscetível).
Entretanto, quando Centennial foi inocula.do com lv!.}a~anlCa, ao qual
é suscetível não houve acúmulo expressivo de gliceolina (KAPLAN
et aI., 1980~; 1980b). M. incognita parece ser mais sensível à ~ç~o da
gliceolina que M. javanica (HUANG, 1985). O aumento da atividade
130 Ferraz et alo
de determinadas enzimas, como catalase, peroxidase e
polifenoloxidase, também é um do~ fa~ores que pode inibir o
desenvolvimento do nematoide no mtenor dos tecidos vegetais
(ROBERTS et aI., 1998; SILVA, 2001).
Estudo da Resistência
o primeiro passo a ser dado na obtenção ~e "ge~ótipos
resistentes é a identificação da(s) fonte( s) de resistência. As
variedades comerciais adaptadas e com alto potencial produtivo são a
primeira opção a ser buscada, seguida por variedades menos
produtivas, germoplasma selvagem ou por introduções de plantas
(SILVA, 2001). Espécies selvagens têm sido importantes fontes de
resistência a nematoides, a exemplo do que é realizado 110
melhoramento da cultura da batata (SolanU111 tuberosumi, do tomate
(Solanum esculentum) e do fumo (Nicotiana tabacums (STARR;
ROBERTS, 2004). Quanto menor a distância genética entre elas e a
espécie cultivada, menor será a dificuldade para a transferência dos
genes. Com o avanço da biotecnologia, as limitações em se obterem
cultivares advindos de cruzamento interespecífico podem ser
superadas por meio da hibridização somática através de fusão de
protoplasto, por exemplo. É o caso da combinação do genoma da
espécie selvagem Solanum sisymbriifolium; resistente a nematoides,
com a espécie suscetível de berinjela (So/anU}]1 111elongena), além da
fusão de protoplasto de Lycopersicon peruvianum, espécie selvagem
com resistência a Meloidogyne spp., com S. esculentunl, tomateiro
comercial, suscetível ao nematoide (GLEDDIE et aI., 1985).
. Após a escolha do genitor suscetível, usualmente portador de
atrIbutos agronômicos desejáveis, os cruzamentos são realizados com
o objetivo de obter populações segregantes (F2, retrocruzamentos,
1mbagensre~ombinantes etc.) (RESENDE; SILVA, 200 I). Por fim,
as populaçoes segregantes são analisadas quanto à reação ao
parasItIsmo e reprodução dos nematoides. No entanto todo esse
processo d . d '
. po e ser muito emorado e trabalhoso uma vez que envolve
or~s~lamento de raças específicas do nematoide, a inoculação nas
P ,gentes a serem testadas e a avaliação do nível de dano nas
IAnLumMeErIDasAhnhagensdo programa de melhoramento (ABDELNOOR;
1999) O' . .
' . surgInlento e o apnmoramento de técnicas de
Resistência genética
131
melhoramento assistido por marcadores moleculares (SAM) 1" d
" " " 1 Iga os a
[ocos de resistência, c onage~ de genes de resistência e bioengenharia
pOdeITIacelerar o desenvolvImento de cultivares resistentes (STARR'
ROBERTS,2004). '
Marc~dores moleculares são segmentos de DNA que estão
fisicamente ligados a locos que determinam caracteres de interesse
(ALZATE-MARIN et aI., 2005). Os marcadores fortemente ligados ao
gene de resistência cossegregam com a resistência e, por isso, têm sido
utilizados em diversos programas de melhoramento de plantas (SILVA,
2001; RESENDE; SILVA, 2001). A seleção assistida por marcadores
apresenta várias vantagens sobre o método tradicional de seleção, entre
elas: a) dispensa a manutenção de populações de nematoides e
inoculação em plantas; b) facilita a análise de um número elevado de
linhagens em tempo menor; c) possibilita a identificação precoce das
plantas resistentes, permitindo a eliminação de tipos indesejáveis nas
fases iniciais do desenvolvimento das plantas, economizando tempo de
serviço e liberando espaço em casa de vegetação para outros usos, além
de reduzir o número de linhagens para a seleção pelos melhoristas; e d)
economiza mão de obra necessária para conduzir todo o processo de
melhoramento (ABDELNOOR; ALMEIDA, 1999; SILVA, 2001).
