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Microbiological Research 242 (2021) 126612
Disponível online 29 de setembro de 2020
0944-5013 / © 2020 Elsevier GmbH. Todos os direitos reservados.
Endófitos bacterianos promotores de crescimento de plantas como agentes de 
biocontrole de doenças pré e pós-colheita: fundamentos, métodos de aplicação e 
perspectivas futuras
Luzmaria R. Morales-Cedeño uma , 1 , Ma. del Carmen Orozco-Mosqueda b , 1 , Pedro D. Loeza-Lara c ,
Fannie I. Parra-Cota d , Serg ˜ Io de los Santos-Villalobos e , Gustavo Santoyo uma , *
uma Instituto De Investigaciones Químico-Biol ´ ógicas, Universidad Michoacana De San Nicolá́ s De Hidalgo, Morelia, Michoacá ´ n, México
b Facultad De Agrobiología ⋅⋅ Presidente Juá ´ rez ⋅⋅ , Universidad Michoacana De San Nicolá ´ s De Hidalgo, Uruapan, Michoacá ´ n, México
c Licenciatura en Gen ´ ómica Alimentaria, Universidad de La Ci ´ Énega del Estado de Michoacá ´ n de Ocampo, México
d Campo Experimental Norman E. Borlaug, Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias, Ciudad Obregó ´ n, Sonora, México
e Instituto Tecnoló ´ gico de Sonora, Ciudad Obreg ´ ón, Sonora, México
ARTICLEINFO
Palavras-chave:
Microbioma de planta
Agricultura sustentável
Culturas pós-colheita
Mecanismos de promoção de crescimento de plantas
RESUMO
A agricultura sustentável requer o recrutamento de agentes bacterianos para controlar diversas doenças de plantas, como 
endófitos bacterianos. Os endófitos bacterianos colonizam e habitam os tecidos internos da planta sem causar nenhum dano 
aparente. Dentro da planta, essas bactérias exercem vários efeitos benéficos, incluindo a estimulação direta do crescimento 
da planta pela ação de fitohormônios ou pela produção de metabólitos. No entanto, os endófitos bacterianos também 
protegem seu hospedeiro vegetal por meio de patógenos de biocontrole ou induzindo o sistema imunológico inato da planta. 
O presente trabalho faz uma revisão sistemática e aprofundada sobre o estado atual da diversidade bacteriana endofítica, 
suas estratégias de colonização de plantas e seus papéis potenciais como agentes protetores contra doenças de plantas 
durante os estágios pré e pós-colheita da produtividade da cultura. Além disso, foi realizada uma exploração de seus efeitos 
benéficos na agricultura sustentável, reduzindo / eliminando o uso de agroquímicos tóxicos. Por fim, propomos diversas 
estratégias eficazes para a aplicação de bactérias endofíticas como agentes biológicos nas fases pré e pós-colheita, com o 
objetivo de proteger as plantas de cultivo e seus produtos agrícolas.
1. Introdução
As doenças agrícolas causam perdas consideráveis na produção de frutas e 
hortaliças, durante o cultivo, manuseio, transporte e armazenamento. Para 
controlar essas doenças, as lavouras agrícolas são comumente tratadas com 
fungicidas sintéticos, que apesar de sua eficácia no controle de doenças causadas 
por fitopatógenos, não são alternativas sustentáveis devido aos seus elevados 
custos econômicos e ambientais ( Sharma et al., 2009 ) Vários estudos mostram que 
eles deixam resíduos nocivos no solo, na água e na atmosfera, além de induzirem 
resistência em cepas fitopatogênicas ( Villarreal-Delgado et al., 2018 ) Assim, o 
desenvolvimento de tecnologias eficientes e ecologicamente corretas com foco na 
eliminação ou redução da aplicação de fungicidas sintéticos na agricultura é 
altamente desejável ( Santoyo et al., 2012 ) Além disso, a exportação de frutas e 
vegetais orgânicos é amplamente
prática aceita nos mercados mundiais e, portanto, novas tecnologias e alternativas 
ao uso de produtos químicos devem ser geradas. Uma das alternativas 
promissoras para atingir esse objetivo é o uso de agentes de biocontrole 
microbiano ( Vinale et al., 2007 ; Santoyo et al., 2016 ) Agentes de biocontrole, ou 
antagonistas bacterianos, são microrganismos que diminuem os efeitos nocivos 
dos patógenos. Esses microrganismos pertencem ao grupo de bactérias 
promotoras de crescimento de plantas (PGPB), que consiste em bactérias que 
exercem efeitos benéficos sobre as plantas ( Lugtenberg e Kamilova, 2009 ) PGPB 
estabelece relações de beneficiários (que às vezes são muito específicas) com 
várias espécies de plantas, estimulando seu crescimento através de mecanismos 
diretos e indiretos ( Ullah et al., 2019 ) Por exemplo, eles facilitam a aquisição de 
nutrientes pelas plantas, tais como, fixação biológica de nitrogênio e mobilização 
de nutrientes imobilizados como fósforo e ferro por meio da produção de ácidos 
orgânicos e sideróforos, respectivamente ( Glick, 2012 ) Além disso, eles ajudam no
* Autor correspondente.
Endereço de email: gsantoyo@umich.mx (G. Santoyo).
1 Ambos os autores contribuíram igualmente para este trabalho.
https://doi.org/10.1016/j.micres.2020.126612
Recebido em 5 de maio de 2020; Recebido em forma revisada em 23 de julho de 2020; Aceito em 24 de setembro de 2020
Listas de conteúdos disponíveis em ScienceDirect
Pesquisa Microbiológica
Página inicial do jornal: www.elsevier.com/locate/micres
mailto:gsantoyo@umich.mx
www.sciencedirect.com/science/journal/09445013
https://www.elsevier.com/locate/micres
https://doi.org/10.1016/j.micres.2020.126612
https://doi.org/10.1016/j.micres.2020.126612
https://doi.org/10.1016/j.micres.2020.126612
http://crossmark.crossref.org/dialog/?doi=10.1016/j.micres.2020.126612&domain=pdf
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modulação das concentrações de hormônios, como auxinas (ácido indolacético ou 
AIA) e citocininas, em plantas. Outro mecanismo importante para promover o 
crescimento das plantas por PGPB é reduzir os níveis de etileno da planta, que é 
um hormônio produzido pelas plantas sob certas condições de estresse, como 
inundações, água ou estresse induzido por solução salina, infecção causada por 
patógenos, entre outros ( Gamalero e Glick, 2015 ) O 
1-aminociclopropano-1-carboxilato (ACC) produzido por PGPB é o precursor 
imediato do hormônio etileno nas plantas e é hidrolisado pela enzima ACC 
desaminase ( Orozco-Mosqueda et al., 2020 ) A enzima bacteriana ACC desaminase 
funciona degradando a molécula de ACC em α- cetobutirato e amônia e, portanto, 
um aumento na produção de etileno é evitado em condições de estresse e ataque 
de patógenos, que por sua vez promove o crescimento e facilita a sobrevivência 
das plantas ( Santoyo et al., 2020 ) Além disso, o crescimento da planta pode ser 
aumentado por meio da ação indireta de PGPB, pois o crescimento ou atividade 
de fitopatógenos é evitado ou inibido por meio de várias estratégias, como 
competição por espaço e nutrientes, antibiose, produção de enzima lítica, inibição 
de toxinas e indução de mecanismos de defesa de plantas ( Solanki et al., 2019 ; Weyens 
et al., 2009 ) O grupo de bactérias que estimulam o crescimento das plantas e 
podem colonizar e sobreviver sem causar danos à planta, são conhecidos como 
endófitos bacterianos promotores do crescimento das plantas (PGPBE) ( Santoyo et 
al., 2016 )
A forma de suprimir a atividade de fitopatógenos por PGPBE (e PGPB) pode 
ser realizada em dois períodos, antes (pré-colheita) ou depois (pós-colheita) da 
colheita da fruta ou do produto vegetal. Normalmente, o período de pré-colheita 
pode incluir ações profiláticas para eliminar potenciais patógenos que residem no 
solo agrícola, bem como durante o plantio e desenvolvimento da planta até a 
obtenção do fruto, semente ou produto vegetal por inoculação de agentes de 
biocontrole (ou outros bio-compostos) ( Herná
´ Ndez-Leó́ n et al., 2015 ; Solanki et al., 2019 )
Depois que as frutas ou vegetais são coletados, eles precisam ser 
transportados e armazenados, o que continua a torná-los suscetíveis ao ataque 
de patógenos. As perdas econômicas em ambos os períodos podem variar, mas 
podem significar mais de 50% da colheita total ( Sharma et al., 2009 ) Vários dos 
patógenos encontrados durante os períodos de pré-colheita podem continuar a 
afetar a qualidade do produto durante a pós-colheita. Por exemplo,
Botrytis cinerea, que causaa doença do mofo cinzento, afeta mais de 200 espécies 
