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MICHELLE CRISTIE GONÇALVES DA FONSECA 
 
 
 
 
TAXONOMIA INTEGRATIVA E ASPECTO HIGIÊNICO-SANITÁRIO 
DE HELMINTOS PARASITOS DE PEIXES TELEÓSTEOS 
MARINHOS DO ESTADO DO RIO DE JANEIRO, BRASIL 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 NITERÓI 
 2016 
UNIVERSIDADE FEDERAL FLUMINENSE 
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM MEDICINA VETERINÁRIA 
ÁREA DE CONCENTRAÇÃO EM HIGIENE VETERINÁRIA E 
PROCESSAMENTO TECNOLÓGICO DE PRODUTOS DE ORIGEM ANIMAL 
 
2 
 
MICHELLE CRISTIE GONÇALVES DA FONSECA 
 
 
 
 
TAXONOMIA INTEGRATIVA E ASPECTO HIGIÊNICO-SANITÁRIO DE 
HELMINTOS PARASITOS DE PEIXES TELEÓSTEOS MARINHOS DO ESTADO 
DO RIO DE JANEIRO, BRASIL 
 
 
 
 
 
Tese apresentada ao Programa de Pós- 
Graduação em Medicina Veterinária da 
Universidade Federal Fluminense, como 
requisito parcial à obtenção do grau de 
Doutora. Área de concentração: Higiene 
Veterinária e Processamento Tecnológico 
de Produtos de Origem Animal. 
 
 
 
 
 
 
Orientador: Prof. Dr. Sérgio Carmona de São Clemente 
Co-orientador: Prof. Dr. Marcelo Knoff 
 
 
 
 
Niterói 
2016 
 
 
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MICHELLE CRISTIE GONÇALVES DA FONSECA 
 
 
TAXONOMIA INTEGRATIVA E ASPECTO HIGIÊNICO-SANITÁRIO DE 
HELMINTOS PARASITOS DE PEIXES TELEÓSTEOS MARINHOS DO ESTADO 
DO RIO DE JANEIRO, BRASIL 
 
Tese apresentada ao Programa de Pós- 
Graduação em Medicina Veterinária da 
Universidade Federal Fluminense, como 
requisito parcial à obtenção do grau de 
Doutora. Área de concentração: Higiene 
Veterinária e Processamento Tecnológico 
de Produtos de Origem Animal. 
 
Aprovada em de 2016. 
 
BANCA EXAMINADORA 
 
 
Professor Dr. Sergio Carmona de São Clemente 
Universidade Federal Fluminense 
 
 
Professor Dr. Marcelo Knoff 
Instituto Oswaldo Cruz (FIOCRUZ) 
 
 
Professora Dra. Danuza Pinheiro Bastos Garcia de Mattos 
Universidade Federal Fluminense 
 
 
Professora Dra. Delir Corrêa Gomes Maués da Serra Freire 
Instituto Oswaldo Cruz (FIOCRUZ) 
 
 
Professora Dra. Simone Chinicz Cohen 
Instituto Oswaldo Cruz (FIOCRUZ) 
 
Niterói, 2016 
 
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A minha querida mãe Célia “minha vida” por 
ser meu leme, meu guia, meu chão. Por todo 
seu amor, incentivo, apoio, dedicação e 
presença constante em minha vida. Com 
todo o meu amor, carinho, respeito e 
admiração hoje e sempre. 
 
5 
 
AGRADECIMENTOS 
 
 
Agradeço primeiramente a Deus por ter me dado entendimento para discernir tudo o 
que me foi ensinado. Por ter me concedido vida, saúde e inteligência para eu chegar 
à conclusão deste meu trabalho. 
 
Em particular à minha mãe, por sua força, determinação e presença constante em 
minha vida. Por sua torcida organizada que não me permite cansar ou muito menos 
desistir da busca pelo saber. 
 
À minha irmã Thaisa Christine e aos meus familiares por terem acreditado em mim, 
me apoiado e serem grandes amigos ao longo desta jornada. 
 
Aos meus orientadores, Prof. Dr. Sérgio Carmona de São Clemente e Prof. Dr. 
Marcelo Knoff que mais uma vez dedicaram seus conhecimentos, seriedade, 
experiência, amizade, apoio e contribuição imprescindíveis para me orientar e 
esclarecer em cada etapa deste meu novo conhecimento. 
 
A Profa. Dra. Delir Corrêa Gomes Maués da Serra Freire, pelas horas dedicadas a 
transmitir seus conhecimentos e experiências para a formação de novos 
profissionais. 
 
A Profa. Dra. Simone Chinicz Cohen e Profa. Dra. Danuza Pinheiro Bastos Garcia 
de Mattos pelo privilégio de tê-las como banca examinadora e participação na 
realização da minha meta profissional. 
 
Aos Professores da Pós-Graduação da Universidade Federal Fluminense (UFF) e 
demais funcionários, por tudo o que me ensinaram, pelas preciosas horas que a mim 
dedicaram. 
 