Marcadores do tipo RFLP (Restriction Fragment Lenght
Polymorphism), RAPD (Random Amplified Polymorphic DNA), AFLP
(Amplified Fragment Lenght Polymorphismi e os microssatélites (SSR)
têm sido muito úteis na seleção de plantas para a resistência a
nematoides (TAMULONIS et aI., 1997a-c; SILVA et aI., 2001b; YUE
et aI., 2001' ALZATE-MARIN et aI., 2005). A ampliação dos estudos
acerca dos' marcadores moleculares certamente possibilitará a maior
rapidez no desenvolvimento de cultivares resistentes. Informações
complementares sobre marcadores moleculares podem ser encontradas
em Alzate-Marin et aI. (2005).
Benefícios e Considerações Gerais sobre
a Resistência Genética de Plantas
Aplicada ao Controle de Nematoides
A"d "fi - desenvolvimento e o lançamento de um1 enti tcaçao, o .
Cultl' " d d muita pesqutsa e, consequentemente,var resistente eman am
b
132 Ferraz et aI.
muito tempo. No entanto, o retomo financeiro advindo de apenas uma
variedade resistente a um patógeno de relevante importância
econômica pode ser alto, tanto para os responsáveis pela pesquisa
quanto para os agricultores. Em um dos poucos estudos sobre os
beneficios econômicos da resistência, verificou-se que o investimento
de US$ 1 milhão para o desenvolvimento de um cultivar com
resistência a Heterodera glycines resultou em benefícios de US$ 400
milhões, nos Estados Unidos (BRADY; DUFFY, 1982). Estas cifras
refletem o aumento de produção proporcionado pelo cultivo de plantas
resistentes em detrimento ao plantio de genótipos suscetíveis em solo
infestado. Além do aumento na produção das culturas e da redução na
reprodução do nematoide, o cultivo de plantas resistentes não
demanda equipamentos especiais para utilização, além de ser uma
tecnologia ambientalmente segura (ROBERTS, 2002). No entanto, é
importante notar que cultivares resistentes podem sofrer consideráveis
reduções na produtividade devido à infecção causada pelos
nematoides, quando comparadas com áreas não infestadas (Tabela
14.2), exigindo cuidados na utilização de tais genótipos.
Tabela 14.2 - Exemplos do efeito da resistência na produção de
culturas em áreas infestadas ou não infestadas por
nematoides
Cultura Nematoide Cultivar
Soja Heterodera glycines Suscetível
Resistente
Soja Heterodera glycines Suscetível
Resistente
Amendoim Meloidogyne arenaria Suscetível
Resistente
Fumo Meloidogyne incognita Suscetível .
Produção
Are as Areas Não
Infestadas Infestadas
2.141 kglha 3.170 kg/ha
2.908 kg/ha 3.177 kg/ha
2.383 kg/ha 3.810 kg/ha
3. 177 kg/ha 3.541 kg/ha
914 kglha 4.678 kg/ha
3.771 kglha 5.155 kg/ha
301 g/parcela 504 g/parcela
407 g/parcela 477 g/parcela
530 kg/ha
1.100 kg/ha
Resistente
Algodão Meloidogyne incognita Suscetível
Resistente
Fonte:Adaptada de STARR et al., 2002.
N~ Brasil,. v~ri~s programas de melhoramento genético
de~envolvI.dos e,~ Inst~tuIções públicas de pesquisa e em empresas
pnvadas VIsam a IdentIficação e incorporação de genes em cultivares
p
ResiStência genética 133
comerciais que confiram resistência a diversos patógenos. O sucesso
desses programas tem contribuído muito para a agricultura brasileira,
disponibilizando aos produtores materiais genéticos resistentes a
importantes espécies de nematoides. Todavia, vale a pena ressaltar
que, considerando o alto potencial de recursos genéticos, a
disponibilidade de genótipos resistentes aos nematoides ainda é
pequena para grande parte das culturas e praticamente nula em
culturas com baixo retomo financeiro, o que limita a adoção mais
generalizada da tecnologia.
Em todo o mundo, a maioria das variedades resistentes é
destinada ao controle de nematoides endoparasitos sedentários, a
exemplo de Meloidogyne, Heterodera e Globodera, ou de
semiendoparasitos sedentários, como Rotylenchulus e Tylenchulus.
Existem poucos exemplos de resistência a grupos de patógenos menos
especializados, como os endoparasitos migradores (Aphelenchoides e
Pratylenchus) e os ectoparasitos (Xiphinema) (R'OBERTS, 2002). Isso
é reflexo das diferenças coevolucionárias entre grupos de nematoides
e hospedeiros. Entretanto, o desafio de lançar variedades resistentes
aos nematoides menos especializados deve ser vencido pelos
melhoristas, pois muitos dos principais nematoides que ocorrem nos
trópicos pertencem ao grupo dos endoparasitos migradores, que
causam a destruição das células sem modificar o hospedeiro, como é o
caso de Radopholus e Pratylenchus (LUC et aI., 2005).