e produtos vegetais. Outros patógenos importantes são Colletotrichum musae, a 
causa das doenças da antracnose ou da podridão final da flor na banana; Penicillium 
expansum ( Molde azul na maçã) ou Alternata alternata
(Alternaria podridão em cereja), para citar alguns. Uma longa lista de patógenos 
pré e pós-colheita pode ser encontrada em outros trabalhos excelentes ( Sharma et 
al., 2009 ; Shafi et al., 2017 )
Assim, o isolamento, a caracterização e a aplicação de agentes de controle 
biológico no campo e nas lavouras pós-colheita devem ser uma prioridade para a 
produção sustentável de alimentos para todos os países do mundo, especialmente 
aqueles em desenvolvimento, pois isso permitirá a geração de uma agricultura 
sustentável. a longo prazo. Na verdade, “ Noé ' arcas ” deve ser criado em cada país 
ou região para conservar, preservar e estudar microorganismos de vários 
ambientes com múltiplos efeitos em diferentes espécies de plantas e em várias 
condições ambientais, incluindo condições de solo com nutrientes pobres, 
escassez de água ou contaminação por metais ( de los Santos-Villalobos et al., 
2018a , b )
2. Bactérias associadas a plantas
As associações planta-bactéria têm sido estudadas há muitas décadas, o que 
sugere que as bactérias impactam positivamente o crescimento e a saúde das 
plantas, enquanto as plantas podem “ selecionar ” seu microbioma ou microbioma 
central para obter colonizadores bacterianos benéficos, incluindo aqueles que 
vivem dentro de tecidos de plantas, chamados endófitos ( Santoyo et al., 2016 ; De 
Souza et al., 2016 ) Alguns autores propuseram uma definição funcional do 
comportamento endofítico, considerando qualquer bactéria como endófita se ela 
puder ser isolada da superfície desinfetada de um tecido vegetal ou extraída do 
interior da planta, sem causar nenhum dano aparente e visível à planta. ( Hardoim 
et al., 2015 ) Em termos ecológicos, não está claro se
residir dentro dos tecidos vegetais é uma vantagem para as bactérias endofíticas, 
ao contrário de viver livremente (saprofiticamente) na área ao redor das raízes das 
plantas, como bactérias rizosféricas ou viver nas superfícies das partes aéreas ou 
da planta (bactérias da filosfera) ( Liu et al., 2017a , b ;
Massoni et al., 2020 ) A rizosfera é a zona do solo que contém um ambiente 
complexo onde as raízes das plantas interagem física e quimicamente com o solo. 
É definida como a área do solo cujas propriedades são influenciadas pela 
presença e atividade das raízes ( Richardson et al., 2009 ) Por exemplo, nutrientes 
do solo, como fósforo, são transferidos para a superfície da raiz através da 
rizosfera, ou no caso de raízes associadas a fungos micorrízicos, através da 
micorrizosfera, antes da aquisição ( Richardson et al., 2009 ) As plantas modificam 
as propriedades físico-químicas e a composição biológica da rizosfera por meio de 
diversos mecanismos, que incluem acidificação por extrusão de prótons e 
liberação de exsudatos radiculares. Junto com as mudanças no pH do solo, os 
exsudatos das raízes influenciam a disponibilidade de nutrientes para a planta ( Richardson 
et al., 2009 ; Hardoim et al., 2015 ; Liu et al., 2017a , b ) Os endófitos bacterianos 
podem ter vantagens sobre as bactérias que habitam a rizosfera, uma vez que 
viver dentro dos tecidos de uma planta representa uma oportunidade de estar 
sempre em contato com as células vegetais (e seus metabólitos) e, portanto, 
podem facilmente exercer um efeito benéfico direto ( Santoyo et al., 2016 ) No 
entanto, as bactérias que residem na rizosfera têm o potencial de entrar e 
colonizar as raízes das plantas; assim, o ecossistema de raiz tem sido amplamente 
conhecido como uma das principais fontes de colonização bacteriana endofítica ( Hardoim 
et al., 2015 )
Diferentes mecanismos são usados pelas bactérias endofíticas para entrar 
nos tecidos vegetais, particularmente nas raízes. O modo de entrada mais comum 
é através de fissuras laterais ou primárias e várias feridas nos tecidos que ocorrem 
devido ao crescimento das plantas. As feridas que ocorrem nas raízes causam 
vazamento de metabólitos da planta e se tornam locais que atraem essas 
bactérias ( Santoyo et al., 2016 )
Outra zona vegetal de grande importância e que não foi explorada como 
deveria, é a filosfera. De acordo com um trabalho recente de Massoni et al. (2020) , 
sugere-se que a microbiota residente nas superfícies dos órgãos das plantas, 
como folhas ou flores, pode ser mais conservada do que se pensava. Portanto, seu 
papel adaptativo para a filosfera pode ser mais específico da planta com 
interações próximas de importância ecológica ou agronômica ( Crombie et al., 
2018 ; Herpell et al., 2020 )
3. Colonização da endosfera vegetal
As raízes das plantas são expostas às bactérias do solo durante seu 
desenvolvimento e crescimento, permitindo que as bactérias entrem na planta e 
limpando a rota de colonização das sementes (espermosfera) ( Truyens et al., 2014 ;
Schiltz et al., 2015 ) Para isso, várias características bacterianas são importantes
para plantar colonização e endofítico capacidade.
A motilidade induzida por quimiotaxia que leva à colonização da raiz é 
provavelmente um dos mecanismos mais importantes que determinam o 
potencial endofítico das bactérias do solo ( Bacilio-Jim ´ Énez et al., 2003 ) A próxima 
etapa na rota de colonização em direção às sementes requer que as bactérias 
entrem na raiz e se tornem endófitas, seja por penetração passiva na ponta da 
raiz, pela emergência de raízes laterais ou por locais de entrada de patógenos, ou 
por penetração ativa usando enzimas degradantes da parede celular, tais como 
celulase e pectinase ( Hurek et al., 1994 ; Ebeltagy et al., 2000 ; James et al., 2002 ) 
Além disso, transporte de proteínas para absorção de nutrientes sintetizados por 
plantas, sistemas de secreção e distribuição envolvidos na mudança de um estilo 
de vida livre para um estilo de vida endofítico, reguladores transcricionais para 
adaptação metabólica, sensor de quorum e outros mecanismos de desintoxicação 
usados na proteção contra O estresse oxidativo induzido antes ou após a 
infecção do hospedeiro demonstrou ser determinante de endófitos competentes ( Sessitsch 
et al., 2012 ; Ali et al., 2014 )
A colonização bacteriana no interior da planta é atraente, uma vez que os nutrientes 
do hospedeiro podem ser usados de forma eficiente e sem competição de um grande 
número de bactérias colonizando fora das raízes ( Liu et al., 2017a , b ) No
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Além disso, as bactérias endofíticas são mais eficientes em serem protegidas do 
estresse abiótico do que as bactérias rizosféricas ( Hardoim et al., 2015 ) Uma vez 
que certos endófitos chegam ao interior da planta, eles são capazes de se 
dispersar sistemicamente e, finalmente, alcançar flores, frutos e sementes. Alguns 
endófitos usam o xilema da raiz de seus hospedeiros para alcançar seus 
meristemas, onde são auxiliados pelo movimento de seus flagelos e pela corrente 
de transpiração da planta ( James et al., 2002 ; Compant et al., 2005 ), enquanto 
outros usam os espaços intracelulares ricos em nutrientes, mas isso requer a 
secreção de enzimas degradantes da parede celular ( Truyens et al., 2014 ) As 
bactérias que se tornam endófitas de sementes não são derivadas exclusivamente 
do solo, uma vez que vários locais alternativos de entrada (e hospedagem) podem 
estar presentes, incluindo a caulosfera (caule), filosfera (superfície das folhas), 
anosfera (flores), espermosfera (sementes) e carposfera (frutas) ( Figura 1 )
( James et al., 2002 ; Berg et al., 2005 ; Compant et al., 2010 , 2011 ) Em uma revisão 
recente sobre endófitos que habitam a carposfera, são apresentadas vistas 
interessantes sobre o microbioma associado aos frutos, seja como epífitas (na 
superfície) ou como endófitos, que podem ser usados como agentes de 
biocontrole pós-colheitaDroby e Wisniewski, 2018 ) Figura 1
mostra o quadro completo das diferentes zonas colonizáveis ou ecossistemas 
presentes nas plantas por bactérias endófitas.