Ao Prof. Dr. Eduardo José Lopes Torres do Laboratório de Helmintologia Romero 
Lascasas Porto da Universidade Estadual do Rio de Janeiro (UERJ) e Sr. Isaac 
Albert Mallet do Laboratório de Microscopia Eletrônica de Varredura da Universidade 
6 
 
Estadual do Rio de Janeiro (UERJ) pela valiosa assistência na obtenção das 
fotomicrografias em MEV. 
 
A Profa. Dra. Alena Mayo Iñiguez e Profa. M.Sc. Maria Isabel N. Di Azevedo do 
LABTRIP, Instituto Oswaldo Cruz, IOC, Fundação Oswaldo Cruz, FIOCRUZ, pela 
participação de grande valia na realização da análise molecular e filogenia dos 
helmintos. 
 
Ao aluno e amigo Vinicius Machado Costa e Silva (in memorian) pela valiosa 
colaboração, amizade e companheirismo. Pelos bons momentos que ficarão 
guardados para sempre em minha memória e meu coração. 
 
A Srta. Heloisa Maria Nogueira Diniz e Sr. Ricardo Baptista Schmidt do Serviço de 
Produção e Tratamento de Imagens do Instituto Oswaldo Cruz, pelo processamento 
das figuras. 
 
As amigas M.Sc. Bianca Porto Kuraien, M.Sc. Gabrielle Fontenelle, M.Sc. Janaina 
Ribeiro, Profa. M.Sc. Mariana Lopes Leão, e aos tantos outros amigos da UFF por 
sua amizade, incentivo e companheirismo que dividimos ao longo destes anos. 
 
As amigas Profa. Adriana Rodrigues Mainenti, Profa. Dra. Daniela de Almeida 
Lopes, Profa. Juliane Nunes Bernardo da Silva, e aos tantos outros colegas do 
Laboratório de Helmintos Parasitos de Vertebrados, Instituto Oswaldo Cruz, IOC, 
Fundação Oswaldo Cruz, FIOCRUZ, pelos bons momentos de alegria, pela 
participação de todos na divisão de conhecimentos e ajuda mútua. 
 
A Srta. Vanda Amorim, Sra. Sonia Teixeira e Sr. Elias do Nascimento pela 
participação de grande valia na realização deste trabalho. 
 
Ao Sr. Drausio Ferreira, Srta. Mariana Oliveira e Sr. André Veiga, secretários da 
Pós-Graduação da Faculdade de Medicina Veterinária, UFF, pela amizade e 
colaboração. 
 
7 
 
Ao Sr. Marcelo dos Santos Pereira Junior por sua assistência na coleta dos 
linguados. 
 
Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) pela 
concessão da bolsa de pesquisa que possibilitou minha dedicação exclusiva ao 
referido Programa de Pós-Graduação. 
 
A todas as pessoas que de uma forma ou outra contribuíram para o sucesso desta 
minha realização. A todos fica o meu respeito e reconhecimento. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
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“Talvez não tenha conseguido fazer o melhor, mas lutei para que o melhor fosse 
feito. Não sou o que deveria ser, mas Graças a Deus, não sou o que era antes”. 
Marthin Luther King 
 