Ao escolher o genótipo a ser plantado, devem-se levar em
consideração, além da resistência aos nematoides, a adaptação e o
potencial produtivo do material na regiao (SILVA, 2001).
Adicionalmente, as populações dos nematoides infestantes na área de
cultivo devem ser conhecidas de forma precisa, inclusive com relação
às raças do patógeno. Embora uma espécie ou raça de nematoide
POssapredominar em determinada área, a ocorrência de populações
POliespecíficas é muito comum, e tal fato pode limitar a utilização de
v~riedades resistentes (SILVA, 2001). Por isso, em alguns casos,
aInda que um cultivar resistente seja implantado, alguns produtores
preferem adotar medidas extras de controle. Na Carolina do Norte -
EUA, 97% dos 84.000 hectares cultivados com fumo eram compostos
Por variedades resistentes a M. incognita (ST ARR et aI., 2?02).
TOdavia, além dessa alta percentagem de uso da resistência, mars de
70% da cultura era tratada com nematicidas, o que, dentre outros
134
Ferraz et aí.
esença de M arenaria e M.fatores estava relacionado com a pr .'
javani~a, contra os quais a resistência não era efetiva. . .
Além disso, o cultivo contínuo de determinado matenal
. t espécie ou raça pode favorecer o aumenn,resisten e a uma . r _
populacional de outras espécies ou raç~s present~s na area, ~ue nao
estavam em alta população antes da implantação do genotipo ern
questão, como demonstrado com Globodera spp., em bratata, e
Heterodera glycines, eIU soja (TURNER, 199~; x.OUNG;
HARTWIG, 1992). Nos Estados Unidos, o cultivo de soja resistente a
M. incognita aumentou consideravelmente a po~ul~ção de AI.
arenaria CFASSULIOTIS, 1987). Em regiões tropicais, corno no
Brasil, a seleção de nematoides virulentos, ou raças dentro de urna
população mista no campo, pode ser ainda mais rápida, uma vez que o
ciclo de vida de nematoides é reduzido, permitindo que várias
gerações sejam completadas dentro do mesmo ciclo de cultivo
(SILVA, 2001; ROBERTS, 2002).
O piramidamento de genes de resistência poderia aumentar a
durabilidade da resistência no campo (STARR; ROBERTS, 2004).
Por exemplo, a resistência de feijão-caupi (Vign unguiculatai a
Meloidogyne spp., baseada nos genes Rk + rk3, é efetiva contra várias
populações de nematoides e pode ser mais durável que quando apenas
o gene Rk está envolvido (EHLERS taL, 2000). Todavia,
considerando que o lançamento de materiais 0111 resistência múltipla
não é uma tarefa tão simples, a pres ão d seleção exercida por
populações de nematoides sobre detenuinado cultivar resistente pode
ser reduzida pelo plantio de cultivares COIUgenes de resistência
distintos (quando disponíveis) ou pela integração com outras práticas
de controle, por exemplo o cultivo de plantas não hospedeiras
precedendo os genótipos resistentes (ROBERTS et aI. 1998 STARR;
ROBERTS, 2004). ' ,
A. sensibilidade ao calor é outro fator agravante no uso de
certas vanedades resistentes (ROBERTS et aI. 1998) O Mi em. , , . gene ,
tomateiro, e o clássico exemplo desse fenômeno com quase completa
perda de resistência a 28-30 °C (DROPKIN 196'9) E P buco,
I' , .memam
de cu tívares de tomateiro IPA-5, Caline IPA-6 e Viradoro, portadores
o gene Mi; foram suscetíveis a M. incognita raça 1 e apresentaram
apenas reslstencla moderada aM. javanica quando cultivados em casa
-------
Resistência genética 135
de vegetação, com temperatura média do solo igual a 36°C
(GUIMARÃES et aI., 2001). Considerando que na maior parte do
território de países tropicais, como o Brasil, temperaturas superiores a
28°C são comuns durante grande parte do ano, os programas de
melhoramento devem buscar genes de resistência que não apresentem
tal limitação. Alguns genes estáveis a temperaturas superiores a 34°C
já foram identificados em Lycopersicon peruvianum (VEREMIS;
ROBERTS, 2000; AMMIRAJU et aI., 2003). Ainda é importante
ressaltar que, em alguns casos, as características produtividade e
resistência a nematoides são inversamente correlacionadas, ou seja,
variedades com alta produtividade mostram-se suscetíveis aos
principais nematoides da cultura, conforme observado para a cana-de-
,
açucaro
A transformação genética de plantas e a utilização de
marcadores moleculares poderão ser importantes aliados no
desenvolvimento de cultivares resistentes, uma vez que aceleram o
processo de melhoramento e facilitam a incorporação de genes de
interesse. Pesquisadores de diversas partes do mundo têm procurado
incorporar genes de resistência aos nematoides por meio da
engenharia genética. Informações complementares sobre esta
abordagempodem ser encontradas em Atkinson et aI. (2003).