Algumas das principais características que distinguem a PGPB endofítica das 
bactérias rizosféricas podem ser previstas por meio de uma abordagem 
bioinformática. Em um estudo anterior, Ali et al. (2014) comparou as sequências de 
DNA genômico de uma bactéria rizosférica e uma bactéria endofítica, ambas do 
gênero Burkholderia spp. Os autores identificaram os genes codificados pela cepa 
rizosférica e estes foram subtraídos da
Figura 1. Microecossistemas colonizáveis por bactérias endofíticas, incluindo caulosfera (caule), filosfera (superfície das folhas), anosfera (flores), espermosfera (sementes) e carposfera 
(frutos). A endosfera da raiz, que é considerada parte da rizosfera, é uma das zonas internas da planta onde podem ser encontradas populações altamente densas de bactérias, em 
comparação com outros tecidos. Os endófitos bacterianos que habitam essas regiões internas nas plantas hospedeiras podem exercer efeitos benéficos sobre o crescimento da planta, 
bem como, proteção direta contra patógenos potencialmente infectantes ou por induzir a resistência do sistema.
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cepa endofítica. Em seguida, os genes endofíticos putativos restantes foram 
comparados com os genomas completos de oito PGPB endofíticos diferentes. De 
acordo com o estudo, os genes identificados como comuns a todas essas cepas 
foram considerados potencialmente envolvidos no comportamento endofítico. A 
maioria dos 40 genes identificados por este estudo, que eram comuns a todas as 
cepas, codificam funções de proteínas, conforme sugerido por estudos 
bioquímicos / funcionais anteriores, que estão envolvidos no comportamento 
endofítico, incluindo genes que codificam proteínas transportadoras, sistemas de 
secreção, degradação de polímero vegetal, transcrição reguladores, 
desintoxicação e manutenção do potencial redox, entre outros genes hipotéticos.
Como os microrganismos desempenham um papel importante na 
preservação e preparação do ambiente para a germinação, as sementes podem se 
beneficiar dos microrganismos associados a elas. ( Chee-Sanford et al., 2006 ) 
Assim, quando as sementes começam a germinar, absorvem água e secretam 
exsudatos para atrair outras bactérias rizosféricas. Com base nisso, as mudas 
podem se beneficiar da atividade do PGPB ( Nelson, 2004 ) Bactérias já presentes na 
semente também desempenham papéis importantes na evolução da comunidade 
microbiana presente na muda, pois podem produzir fitormônios, como ácido 
indolacético, citocininas ou giberelinas, que estimulam de forma eficiente o seu 
desenvolvimento ( Johnston-Monje e Raizada, 2011 ) Portanto, endófitos 
transmitidos por sementes são de particular importância, uma vez que são 
passados entre gerações sucessivas de plantas. através da transmissão vertical. 
Assim, os endófitos transmitidos pela semente garantem sua presença e 
colonização na progênie. Esta transmissão vertical de endófitos bacterianos (e 
também de outros micróbios como fungos ou oomicetos), definida como a 
transferência direta dos pais, deve ser selecionada contra microrganismos 
patogênicos e favorecer o mutualismo para a sobrevivência e reprodução do 
hospedeiro ( Truyens et al., 2014 ; Shahzad et al., 2018 )
4. Diversidade de endófitos bacterianos bioprotetores
Determinar a diversidade de endófitos bacterianos é tão complicado quanto 
analisar cada uma das quase 300.000 espécies de plantas que existem na terra ( Santoyo 
et al., 2016 ) No entanto, os estudos de diversidade endofítica tendem a favorecer 
espécies de plantas de importância agronômica amplamente cultivadas e 
consumidas; por exemplo, cana-de-açúcar ( Saccharum officinarum), milho ( Zea 
mays), arroz ( Oryza sativa), trigo ( Triticum spp.), batata ( Solanum tuberosum), ou 
soja ( Glycine max) para nomear alguns. Em um estudo recente, Santoyo et al. 
(2016) analisaram a diversidade de endófitos bacterianos que promovem o 
crescimento das plantas e sugeriram que as espécies mais comuns relatadas em 
vários estudos são Arthrobacter, Bacillus, Burkholderia, Enterobacter, 
Methylobacterium, Microbacterium, Micrococos, Paenibacillus, Pantoea, 
Phyllobacterium, Pseudomonas, Rhanella, Rhodanobacter, Sphingomonas, e Stenotrophomonas. 
Portanto, é aconselhável isolar endófitos bacterianos em plantas que têm 
importância ecológica em vez de agrícola, particularmente em locais onde as 
condições ambientais são extremas e a possibilidade de que um microbioma 
benéfico para a planta tenha sido selecionado por milhões de anos para 
sobreviver em tais condições. Existem vários estudos, que procuraram identificar 
endófitos em diferentes hospedeiros e relataram suas interações de beneficiários 
com plantas de importância agronômica ( Hardoim et al., 2008 ; Sturz et al., 2000 ) 
Portanto, esses estudos destacam a importância dos benefícios específicos do 
hospedeiro bacteriano, e também afirmam que aqueles endófitos bacterianos 
bioprotetores podem exercer atividade antagônica para vários patógenos que 
afetam outras culturas durante os períodos pré e pós-colheita.
5. Mecanismos de biocontrole
Os endófitos bacterianos que promovem o crescimento de plantas têm a 
capacidade de restringir o crescimento de patógenos de plantas. Isso porque eles 
sintetizam uma série de compostos antibióticos e enzimas com atividade 
antagônica aos fitopatógenos, além de acionar o sistema de defesa inato da 
planta, conhecido como resistência sistêmica induzida (ISR) ( P ´ Érez-Montaño et al., 
2014 ) Outros mecanismos de biocontrole podem ser a capacidade ˜ para
colonizam tecidos vegetais, porém isso é difícil de estudar em termos 
quantitativos (mesmo em habitantes da rizosfera). No entanto, há evidências 
indiretas de que a competição e colonização de espaços por bactérias benéficas 
pode limitar a gravidade e a incidência de doenças de plantas ( Glick, 2012 ) Os 
mecanismos de biocontrole detalhados a seguir podem ser compartilhados entre 
bactérias endofíticas com outras bactérias que habitam o solo, a rizosfera ou 
filosfera, portanto, a possibilidade de explorar mecanismos exclusivos de agentes 
endofíticos de forma comparativa não foi avaliada até o momento.
5.1. Antibiose
A capacidade de sintetizar vários compostos antimicrobianos foi amplamente 
estudada para inibir, restringir ou eliminar o crescimento de organismos 
fitopatogênicos ( Liu et al., 2017a , b ) Pseudomonas e
Bacilo são os principais gêneros bacterianos estudados por sua capacidade de produzir 
antibióticos, tal como 2,4-diacetilfloroglucinol ácido,
ácido fenazina-1-carboxílico, fenazina-1-carboxamida, piroluteorina, pirrolnitrina, 
oomicina A, viscosinamida, butiroaminectona, cian-oaminectona, zimicrolactona, 
zimicrolactona A, aerugina, ramnolinitrina, ácido cepacomínico, azudomicamida e 
pseudomicamida, azudomicamida e pseudomicamida, azudomicamida e ácido 
cepafunginas ( Santoyo et al., 2019 ) Um grande número de cepas do gênero Pseudomonas 
são reconhecidos por produzirem uma grande variedade de antibióticos que 
contribuem para a supressão de doenças agrícolas, por exemplo P. flourescens produz 
pioluteorina e 2,4-diacetilfloroglucinol para suprimir a podridão da raiz do tabaco, 
causada por Thielaviopsis basicola;
por outro lado, 2,4-diacetilfloroglucinol também contribui para a supressão da 
doença take-all no trigo causada por Gaeumannomyces graminis. Finalmente, foi 
demonstrado que a pioluteorina e a pirrolnitrina suprimem efetivamente a doença 
do agrião causada por Pythium ultimum e
Rhizoctonia solani, respectivamente ( Milner et al., 2019 )
5,2 Enzimas líticas
essas enzimas estão envolvidas na degradação da parede celular de 
microrganismos fitopatogênicos, sendo um dos mecanismos de controle biológico 
mais relatados principalmente contra patógenos fúngicos ( Villarreal-Delgado et 
al., 2018 ) A parede celulardo fungo (incluindo patógenos de plantas) consiste em 
glicoproteínas, polissacarídeos e outros componentes que variam dependendo 
das espécies de fungos ( Bowman and Free, 2006 ) A fração de polissacarídeo 
compreende até 80% da parede celular ( Latg ´ é, 2007 ) Esses polissacarídeos têm 
papel estrutural determinante na rigidez da parede celular, por meio de uma 
extensa rede de ligações glicossídicas; portanto, a interferência nessas ligações 
por enzimas líticas pode deteriorar a parede celular de fungos fitopatogênicos, 
causando sua lise e morte celular ( Jadhav et al., 2017 ) Entre as enzimas líticas mais 
estudadas produzidas por agentes de controle biológico estão quitinases, 
celulases, proteases e β- 1,3-glucanases, que modificam, perfuram e / ou degradam 
a estrutura da parede celular ( Mota et al., 2017 ) Mishra e Arora (2012) relataram o 
papel de uma quitinase extracelular isolada de P. aeruginosa- no controle 
biológico de Xanthomonas campestris,
que causa a doença da podridão negra. Além disso, as cepas de Pseudomonas
isoladas da rizosfera do grão-de-bico foram relatadas para produzir quitinases e 
celulases com atividade antagonista contra Rhizoctonia solani e Pythium 
aphanidermatum ( Sindhu e Dadarwal, 2001 ) Similarmente, Bacillus subtilis foi 
relatado por sua capacidade de controle biológico contra R. solani, o agente 
causador da sarna preta nas batatas, através da produção de quitinases ( Saber et 
al., 2015 )
5.3. Indução de resposta sistêmica (ISR) em plantas
este mecanismo pode ser induzido por sinais químicos (eliciadores) 
produzidos por microrganismos benéficos ( P ´ Érez-Montaño et al., 2014 ) A 
sinalização ISR é dependente de ácido jasmônico e etila ˜ ne ( Kannojia et al., 2019 ) 
Até agora, nem todos os mecanismos moleculares que regulam as interações de 
micróbios benéficos para as plantas foram descritos; no entanto, o principal
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rotas pelas quais esses agentes regulam ISR em plantas foram identificadas:
i) fitormônios, ii) padrões moleculares associados a patógenos (PAMPs) / padrões 
moleculares associados a micróbios (MAMPs), e iii) vários eliciadores (compostos 
orgânicos voláteis, sideróforos, fitases, miRNAs, entre outros) ( Abdul Malik et al., 
2020 ; Rodriguez et al., 2019 ) ISR foi evidenciado em plantas de tabaco, onde PR2 
(codifica um β- 1,3 glucanase) e PR3 (codifica uma quitinase) foram ativados em 
resposta a compostos voláteis produzidos por Bacilo, conferindo resistência a
Rhizoctonia solani e Phytophthora nicotianae ( Kim et al., 2015 ) Além dos genes PR, Bacilo 
ativa outros mecanismos de proteção nas plantas, que incluem mudanças 
estruturais na parede celular pelo acúmulo de lignina ( Singh et al., 2016 ), ou a 
produção de metabólitos secundários, como flavonóides, fitoalexinas, auxinas e / 
ou glucosinolatos ( Pretali et al., 2016 ) Assim, ISR foi relatado em uma variedade de 
culturas (feijão, cravos, pepinos, rabanetes, tabaco e tomates), reduzindo 
significativamente a patogenicidade de vários patógenos de plantas, incluindo 
fungos, bactérias e vírus ( Kannojia et al., 2019 )
5,4 Produção de δ- endotoxinas
O δ- endotoxinas, produzidas por Bacillus thuringiensis ( Bt), são proteínas de 
corpos paraesporais constituídas por unidades polipeptídicas de diferentes pesos 
moleculares, de 27 a 140 kDa ( Villarreal-Delgado et al., 2018 ) As toxinas Bt são 
produzidas durante a fase de esporulação, a proteína Cry (cristal) é conhecida por 
seus efeitos tóxicos específicos em um organismo alvo (a maioria pertence à 
ordem dos insetos); da mesma forma, proteínas Cyt (citolíticas) têm sido relatadas 
com efeitos tóxicos em uma ampla variedade de insetos, principalmente dípteros; 
no entanto, sua citotoxicidade contra células de mamíferos também foi verificada ( Anaya 
et al., 2020 ) O mecanismo de ação das proteínas Cry começa uma vez que são 
processadas proteoliticamente por meio de proteases que se encontram no 
intestino médio do hospedeiro, separando uma seção de aminoácidos na região 
N-terminal e na extremidade C-terminal (dependendo da natureza do Proteína 
Cry), liberando assim fragmentos ativos e tóxicos que interagem com as proteínas 
receptoras presentes nas células intestinais do inseto, sinalizando a formação de 
uma estrutura oligomérica pré-porosa e consequentemente do poro lítico, que 
gera um desequilíbrio osmótico, e em seguida, destruindo o epitélio intestinal e, 
consequentemente, causando a morte celular ( Xu et al., 2014 ) Atualmente, pelo 
menos 13 cepas de Bt são usadas na agricultura, algumas delas são endófitas 
bacterianas facultativas ( Regnault-Roger, 2012 )
5.5. Produção de sideróforos
Esses metabólitos são produzidos por micróbios em resposta a uma limitação 
de ferro no meio ambiente; assim, alguns agentes de controle biológico produzem 
esses de baixo peso molecular (400 - 1500 Da) estruturas de proteínas receptoras 
com alta afinidade para o ferro. Os sideróforos são metabólitos secundários que 
atuam como sequestrantes de ferro, devido à sua alta constante de dissociação 
por este elemento (entre 10 22 e 10 55). Os agentes de controle biológico produtores 
de sideróforos podem usar o ferro por dois mecanismos:
i) diretamente através do Fe 3 + - complexo sideróforo através da membrana celular, 
ou ii) reduzido extracelularmente a Fe 2+ complexos ( Hider e Kong, 2010 ) Isso 
permite que esses agentes regulem a concentração de ferro em seus habitats por 
meio do sequestro desse elemento (Fe 3+ -
sideróforo), fazendo com que o ferro não esteja disponível para microorganismos 
fito-patogênicos, e restringindo seu crescimento ( Kannojia et al., 2019 ) 
Atualmente, várias cepas bacterianas têm sido relatadas por sua capacidade de 
controlar doenças de plantas por meio da produção de sideróforos, limitando o 
crescimento e colonização de microrganismos fitopatogênicos dependentes de 
ferro ( Fgaier e Eberl, 2011 ) Yu et al. (2011) reportou que
B. subtilis CAS15 antagonizou o crescimento (19 - 94%) de 15 fitopatógenos 
fúngicos pertencentes ao gênero Fusarium, Colletotrichum, Pythium, Magnaporth e 
e Phytophthora, através da produção de sideróforos do tipo catecolato 
(Bacillibactina). Por outro lado, de los Santos-Villalobos et al. (2012) relatou a 
capacidade de produção de sideróforo de Burkholderia anthina XXVI, que estão 
envolvidos na inibição
do agente causal da antracnose na manga, Colletotrichum gloeosporioides, a uma 
concentração inibitória mínima de 0,64 µ g ml - 1
5,6. Produção de lipopeptídeos
essas moléculas consistem em um peptídeo cíclico ligado a um β- hidroxi ou
β- cadeia de aminoácidos graxos, classificada em 3 famílias diferentes (iturinas, 
fengicinas e surfactinas), com base em sua sequência de aminoácidos e 
comprimento de ácidos graxos ( Falardeau et al., 2013 ; Valenzuela-Ruiz et al., 2020 ) 
Os lipopeptídeos são sintetizados por complexos multi-enzimas chamados 
peptídeo sintetase não ribossomal (NRPS), que são independentes do RNA 
mensageiro ( Chowdhury et al., 2015 ; Valenzuela-Ruiz et al., 2019 ), que são 
compostos de baixo peso molecular com características anfifílicas que protegem 
as plantas durante vários estágios fenológicos, suprimindo diretamente o 
crescimento de patógenos ou induzindo resistência sistêmica ( Hashem et al., 2019 ) 
Recentemente, Coutte et al. (2017) relataram 263 lipopeptídeos diferentes 
sintetizados por 11 gêneros microbianos, entre os quais o Bacilo gênero foi o mais 
abundante produtor com 98 lipopeptídeos diferentes, que estavam envolvidos no 
controle biológico de uma ampla gama de fitopatógenos (bactérias, fungos e 
oomicetos), causando doenças em culturas de importância agrícola ( Ongena e 
Jacques, 2008 ) Por exemplo, múltiplas isoformas de fengicinas e iturinas foram 
relatadas em extratos livres de células de culturas líquidas de B. subtilis GA1, com a 
capacidade de inibir Botrytis cinerea em frutas de maçã ( Toure et al., 2004 )
6. Biocontrole de patógenos de plantasdurante o período de pré-colheita
Vários microorganismos, que formam o microbioma tanto da planta quanto 
do fruto, e aqueles que pertencem a ambientes não relacionados a plantações, 
foram extensivamente estudados para testar a atividade de biocontrole 
pré-colheita. Nesta seção, mencionamos estudos recentes sobre biocontrol 
pré-colheita, que incluem em vitro ensaios, bem como, in planta experimentos (em 
casa de vegetação ou de campo), mas sem atingir a fase de colheita. 