Perspectivas
A resistência genética é uma poderosa ferramenta no manejo
de doenças em qualquer sistema agrícola, por aliar eficiência,
praticidade e segurança ambiental. Todavia, a indisponibilidade de
genótiposresistentes não permite que essa forma de manejo seja mais
amplamente adotada. A prospecção por novas fontes de resistência
deve ser contínua, ampliando o estudo em diferentes bancos de
germoplasma,principalmente visando resistência múltipla.
A durabilidade da resistência pode ser prolongada pela
integração com outras formas de controle, por exemplo a rotação de
culturas.
Na Tabela 14.3 é apresentada uma lista de genótipos e
cultivaresresistentes a algumas espécies de nematoides.
136 Ferraz et alo
Tabela 14.3 - Exemplos de genótipos e cultivares resistentes a
nematoides"
Nematoides
Culturas
S~a _
Meloidogyne incognita BR 36, BRS 211, BRS 233, BRS 239, BRS 261,
BRS 279RR, BRS 282, BRS 285, BRS 8560RR,
BRS Cambona, BRS Candeia, BRS Macota,
BRSGO 204 (Goiânia), BRSGO Caiapônia, BRSGO
Iara, BRSGO Indiara, BRSGO Paraíso, BRSMG 68
(Vencedora), BRSMG 790A, BRSMG 811CRR,
BRSMG 850GRR, BRSMG Garantia, BRSMG
Liderança, CD 201, CD 202, CD 203, CD 208, CD
217, CD 218, CD 224, CD 226RR, CD 231RR,
FMT Matrinxã, IAC 12, IAC 8, MG/BR 46
(Conquista), MSIBR 19 (Pequi), MS/BR 34
(Empaer 10), TMG 103 RR, UFV/ITM 1.
BRS 211, BRS 233, BRS 239, BRS 261, BRS
Celeste, BRS Corisco, BRS Favorita RR, BRS
Pétala, BRS Rairnunda, BRS Valiosa RR, BRSGO
204 (Goiânia), BRSGO 7963, BRSGO 8360,
BRSGO Luziânia, BRSGO Garantia, BRSMS
Piapara, CD 201, CD 203, CD 208, IAC 8, MGIBR
46 (Conquista), MSIBR 19 (pequi), TMG 103 RR.
BRS 231 (I, 3), BRS 262(1, 3), BRS 263(1, 3>, BRS
8460RR(1, 3), BRS Invernada'!' 3>,BRS Jiripoca'v ",
BRS Piraiba':3), BRSGO Araçu'!: 3), BRSGO
Chapadões'! 2, 3, 4, 5, 14),BRSGO Edéia(3), BRSGO
Iara'", BRSGO Ipameri-': 14), BRSGO Raíssa-",
BRSMG (Nobrczaj-'r", BRSMG 251 (3), BRSMG
810C(I,3), BRSMG 811CRR(3), BRSMG
Liderança'J', BRSMT Pintado-':", CD 217(3), CS
801(3), FMT Cachara'!: 3), FMT Matrinxã'!: 3), FMT
Tabarana(1, 3), FMT Tucunaré'!' 3), Foster (IACi3),
M-Soy 7901 (3),M-Soy 8001 (1,3),M-Soy 8200(3),M-
Soy 8400(3), M-Soy 8757(3), NK 7059RR(3), NK
7074RR(3), NK 412113(3), P98N71(1, 3), P98N82(3),
TMG 113RR(1, 3), TMG 115RR(I, 3) TMG 117RR(3),
TMG 121RR(I, 3) ,
BRSGO Jataí, BRSGO 204 (Goiânia), DM 309, M-
Soy 8866, P98Cll, P98C81
Melo idogyn e javanica
Heterodera glycines
Pratylenchus brachyurus
Rotylenchulus reniformis BRS Invernada, BRS Jiripoca, BRS Valiosa RR,
BRSMG 68 (Vencedora), BRSMG 250 (Nobreza),
CD 201, M-Soy 8001, TMG 113RR, TMG 115RR,
--------------------_____________ TMG 121RR _
---------------------------------------------------------------------------------------------
Continua .. ·
___
Res~::~re~n~Cí_a~g_e_n_étic_'_a _LlZ
137
Tabela 14.3 - Cont.-
Nematoides Culturas
- Meloidogyne incognita
Meloidogylle javanica
Milho
Agrião Seco Picante, Alface Romana Balão, Alface
Salad Bowl (Mimosa), Alface Great Lakes 659-700,