Convencionalmente, os antagonistas microbianos são isolados do ambiente onde 
o patógeno está presente e geralmente são considerados mais eficazes para o 
controle de doenças do que os isolados de ambientes não relacionados. 
Conseqüentemente, Veldman et al. (2018) avaliou os efeitos de 77 isolados 
bacterianos contra Fusarium mangiferae, que é o agente causador da 
malformação da manga, uma doença grave que afeta as lavouras durante a 
pré-colheita. Alguns desses isolados foram obtidos de pomares de manga e outros 
de efluentes de minas. Surpreendentemente, foi demonstrado que isolados 
obtidos de efluentes de mina foram mais eficazes contra Fusarium mangiferae
do que as obtidas em pomares de manga. Os autores sugerem que isso se deve 
ao fato de os isolados de semina apresentarem melhor combinação de 
mecanismos antagônicos do que as cepas rizosféricas, como competição por 
nutrientes e espaços, produção de compostos voláteis, compostos fenólicos e 
sideróforos. Esse resultado gera a hipótese de que ambientes hostis, como minas, 
selecionam organismos altamente competitivos e antagônicos. Mais pesquisas 
são necessárias para provar essa hipótese.
No entanto, evidências sugerem que microrganismos associados a plantas e 
frutas têm alta capacidade de restringir o crescimento de patógenos, podendo 
chegar a até 100% em alguns casos. Isso foi visto em um estudo realizado por
Sharma et al., 2018 , onde os autores obtiveram 383 isolados da rizosfera de 
plantas de mostarda ( Brassica Juncea L.), dos quais apenas 6 isolados mostraram 
atividades antagônicas significativas. No entanto, o isolado HMR25 mostrou um 
controle completo da doença da mancha causada por
Alternaria brassicae, além de promover o crescimento da planta, possivelmente 
porque este isolado produz um composto volátil ácido cianídrico (HCN) e 
sideróforos. Ambos os compostos foram amplamente relatados como 
antagonistas de patógenos de plantas ( Hern ´ Ández-León et al., 2015 ;
Nelkner et al., 2019 ) 
´
Endófitas que habitam certas espécies de plantas podem funcionar como 
agentes de biocontrole para plantas que têm certo parentesco evolutivo. Por 
exemplo, Verma et al., 2018 obteve isolados bacterianos de Leersia oryzoides sementes, 
um parente selvagem do arroz ( Oryza sativa), e demonstrou que a bactéria obtida 
a partir de L. oryzoides são compatíveis com arroz e
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a maioria delas eram bactérias endofíticas. Esses endófitos bacterianos induziram 
a resposta gravitrópica da raiz, aumentaram o crescimento da raiz e do caule, 
estimularam a formação de pelos da raiz e também protegeram as mudas de 
infecções causadas por patógenos do solo, como Fusarium oxysporum.
Em um trabalho recente, Chowdhury e Bae (2018) rastreados 256 endófitos 
bacterianos isolados de plantas de ginseng cultivadas nas montanhas ( Panax 
ginseng Meyer), onde 12 deles foram selecionados por mostrar bom antagonismo 
contra 6 patógenos do ginseng ( Alternaria panax, Botrytis cinerea, Cylindrocarpon 
destructans, Phytophthora cactorum, Pythium sp., e
Rhizoctonia solani) usando um ensaio de cultura dupla. O endófito Burkholderia 
stable EB159 (PG159) exerceu a maior atividade inibitória contra todos os 
patógenos do ginseng. Além disso, esta cepa foi capaz de suprimir a doença da 
mancha foliar causada por B. cinerea. Curiosamente, os genes do ginseng 
relacionados à defesa foram significativamente regulados positivamente nas 
folhas das plantas tratadas com a cepa PG159, mostrando assim um mecanismo 
potencial para induzir proteção contra o fitopatógeno estudado.
Soja transgênica ( Glycine max L. Merrill) é um dos mais
culturas cultivadas em todo o mundo, principalmente em países como o Brasil, 
onde a produção de plantas gira em torno de 85 milhões de toneladas por ano ( Babujia 
et al., 2015 ) Algumas culturas transgênicas não estão isentas de infecções 
patogênicas. Por exemplo, de Almedia-Lopes et al. (2018) procurou antagonista 
bacteriano contra os fitopatógenos Sclerotinia sclerotiorum, Phomopsis sojae, e Rhizoctonia 
solani em safras convencionais e transgênicas de soja resistente ao glifosato. Os 
autores sugeriram que os endófitos bacterianos isolados de soja convencional e 
transgênica eram significativamente diferentes na diversidade populacional e em 
sua capacidade antagônica. Endófitos pertencentes a Bacilo e Burkholderia gêneros 
foram os isolados mais eficazes no controle de patógenos bacterianos e fúngicos
em vitro. Embora as atividades antimicrobianas de certos sobrenadantes tenham 
sido testadas neste trabalho, seria interessante verificar se os endófitos possuem 
atividades de biocontrole durante o cultivo pós-colheita. Da mesma forma, seria 
relevante realizar um estudo mais extenso sobre a diversidade endofítica por 
métodos de sequenciamento massivo.
Certas espécies bacterianas, junto com fungos ou oomicetos, podem causar 
sérias perdas de safra. Por exemplo, Agrobacterium tumefaciens é o agente causal 
da doença da galha em várias frutas de colheitas em todo o mundo, incluindo 
pêssego. Para controlar este patógeno, Li et al. (2019) recentemente rastreados 305 
endófitos bacterianos para atividades antagonistas e relataram que 54 endófitos 
mostraram inibição significativa contra A. tumefaciens. Alguns antagonistas do 
patógeno foram detectados com mais frequência em plantas resistentes ao 
pêssego em comparação com cultivares suscetíveis. Esses resultados são 
significativos, pois sugere-se que as proporções de “ defensiva ” bactérias podem 
ser mais abundantes em plantas resistentes a patógenos, como A. tumefaciens.
Esses resultados anteriores confirmam, em um ambiente diferente, que as 
proporções de bactérias antagonistas (pseudomonas) são responsáveis por inibir 
o crescimento de patógenos em solos supressores de doenças ( Mendes et al., 
2011 )
Outro patógeno bacteriano prolífico mais comum é Pseudomonas syringae, que 
geralmente habita os tecidos superficiais das plantas (a filosfera) e, 
subsequentemente, penetra nos tecidos através de feridas ou aberturas naturais, 
como estômatos. Além disso, P. Syringae contém vários fatores de virulência, como 
toxinas de moléculas pequenas, exopolissacarídeos ou enzimas que degradam a 
parede celular ( Santoyo et al., 2016 ; Xin et al., 2018 ) Portanto, é muito importante 
encontrar endófitos bacterianos contra esse patógeno. Por isso, Wicaksono et al. 
(2018) rastreados para endófitos com atividade antagônica contra P. Syringae pv. 
actinidia na planta medicinal Mā
¯ nuka ( Leptospermum scoparium) fromNew
Zealand, que produz óleos essenciais com propriedades antimicrobianas. Em 
particular, os autores objetivaram determinar se endófitos de L.
escopário poderia ser transferido para uma planta diferente, A. deliciosa ( kiwis) e 
se suas atividades de biocontrole são mantidas. Curiosamente, três endófitos 
foram transmissíveis às plantas de kiwi por inoculação na ferida, onde inibiram a 
colonização por P. Syringae pv. actinidia, assim, reduzindo a gravidade da doença 
Canker. Recentemente, Etminani e Harighi (2018) publicou uma investigação 
relatando o isolamento de
duas cepas endofíticas de árvores Pistachio selvagens ( Pistacia atlantica L.), Pb78 e 
Sp15, com efeitos inibitórios contra dois patógenos, Pseudo-monas Syringae pv. Syringae 
e Pseudomonas tolaasii. Outras cepas também exibiram mecanismos diretos para 
induzir a formação de raízes em fatias de cenoura. Cepas endofíticas foram 
caracterizadas e taxonomicamente associadasa
Pantoea, Bacillus, Pseudomonas, Serratia, e Stenotrophomonas gêneros.
Recentemente, um romance Bacilo espécie foi isolada como uma bactéria 
endofítica associada ao trigo, Bacillus cabrialesii TE3T, que é preservado em uma 
coleção nacional de cultura microbiana, Colección de Microorganismos Edá
´ Ficos y Endó ´ fitos Nativos (COLMENA, www ´ . está ligado.
mx / colmena ) ( de los Santos-Villalobos et al., 2018a , b ) Esta cepa foi identificada 
como uma bactéria estimuladora do crescimento de plantas, uma vez que as 
plantas de trigo inoculadas com a cepa TE3T aumentaram seu teor de clorofila, 
57,2 Unidade SPAD vs. 43.1 Unidade SPAD (controle não inoculado). Além disso, 
esta cepa exibiu a capacidade de solubilizar fosfatos (43,2% ± 1,7%), produzem 
indóis (1,4% ± 0,1%), e crescem em condições térmicas, salinas e de estresse 
hídrico. A cepa TE3T também foi identificada como um agente de controle 
biológico contra um fitopatógeno de trigo emergente ( Bipolaris sor- okiniana) no 
Vale Yaqui, causando mancha mancha e reduzindo a infecção [escala 1 (mínimo) a 
9 (máximo)] a 3 - 5, e o número de lesões / cm2 a 3,06 ± 0,6 em contraste com 
plantas inoculadas apenas com
B. sorokiniana, que mostrou uma gravidade da doença de 8 - 9 e 6,46 ± 1,46 lesões 
/ cm 2 ( Villa-Rodriguez et al., 2019 )
Assim, para resumir, trabalhos anteriores relataram a relevância dos endófitos 
bacterianos na exibição de um em vitro ou in planta antagonismo, tudo durante 
os períodos de pré-colheita. No entanto, as condições bióticas ou abióticas podem 
variar em experimentos de longo prazo ( Santoyo et al., 2017 ), onde o controle 
biológico de patógenos pode incluir a espera para a colheita do produto, bem 
como o transporte e posterior comercialização. Portanto, nos próximos 
parágrafos analisaremos os estudos que incluem essa importante etapa do 
controle biológico, o período de pós-colheita.
7. Biocontrole de patógenos pós-colheita por PGPBE
Infecções patogênicas resultam em deterioração considerável de frutas e 
vegetais durante seu manuseio, distribuição e períodos de armazenamento 
pós-colheita e reduzem sua vida útil. A deterioração causada por fungos é a 
principal responsável por perdas significativas durante o armazenamento de 
frutas e vegetais. Infecções de frutas por fungos patógenos, tanto no campo 
quanto após a colheita, levam à deterioração pós-colheita. Além da deterioração 
da qualidade e perdas econômicas, frutos infectados com fungos patógenos 
podem representar um risco iminente à saúde humana, visto que diversos 
gêneros de fungos, tais como, Aspergillus, Alternaria, Fusarium, e Penicillium,
produzem micotoxinas ( Dukare et al., 2018 )
Pelas razões acima mencionadas e também porque os métodos químicos 
geralmente não são favoráveis, o uso de endófitos bacterianos promotores de 
crescimento de plantas (PGPBE) com atividades antagônicas é uma boa estratégia 
para controlar a deterioração pós-colheita. Aiello et al. (2019) avaliou recentemente 
as propriedades de biocontrole de Pseudomonas synxantha DLS65, um endófito 
isolado isolado de tecidos de kiwi, contra Monilinia fructicola e Monilinia 
fructigena, que são agentes causais da podridão parda pós-colheita dos frutos 
com osso. Ensaios de antagonismo foram realizados em vitro e na Vivo e os 
resultados mostraram que P. synxantha
DLS65 inibe 100% do crescimento micelial de Monilinia fructicola e
Monilinia fructigena em placas de petri com ágar batata dextrose (PDA). Além 
disso, o crescimento desses dois micróbios em pêssegos foi parcialmente 
reduzido (49,8% e 24,9%, respectivamente) usando extratos de ágar. A produção 
de compostos orgânicos voláteis pela cepa DLS65 reduziu o crescimento micelial 
dos fungos fitopatogênicos estudados, ambos em vitro e na Vivo. Por isso, na Vivo testes 
mostraram que P. synxantha é eficaz mesmo em baixas temperaturas de 
armazenamento (10 e 0 ◦ C). Segundo os autores, a competição por espaço e 
nutrientes, a produção de metabólitos difusíveis e compostos orgânicos voláteis 
desempenham um papel importante no antagonismo de P. synxantha contra Monilinia 
fructicola e Monilinia fructigena.
Em outro estudo recente, Stocco et al. (2019) detectado e quantificado
LR Morales-Cedeñ ˜ o et al.
http://www.itson.mx/colmena
http://www.itson.mx/colmena
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a presença do patógeno Alternaria nas diferentes fases do ciclo da videira, bem 
como nas uvas de mesa da variedade Red Globe. Este patógeno esteve presente 
desde a floração até os períodos de armazenamento pós-colheita na província de 
Mendoza, na Argentina. Eles compararam as estratégias de tratamento alternativo 
para o uso de SO2 usando quitosana e Metschnikowia Pulcherrima
Levedura RCM2, e notou que o patógeno Alternaria alternata foi encontrada em 
todas as fases do ciclo fenológico das uvas de mesa da variedade Red Globe. Eles 
também notaram que a maior incidência ocorreu durante o período de floração, 
seguido pelos períodos pós-colheita aos 90, 60 e 30 dias de armazenamento 
refrigerado (0 - 0,5 ◦ C). Eles compararam tratamentos alternativos ao uso de SO2, 
como quitosana e Metschnikowia Pulcherrima Levedura RCM2. A cepa RCM2 causa 
redução na incidência da doença durante o período de comercialização, mas ao 
comparar esses resultados com os obtidos pelo método químico tradicional (SO2), 
o método químico foi mais eficiente na redução da incidência de doença. No 
entanto, a modificação da quantidade de inóculo e do tempo de inoculação são 
fatores que devem ser considerados em ensaios futuros. A quitosana foi eficaz 
como agente de biocontrole em na Vivo
testes pós-colheita contra A. alternata e os resultados obtidos foram semelhantes 
aos obtidos com o método SO2. Assim, os autores sugerem que a quitosana pode 
substituir os métodos químicos tradicionais para reduzir a incidência de A. 
alternata em uvas pós-colheita.