Alface Simpson, Alface Grand Rapids, Alface
Salinas, Couve Manteiga, Couve-flor Teresópolis
Gigante, Couve-flor Bola de Neve, Tomate
Nemadoro
Agrião Seco Picante, Alface Romana Balão, Alface
Salad Bowl (Mimosa), Alface Great Lakes 659-700,
Alface Simpson, Alface Grand Rapids, Alface
Salinas, Couve Manteiga, Pimentão All Big, Tomate
Monte Carlo, Tomate Híbrido RPT 1095, Tomate
RPT '1570, Tomate Nemadoro
Agrião Seco Picante (2), Couve Manteiga (2),
Pimentão All Big (2), Tomate Monte Carlo, Tomate
Master
Abobrinha Caserta, Abobrinha Branca da Virgínia,
Alface Crespa Rápida, Espinafre Viroflay, Espinafre
Nova Zelândia, Melão Híbrido PieI de Sapo, Melão
Yellow Start, Pepino SMR 58, Pepino ~arketer
Café 'IAPAR-59 (CojJea arabica), Café IPR 100 (C.
bi ) Café 'IAC 4810' (CojJea canephora),ara ica , + )
C fi' 'IAC APOATÃ 2258' (C. canephora
C:f~ IAC 4810 (C. canephora), Café 'IPR 100' (C.
arabica), Pêssego 'Okinawa, Pêssego Aurora-I,
Pêssego Dourado-l . . +
---!iL~'2~~_l!Il!~_~~,!!_ip_f!!!f}_~~~!!~Ç_i_~~l}_f!}_~}~_§!Y!_!!~g_~~-~,_!_C}_'}_qj!_t}_~_!!_ifq_f~q_~q__----C------t-~---------
on Inua ...
,Pratylenchus brachyurus
Meloidogyne incognita
Meloidogyn ejavanica
Meloidogyne arenaria
Meloidogyne
hapla
Meloidogyne exígua
Meloidogyne incognita
P30F33, P30F80, P3027,P30K73, P30F90
A 2288, A 2555, A 2560, A 3663, A 4545, A 4646,
AVANT, BR 106, BRS 1010, BRS 2114, BRS
2160, BRS 3123, BRS 4150, AG 1051, AG 3010,
AG 5011, AG 5016, AG 6018, AG 6690, AG 7575,
AG 9010, AG 9020, AG 9090, AGN 3050, AGN
3150, AGN 3180, AGN 32A42, AS 3477, CD 301,
CD 302, CD 305, CD 3121, DKB 440, DKB 606,
DKB 747, DKB 806, DKB 901, DKB 911, DKB
929, DOMINIUM, EXCELER, FLASH, MASTER,
PX12975H, P30F33, P30F80, P30F88, PX1297H,
P32R21, P30R21, P3027, P3081, P3071,
PREMIUM, TRAKTOR (G-186 C), TORK, XB
7012, XL 357, XL 355, XL 221, SHS 4040, 2B587,
2B707
P30K75, BRS 2114, BRS 3123
Olerícolas
138 Ferraz et al,
Tabela 14.3 - Cont.
Nematoides
Culturas
Olerícolas
Pratylenchus jaelini Citrange Carrizo +, Citrumelo Swingle +, Poncirus
trifoliata +, Tangerina Cleópatra +, Tangerina Sunkt _
Culturas diversas
Milheto ADR 300(1)' Milheto ADR 500(1), Sorgo BR-
304(1), Sorgo BR 60 I (I, 3), BRS 306 (I, 3), Sorgo
732(1), Sorgo Planta Baixa'!', Algodão IAC
96/414(3), Algodão IAC 24, Algodão IAC 25 RMD
Milheto ADR 300, Milheto ADR 500,
Arroz Guarani, Arroz IAC 47, Arroz IAC 238,
Arroz BRlIRGA 409, Arroz BRlIRGA 413
Meloidogyne incognita
Pratylenchus brachyurus
Meloidogyne graminicola
Fonte: CARNEIRO; MORAES, 1993; CAMPOS; FERRAZ, 1993; FERRAZ, 1993;
SALIBE; JAEHN, 1996; SILVA et aI., 2001a; SALGADO et aI., 2002;
MANSOTE et aI., 2002; SALGADO et aI., 2005; CHARCHAR et aI., 2003;
ASMUS; SCHIRMANN, 2004; CARNEIRO et aI., 2005; CHARCHAR;
MOITA, 2005; MAYER et aI., 2005; TOMAZINI et aI., 2005; CAMPOS;
SILVA, 2006; BARBOSA et aI., 2007; CALZAVARA et aI., 2007; DIAS et
aI., 2007; RIBEIRO et aI., 2007ab; TOIGO et aI., 2007; ASMUS, 2008b;
EMBRAP A, 2008; GALBIERI et aI., 2009; LORDELLO; LORDELLO, 2009.