Certos agentes bacterianos têm a capacidade de colonizar frutas e sobreviver a 
baixas temperaturas; portanto, eles podem ser encontrados em frutas que são 
armazenadas naturalmente por longos períodos. Por exemplo, Aureobasidium pullulans
O ApB foi encontrado na superfície de maçãs armazenadas por 6 meses. A cepa 
ApB foi selecionada entre outros isolados devido à sua atividade antagônica 
contra Botrytis cinerea. Com relação ao mecanismo de inibição do patógeno, os 
autores propõem que a produção de sideróforos estaria envolvida, embora mais 
estudos sejam necessários para testar essa hipótese. No entanto, a cepa ApB não 
conseguiu crescer acima de 35 ◦ C, que é um recurso importante a ser destacado na 
aplicação do agente de biossegurança ( Vero et al., 2009 ) Em um trabalho anterior, Aureobasidium 
pullulans A cepa ApB não foi isolada dos tecidos internos de plantas ou frutos; no 
entanto, existem outros estudos que mostram que a espécie Aureobasidium 
pullulans é um endófito comum de cerejas doces. Na verdade, vários isolados 
pertencentes a A. pullulans mostraram atividades de biocontrole pós-colheita 
contra Botrytis cinerea e Monilinia laxa, protegendo frutas como cerejas e uvas de 
mesa, apresentando uma diminuição em sua decomposição que vai de 10% a 
100% ( Schena et al., 2003 )
Espécies de bacilos promotores de crescimento de plantas são comumente 
associadas a plantas, seja habitando os ambientes rizosféricos ou endofíticos ( Santoyo 
et al., 2012 ) Assim, diversos estudos isolaram e avaliaram agentes antifúngicos de 
bactérias desses gêneros para o controle de doenças pós-colheita. Por exemplo, Chen 
et al. (2019) isolaram diversas cepas de bacilos, incluindo B. amyloliquefaciens RS-25, 
B. licheniformis MG-4,
B. subtilis Z-14, e B. subtilis Pnf-4, bem como seus filtrados de cultura e extratos, 
que apresentaram efeitos inibitórios significativos contra o mofo cinzento causado 
por B. cinerea em tomates, morangos e toranjas pós-colheita. Múltiplos traços 
antagonistas foram avaliados como potencial mecanismo de ação, como produção 
de lipopeptídeos juntamente com atividades de celulasee protease.
Em um trabalho recente, outra cepa de bacilos, LYLB4, foi isolada de frutos de 
pera e testada quanto à sua atividade antifúngica contra patógenos pós-colheita 
presentes em peras, tais como, Alternaria brassicae, Botrytis cinerea, Fusarium 
graminear, F. oxysporum f. sp. cubense, Pyricularia
oryzae, Rhizoctonia solani Kuhn, e Verticillium dahliae Kleb. Durante
na Vivo ensaios (em peras feridas), a cepa LYLB4 reduziu significativamente a 
gravidade da doença causada por Botryosphaeria dothidea e Rhizopus stolonifer. Curiosamente, 
a análise de espectrometria de massa MALDI-TOF de extratos de superfície 
isolados de células inteiras da cepa LYLB4 revelou diferenças.
produção inicial de lipopeptídeos da família das iturinas, incluindo Bacilomicina C D e C 17 Bacilomicina D. Tal lipopeptídeo productio 1 n 6
pode ser a causa do antagonismo contra os fungos patógenos testados
( Wu et al., 2019 )
As bananas são as frutas mais produzidas e consumidas em todo o mundo, mas
eles requerem mais cuidado após a colheita. Além disso, a banana é altamente 
suscetível a doenças como a antracnose, que é causada por Colletotrichum musae, o 
principal patógeno pós-colheita da banana. Portanto, é relevante desenvolver 
estratégias de biocontrole usando antagonistas bacterianos contra C. musae. Outro 
antagônico Bacilo cepa foi isolada de plantas de sisal cultivadas no Brasil (entre 
outras cepas rizosféricas e endofíticas) e testada quanto à sua atividade para 
proteger a banana ( musa spp.) frutas ( Damasceno et al., 2019 ) A cepa do bacilo foi 
caracterizada como
B. velezensis BLE7. Os resultados mostraram que o BLE7 apresentou atividades 
semelhantes ao tiabendazol. Desde a B. velezensis não é patogênico para o 
homem, os autores sugerem seu uso como agente bacteriano, que pode ser 
pulverizado diretamente na fruta ou por meio da técnica de imersão da fruta ( Damasceno 
et al., 2019 ) tabela 1 mostra estudos recentes que descrevem o papel dos 
endófitos bacterianos durante a proteção pré e pós-colheita.
8. Métodos de aplicação de endófitos bacterianos
Uma vez que um antagonista potencial e eficaz é identificado ou selecionado, 
é necessário procurar um método pelo qual ele seja efetivamente aplicado para 
controlar ou suprimir o fitopatógeno desejado. Em geral, os antagonistas 
microbianos são aplicados em dois estágios diferentes: aplicação pré-colheita e 
aplicação pós-colheita (Singh & Sharma 2009). Em muitos casos, os patógenos 
infestam frutas e vegetais no campo, e essas infecções latentes tornam-se o maior 
fator de decomposição durante o transporte e armazenamento (Singh & Sharma 
2009). O objetivo da aplicação de agentes de controle biológico nas fases de 
pré-colheita é prevenir a colonização na superfície do fruto, de forma que as 
feridas feitas durante a fase de colheita possam ser colonizadas pelo antagonista 
antes do patógeno ( Ippolito e Nigro, 2000 ) Porém, após a colheita, por serem 
frutas e vegetais perecíveis, eles sofrem um processo acelerado de 
envelhecimento e degradação, que pode ser acelerado pela colonização de 
patógenos, caracterizado por piora do estado físico, incluindo desidratação, perda 
de peso, enrugamento, mudança de cor ou apodrecimento, entre outras 
características, além da perda das propriedades organolépticas e nutricionais 
devido às funções metabólicas da própria fruta / verdura. Figura 2 mostra os 
métodos de aplicação de endófitos bacterianos na pré e pós-colheita, bem como 
os objetivos de cada uma das etapas.
Em uma revisão recente, vários estudos foram mencionados em que agentes microbianos 
antagônicos foram aplicados durante as fases de pré-colheita e também tiveram um efeito 
protetor durante as fases de pós-colheita. Por exemplo,
Silva e De Costa (2014) avaliou a aplicação pré-colheita de
Burkholderia spinosa cepas para controlar vários fitopatógenos em frutos de 
banana ( musa spp.). Da mesma forma, outros trabalhos também demonstraram 
grande potencial na aplicação pré-colheita de antagonistas como Pantoea ( e 
outros agentes) para controlar doenças pós-colheita causadas por patógenos, 
como Penicillium digitatum e Penicillium italicum, que afetam frutas cítricas ( Carmona-Hernandez 
et al., 2019 ) No entanto, uma aplicação subsequente dessas bactérias pode ser 
necessária mais tarde para melhorar a proteção durante o transporte e manuseio 
da fruta. Portanto, imediatamente após a colheita, a aplicação de agentes 
bacterianos é útil para o controle de doenças durante o transporte e 
armazenamento. Neste método, várias cepas microbianas são aplicadas como 
aerossóis ou por imersão de frutas e vegetais em soluções preparadas com o 
antagonista ( Barkai-Golan, 2001 ; Irtwange, 2006 ) Portanto, o antagonista não é 
exposto às condições de campo como é o caso durante a aplicação pré-colheita e 
pode ser mantido sob condições controladas.
Como mencionado anteriormente, um fator importante para a eficácia do 
controle de doenças pós-colheita é o agente endofítico envolvido e deve continuar 
a produzir seu efeito antagônico em baixas temperaturas durante o 
armazenamento ( Stocco et al., 2019 ) As temperaturas podem variar, de 0 ◦ C a 10 ◦ C. 
Portanto, estender a vida de prateleira de frutas e hortaliças durante os períodos 
pós-colheita é muito importante para aumentar o período de comercialização e 
obter melhores preços no mercado. A resposta positiva do consumidor se 
restringe a produtos que atendam a determinados requisitos de qualidade, como 
boa aparência visual, bom gosto, qualidades físicas adequadas e resistência ao 
armazenamento refrigerado e ao transporte ( Mditshwa et al.,
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Microbiological Research 242 (2021) 126612
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2017 ) Nesse sentido, selecionar isolados endofíticos de plantas endêmicas que 
habitam áreas próximas aos pólos, onde baixas temperaturas estão presentes 
durante grande parte do ano, pode ser uma opção viável para encontrar agentes 
antagônicos com essas características intrínsecas. Endófitos bacterianos, bem 
como bactérias de outra origem, como rizosferas, podem resistir a temperaturas 
de 0 ◦ C ou menos, sem diminuir significativamente sua viabilidade ( Duan et al., 
2013 )
Em alguns outros casos, compostos produzidos por potenciais patógenos 
humanos, como Pseudomonas aeruginosa, pode ser usado no biocontrol de 
patógenos de plantas ( Sandani et al., 2019 ) No entanto, considerações adicionais 
devem ser feitas com esse tipo de antagonista, pois seu uso é mais arriscado do 
que outras bactérias, que são inofensivas para o ser humano.
Infelizmente, apenas um pequeno número de antagonistas microbianos 
relatados na literatura para controlar doenças pós-colheita de frutas e vegetais 
(em condições de laboratório) são comercializados. Pode haver várias razões para 
isso, mas duas das principais barreiras são as seguintes: a relativa ineficácia dos 
antagonistas em comparação com os procedimentos de controle químico e a falta 
de incentivos econômicos ( Wilson e Wisniewski, 1989 ) No entanto, uma vez 
identificado um antagonista eficaz, é realizada uma busca pela metodologia para 
sua formulação, armazenamento e aplicação. Por exemplo, o Bacillus subtilis A 
cepa B-3 foi o primeiro organismo patenteado como agente de controle biológico 
pós-colheita para frutas com caroço nos Estados Unidos da América ( Pusey e 
Wilson, 1984 ) Pusey et al. (1988) conduziu um teste piloto aplicando Bacillus subtilis 
sob condições comerciais simuladas para o controle da podridão parda em 
pêssegos, em que o bioagente foi efetivamente incorporado à cera normalmente 
utilizada nas linhas de embalagem. Botrytis a podridão foi efetivamente 
controlada por este procedimento. Outros produtos comerciais foram 
desenvolvidos, comercializados e mostraram-se altamente eficazes no que diz 
respeito às suas atividades de biocontrole. Por exemplo, ” BioSave ” foi 
desenvolvido a partir de uma cepa saprofítica de Pseudomonas Syringae por ' EcoScience 
Corp., Orlando, EUA, que é altamente útil para controlar o mofo azul e cinza
em maçãs e peras ( Pyrus communis EU.) ( Janisiewicz e Jeffers, 1997 ;
Janisiewicz e Korsten, 2002 )
No México, o primeiro biofungicida foi desenvolvido pelos Institutos de 
Biotecnologia da UNAM e CIATEJ ( Galindo et al., 2013 ) Este biofungicida é baseado 
na bactéria Bacillus subtilis e pode ser aplicado em várias culturas, como manga, 
abacate, mamão, lima, limão, tangerina, laranja, toranja, berinjela, pimentão, 
tomate, casca de tomate, abóbora, abóbora, abóbora, chuchu, melão, pepino, 
melancia, morango , mirtilo, amora e framboesa, tanto na pré como na 
pós-colheita. É aplicado como um pó contendo Bacilo esporos. A produção de 
esporos por alguns agentes biofungicidas é uma vantagem sobre outras espécies 
não esporulantes, uma vez que podem permanecer dormentes até encontrarem 
as condições certas para se reproduzir no campo.
9. Perspectivas do papel dos endófitos bacterianos na produção 
agrícola sustentável
Patógenos que causam doenças pré e pós-colheita são atacados por 
produtores agrícolas com produtos químicos comerciais para reduzir seus 
impactos negativos. No entanto, existe uma tendência mundial para o desuso de 
produtos químicos que podem prejudicar a saúde do consumidor, bem como do 
agricultor que aplica esses produtos nas lavouras ( Seufert et al., 2012 ) Portanto, é 
necessário aumentar as opções de proteção pré e pós-colheita de lavouras com 
produtos atóxicos, amigáveis ao meio ambiente e também à saúde humana e 
animal, como o uso de endófitos bacterianos. Anteriormente, arrolamos uma série 
de vantagens para o uso de agroquímicos. Mesmo combinações entre endófitos 
bacterianos antagonistas e outros produtos podem ser uma opção viável ( Romanazzi 
et al., 2006 , 2007 )
As bactérias endofíticas e rizosféricas têm chamado a atenção com base em 
suas atividades para promover o crescimento das plantas e estratégias de 
biocontrole. No entanto, as bactérias endofíticas têm certas vantagens. Por
Figura 2. Métodos de aplicação de endófitosbacterianos durante as fases pré e pós-colheita. Os objetivos de cada período são apresentados nos quadros à direita. 
Durante a fase de inoculação pré-colheita, a proteção pós-colheita potencial pode ser gerada para produtos como frutas e vegetais, levando à proteção contra patógenos 
microbianos, melhoria da qualidade e aspectos nutricionais.
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Microbiological Research 242 (2021) 126612
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entrando nos tecidos vegetais, eles se protegem do ambiente externo, o que 
representa menor competição com a microbiota encontrada na rizosfera. Além 
disso, os endófitos são transmitidos de forma eficiente às gerações subsequentes 
da planta por meio das sementes (transmissão vertical), fornecendo à progênie 
endossimbiontes benéficos. Nesse sentido, estratégias inovadoras têm sido 
propostas para gerar sementes com endófitos bacterianos benéficos, que podem 
atuar como bioprotetores de doenças futuras durante o crescimento da planta no 
campo e durante a transmissão em sementes e frutos ( Mitter et al., 2017 ) Esta 
estratégia de engenharia de microbioma tem grandes expectativas de deixar os 
agroquímicos para trás ( Orozco-Mosqueda et al., 2018 )
10. Conclusões
A revolução verde resultou em dois avanços principais; melhorias em insumos 
químicos para plantas, incluindo pesticidas, herbicidas e fertilizantes químicos; e 
também plantas de cultivo melhoradas por meio de reprodução direcionada e 
manipulação genética. No entanto, tais estratégias de revolução verde têm altos 
custos ambientais, principalmente pelo uso excessivo de produtos químicos em 
sistemas agrícolas ( Backer et al., 2018 ) Portanto, uma nova revolução verde ou 
uma nova bio-revolução é necessária para resolver os problemas ambientais 
anteriores. Assim, bactérias antagonistas endofíticas surgem como uma estratégia 
potencial, uma vez que os endófitos bacterianos têm se mostrado agentes 
eficientes no controle de doenças em culturas durante os períodos pré e 
pós-colheita. Mesmo quando as estratégias de tratamento físico e químico 
continuam a ser realizadas, em certos casos em combinação com a aplicação de 
compostos produzidos por endofitos bioprotetores, com o intuito de aumentar 
sua eficácia protetora contra patógenos em frutas e vegetais, é esperado para a 
redução, ou idealmente, o desuso de produtos químicos tóxicos. Finalmente,
Reconhecimentos
GS agradece Coordinación de la Investigació ´ n Científica-UMSNH e
CONACYT-M ´ éxico (Resea ´ concessão rch: A1-S-15956) para apoiar nosso
pesquisar projetos. LMR-C. recebeu bolsa de doutorado do CONACYT- M ´ éxico. 
Agradecemos também as sugestões úteis de três revisores anônimos.
Apêndice A. Dados suplementares
Material complementar relacionado a este artigo pode ser encontrado, na 
versão online, no site doi: https://doi.org/10.1016/j.micres.2020.126612 .
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