*Os genótipos apresentados nesta tabela foram classificados como resistentes,
após experimentação científica. Cabe aos autores das pesquisas referenciadas neste
capítulo a responsabilidade pelos resultados apresentados. Todos os genótipos estão
inscritos no Registro Nacional de Cultivares (www.agricultura.gov.br). Acesso em: 24
de junho de 2009. (n) Números entre parênteses representam as raças de nematoides às
quais os genótipos apresentam resistência. ~aterial usado corno porta-enxerto.
Capítul
CONTROLE BIOLÓGICO
A grande maioria dos fitonematoides passa pelo menos parte
do seu ciclo de vida no solo, e sua atividade é influenciada pela
variação de fatores físicos (temperatura, umidade e aeração), químicos
(defensivos, fertilizantes) e também biológicos. O componente
biológico do ecossistema do solo é particularmente importante em
limitar ou estabilizar as populações dos nematoides, através de
mecanismos de competição, parasitismo, predação e produção de
compostos tóxicos. A ação desses organismos na manutenção das
populações de nematoides a níveis inferiores do que ocorreria na sua
ausência é geralmente conhecido como "controle biológico"
(STIRLING, 1991). Esse fenômeno pode ocorrer naturalmente,
através do equilíbrio biológico natural da microbiota do solo, ou de
forma induzida, por meio de introduções artificiais de antagonistas no
ambiente ou estimulando sua atividade no solo (FERRAZ; SANTOS,
1985; JATALA 1986' STIRLING, 1991)., ,
Vários organismos são considerados inimigos na~rais de
fi;onematoides, por exemplo nematoides, ~redadores, tardígrados,
VIrus, artrópodes, ácaros, fungos e bactenas (STIRLING, 1_991).
Apesar dessa di idade de antagonistas, nem todos esses organismosIversl , "
apresentam t . 1 para serem utilizados na prática no controle. po encla . . .
bIOlógico de nematoides. Para que ~m, ~lcrorganIsmo seJ.a
Considerado um bom agente de controle biológico, ele deve pOSSUIr
--
140 Ferraz et al,
vários atributos (KERRY, 1989; FREITAS et aI., 1999), como: a) não
ser patogênico a plantas, seres humanos e outros animais; b) ser
eficiente em reduzir ou suprimir a população de nematoides em alta
densidade; c) sobreviver a condições extremas do solo na ausência do
hospedeiro; d) parasitar diversas espécies de fitonematoides; e) ser
capaz de disseminar assim que aplicado ao solo, garantindo o seu
estabelecimento; f) ser facihnente e economicamente produzido em
massa; g) permanecer infectivo após longo tempo de armazenamento;
h) ser compatível com fertilizantes, defensivos químicos e outras
práticas culturais; e i) não modificar as práticas culturais habituais do
agricultor para a sua aplicação. Apesar de ser praticamente impossível
reunir todas essas características em um microrganismo, os fungos e as
bactérias são grupos que apresentam o maior número de características
desejáveis (JATALA, 1986; STIRLING, 1991; FERRAZ; SANTOS,
1995), razão pela qual serão enfatizados neste capítulo.
Fungos
Os fungos são os inimigos naturais dos nematoides mais
pesquisados (CHEN; DICKSON, 2004). Os primeiros relatos
envolvendo fungos nematófagos datam do século XIX. Em 1852,
Fresenius isolou e descreveu Arthrobotrys oligospora, sem perceber o
hábito predatório desse microrganismo, apenas relatado por Zopf, em
1888. Em 1874, Lohde descreveu o fungo nematófago endoparasítico
Harposporium anguillulae (GRAY, 1988). Os primeiros experimentos
para o controle de nematoides utilizando fungos nematófagos foram
realizados no Havaí, por Linford e Yap (1939). Os pesquisadores
testaram a eficiência de A. oligosp ora , A. musiformis,
Monacrosporium ellipsosporum, M. thaumasium e Dactylaria candida
no controle de Meloidogyne sp., em plantas de abacaxi (Ananas
comosus). Durante 15 meses de cultivo da planta emsolo infestado,
apenas M. ellipsosporum restringiu as injúrias causadas pelo
nematoide. No Brasil, o primeiro relato de fungos parasitando
nematoides foi feito por Freire e Bridge (1985). Na oportunidade, os
autores observaram que ovos, juvenis e fêmeas de Meloidogyne
incognita eram parasitados por Paecilomyces lilacinus e pochonia
chlalnydosporia (=Verticillium chlamydosporium).
Controle biológico
141
Em razão do crescente interesse por este grupo particular de
fungos e do pro~~sso nas pesquisas, os cientistas puderam verificar que
centenas de especies de fungos se alünentaln de nematoides adotando. ,
diferentes. estratégias de ação, o que permite agrupá-los em: a)
endoparasitas; b) predadores; c) parasitas de ovos e fêmeas; e d) produtores
de metabólitos tóxicos (STIRLING, 1991; CHEN; DICKSON, 2004).
Fungos Endoparasitas
Os fungos endoparasitas produzem esporos móveis (zoósporos)
que se aderem à cutícula do nematoide hospedeiro. Estes esporos
germinam e emitem hifas que atravessam a cutícula do nematoide e
usam o conteúdo pseudocelomático para sua nutrição. Após utilizar a
fonte de alimento, conídios do fungo são produzidos e liberados no
meio externo, quando se aderem novamente a outros nematoides. A
maioria dos fungos endoparasitas depende do parasitismo de
nematoides e apresenta fase saprofitica limitada. Além disso, não
produzem quase nenhum micélio no solo e completam seu ciclo no
interior do corpo do nematoide, não desenvolvendo hifas externamente
ao nematoide parasitado. Hirsutella rhossiliensis, Catenaria auxiliaris,
Nematophthora gynophila, Drechmeria coniospora, Nematoctonus
spp., Acrostalagmus spp., Harposporium spp., Myzocytium spp. e
Haptoglossa spp. são exemplos de fungos endoparasitas estudados no
controle biológico de nematoide (STIRLING, 1991; SIDDIQUI;
MAHMOOD, 1996; CHEN; DICKSON, 2004).
O potencial de uso de fungos endoparasitas em programas de
controle biológico é limitado, devido aos seguintes fatores: a) a
locomoção e a atividade dos zoósporos dependem da presença de água
no solo; b) crescimento limitado em meio de cultura, o que dificulta a
produção massal; c) baixa habilidade de sobrevivência saprofitica; e
d) suscetibilidade de seus esporos ao efeito micostático (SIDIQUI;
MAHMOOD, 1996).
Fungos Predadores
Os fungos predadores são comuns e abundantes em solos
naturais, agrícolas e em todo tipo de material orgânico (BARRON, 1977).
--..--------------------------------
142 Ferraz et al,
Esses fungos permanecem no solo mesmo na ausência do nematoide,
apresentam pouca especificidade pelo nematoide-alvo, são facilmente
produzidos em meio de cultura e produzem estruturas especializadas
de captura ao longo de suas hifas, conhecidas como armadilhas. A
formação dessas estruturas ocorre em resposta do fungo à presença do
nematoide, substâncias derivadas deles ou outros compostos de
origem biológica. Condições adversas de cultivo, como escassez de
água e, ou, de nutrientes, também podem induzir a formação de
armadilhas (BALAN; GERBER, 1972). A ação da hifa pode ocorrer
dentro de 24 horas e numerosas estruturas de captura podem ser
produzidas (PRAMER, 1964). Quanto maior a motilidade dos
nematoides, maior o estímulo do fungo para a produção de armadilhas
(NANSEN et al., 1988). Essas armadilhas apresentam características
particulares, conforme a espécie de fungo, podendo ser: a) hifas
a~esivas não o modificadas; b) hifas adesivas tridimensionais; c)
nodulos adesivos; d) anéis constritores; e) anéis não constritores
(Figura 15.1). Os principais gêneros de fungos predadores são
Monacrosporium e Arthrobotrys.
A~
11
B
Figura 15.1 -
D
E
F
I
H
~
G
Órgãos de captura d .Ç,
do, o e lungos predadores: nódulosa eSIVOSsesseis (A)' r d I o
,dI' no u os adesIvos em talos (B)'no u os adesi.ç ,
_ o vos com rorrnato de ampulheta (C)· anel
nao constrItor (D)' 1 o ,
(F)' o _ ,ane constrItor fechado (E) e aberto, ramIficaçoes ad . o
bidi o esivas (G)' rede adesiva
I rmensionsj (H)' d o o' o
, e re e adeSIva tndIn1ensional (I).
Controle biológico 143
o tipo de armadilha mais comum em fungos predadores são as
redes adesivas, encontradas em várias espécies como Arthrobotrys
musifornús, A. oligospora e Monacrosporium thaumasium. Os
nódulos adesivos são células morfologicamente distintas, cobertas por
uma substância adesiva, sendo encontradas em M. phymatopagum e
M. ellipsosporum. Anéis não constritores são raros e ficam
passivamente alojados no corpo do nematoide e, na tentativa de se
livrar do anel, o nematoide agita o seu corpo, encaixando ainda mais o
anel ao redor do corpo. Monacrosporium leptosporum e A. candida
são exemplos de fungos predadores que utilizam essa estratégia de
predação. Os anéis constritores são considerados os esquemas de
armadilhas mais agressivos e são constituídos por três células arcadas
ou arqueadas, unidas à hifa por um talo curto com cerca de 20 a 40 uix:
de diâmetro interno. São observados em A. dactylo ides , A.
brochopaga eM. bembicoides, O anel, seja de constrição ou não, pode
desprender-se do micélio ou se manter ligado a ele; contudo, em
qualquer uma das situações, ocorrerá a posterior invasão fúngica no
interior do nematoide, consumindo o seu conteúdo e lançando para o
meio externo as suas estruturas vegetativas e reprodutivas (BARRON,
1977; GRAY, 1988; FERRAZ; SANTOS, 1995; NORDBRING-
HERTZ et aI., 2002). Os fungos predadores que produzem redes
tridimensionais são bons saprófitas e crescem bem em meio de
cultura; porém, são menos efetivos na captura de nematoides quando
comparados com aqueles que produzem ramificações ou nódulos
adesivos e anéis constritores (JANSSON; NORDBRING-HERTZ,
1980; NORDBRING-HERTZ et aI., 2002).
No Brasil, as pesquisas envolvendo o uso de fungos
predadores foram intensificadas a partir da década de 1990,
envolvendo, principalmente, espécies dos gêneros Arthrobotrys e
Monacrosporium e em condições de casa de vegetação (DAL LA
PRIA, 1992; DIAS; FERRAZ, 1994; CAMPOS; CAMPOS, 1997;
D'ANGIERI FILHO; CAMPOS, 1997; RIBEIRO et aI., 1999;
OLNEIRA et aI., 2002; LOPES et aI., 2007b). No entanto, nem
sempre os resultados animadores obtidos com a aplicação de fungos
predadores em condições controladas são confirmados no campo
(SIDDIQUI; MAHMOOD, 1996; CHEN; DICKSON, 2004). Por
exemplo, na década de 1970 foi lançado na França um produto à base
de Arthrobotrys superba (ROYAL 350®) para controle de nematoides
144
Ferraz et aI.
em tomateiro (Tabela 15.1), luas o desempenho do produto em
diferentes áreas de cultivo era inconsistente (STIRLING, 1991).
Possivehnente, tal inconsistência seja explicada pelo fato de que nem
sempre a época de maior atividade das armadilhas coincide com o
período em que os estádios infectivos dos nematoides endoparasitas
sedentários estão presentes no solo, por exemplo Meloidogyne e
Heterodera (SIDDIQUI; MAHMOOD, 1996). A partir do momento
em que os nematoides penetram nas raízes da planta hospedeira, eles
ficam protegidos do parasitismo dos fungos predadores e, dessa
forma, os antagonistas devem esperar pela eclosão de novos juvenis.
Além disso, esses fungos são suscetíveis ao antagonismo de outros
fungos e dependentes da presença de matéria orgânica no solo
(STIRLING, 1991). Para ocorrer a predação é necessário que haja
crescimento micelial e formação de armadilhas. Os dois processos
requerem energia, que pode ser suprida por carboidratos presentes na
matéria orgânica (STIRLING, 1991). Dessa forma, a aplicação em
conjunto com alguma fonte de matéria orgânica poderia aumentar a
germinação dos esporos, o crescimento micelial, a atividade predatória
do fu~go e favorecer a competição desses fungos com os demais
organismos do solo.
Tabela 15.1 - Alguns bionematicídas formulados a partir de fungos
antagonistas
Nome do Produto ES]2écieFúngica Ti]2o de Fungo PaísRoyal350'Bl
Arthrobotrys superba Predador FrançaNematofagin.gj P Arthrobotrys Predador Rússia
oligospora
Bíoact", Bíocon'"
Paecilomyces lilacinus Parasita de ovos e Filipinas
Soybean Root P. lilacinus
fêmeas
Bioprotectanr" Parasita de ovos e