9 
 
RESUMO 
 
 
A presença de parasitos no pescado tem sido motivo de preocupação para 
pesquisadores do mundo inteiro, devido aos enormes prejuízos econômicos para a 
indústria pesqueira, principalmente pelas espécies zoonóticas que conferem risco 
para a saúde pública e não em menor importância por aquelas que apresentam 
aspecto repugnante ao consumidor. Este trabalho foi dividido em três estudos, no 
primeiro, o objetivo foi identificar larvas de Anisakidae devido a sua importância 
higiênico-sanitária e na saúde pública, cujos parasitos infectam espécimes do peixe 
sapo-pescador, Lophius gastrophysus, obtidos em mercados dos municípios de 
Cabo Frio, Niterói, Duque de Caxias e Rio de Janeiro. Para tal, foram investigados 
87 espécimes de L. gastrophysus. Desses, 17 (19,5%) estavam parasitados por 
larvas de anisaquideos. Estes peixes estavam parasitados com as espécies: 
Anisakis simplex, Hysterothylacium sp. e Raphidascaris sp., que apresentaram 
prevalências de 1,14, 12,6 e 12,6%, intensidade e intensidade média de infecção de 
1, 2,81 e 10,5 e abundância média de 0,01, 0,35 e 1,33, respectivamente. Os sítios 
de infecção observados foram: o estômago, serosas do estômago e intestino e 
cavidade abdominal. Este foi o primeiro registro de A. simplex, Hysterothylacium sp. 
e Raphidascaris sp. nesta espécie de peixe. No segundo estudo, objetivou-se 
investigar as larvas de nematoides Anisakidaee Raphidascarididae, através do 
estudo integrativo, morfológico, morfométrico e genético, que infectam os linguados 
Paralichthys patagonicus (Pp) e Xystreurys rasile (Xr), comercializados no Estado do 
Rio de Janeiro, Brasil, e assim, identificar as espécies de nematoides, relacionando 
seus índices parasitários de prevalência (P), intensidade média (IM), abundância 
média (AM), amplitude de infecção (AI) e sítios de infecção (SI), juntamente com a 
sua importância sanitária. Para esse estudo foram necropsiados 66 espécimes de 
linguados, sendo 36 espécimes de P. patagonicus e 30 de X. rasile, que estavam 
parasitados por um total de 5915 larvas de terceiro estágio (L3) de nematoides, 
sendo 5666 L3 coletadas de P. patagonicus e 249 de X. rasile, pertencentes as 
espécies Anisakis typica com P = 11,1%, IM = 1.25, AM = 0.13, AI = 1-2 em Pp; P = 
16.6%, IM = 1.8, AM = 0.3, RI = 1-3 em Xr; Terranova sp. com P = 33.3%, IM = 2.66, 
AM = 0.88, AI = 1-11 em Pp; P = 10%, IM = 1, AM = 0.1 em Xr; Contracaecum sp. 
com P = 8.3%, IM = 1.66, AM = 0.13, RI = 1-3 em Pp; P = 13.3%, IM = 1.33, AM = 
0.13, AI = 1-2 em Xr; Hysterothylacium deardorffoverstreetorum com P = 100%, IM = 
154.2, AM = 154.2, AI = 1-859 em Pp; P = 93.3%, IM = 7.21, AM = 6.73, AI = 1-17 
em Xr; e Raphidascaris sp. com P = 38.8%, IM = 5.14, AM = 2, AI = 1-21 em Pp; P = 
33.3%, IM = 3.1, AM = 1.03, AR = 1-8 em Xr. A identificação taxonômica foi baseada 
nos caracteres morfológicos e morfométricos, e a análise genética foi usada para A. 
typica e H. deardorffoverstreetorum. A caracterização genética confirmou a 
identificação dos espécimes das espécies de Anisakis e Hysterothylacium, usando 
ambos os alvos moleculares ITS e cox2, sendo este o primeiro registro de A. typica, 
H. deardorffoverstreetorum e Raphidascaris sp. parasitando esses linguados. O 
terceiro estudo teve como objetivo identificar morfológica e morfometricamente e 
geneticamente as espécies de Acanthocephala que parasitam P. isosceles (Pi), P. 
patagonicus (Pp) e X. rasile (Xr), apresentando seus índices parasitários de 
prevalência (P), intensidade (I), intensidade média (IM), abundância (A), abundância 
média (AM) e assim como as suas amplitudes de infecção (AI) e sítios de infecção. 
Os 120 espécimes de linguados estudados, 60 P. isosceles, 30 P. patagonicus e 30 
10 
 
X. rasile, foram coletados na costa do Estado do Rio de Janeiro, Brasil. Os 
resultados obtidos mostraram que os espécimes de P. isosceles e P. patagonicus 
estavam parasitados por acantocéfalos juvenis pertencentes as espécies Serrasentis 
sagittifer com P = 11.7%, IM = 1.4, AM = 0.17 AI = 1-4 em Pi; P = 26.7%, IM = 4.4, 
AM = 1.17, AI = 1-11 em Pp; Bolbosoma turbinella com P = 13.3 %, IM = 2.0, AM = 
0.27, AI = 1-4 em Pi; P = 13.3 %, IM = 2.5, AM = 0.33, AI = 1-4 em Pp; Corynosoma 
australe com P = 5%, IM = 3.3, AM = 0.17, AI = 1-5 em Pi; P = 16.7 %, IM = 3.6, AM 
= 0.6, AI = 1-7 em Pp; P = 10 %, IM = 2, AM = 0.2, AI = 1-4 em Xr; e C. cetaceum 
com P = 1.7%, I = 1, A = 0.017 em Pi; P = 26.7 %, IM = 2.25, AM = 0.6, AI = 1-6 em 
Pp. Os espécimes de X. rasile estavam parasitados por C. australe, além disso, a 
caracterização genética confirmou a identificação dos espécimes pertencentes aos 
gêneros Bolbosoma e Corynosoma, como demonstrado pela análise filogenética, 
usando ambos os alvos moleculares ITS e cox1. Este é o primeiro registro para S. 
sagittifer e B. turbinella nos linguados das espécies P. patagonicus e X. rasile. 
 
 
Palavras-chave: Nematoides. Acanthocephala. Importância higiênico-sanitária. 
Peixes teleósteos. Taxonomia integrativa. Brasil. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
11 
 
ABSTRACT 
 
 
The presence of parasites in fish has been of concern to researchers worldwide due 
to huge economic losses to the fishery industry, especially by zoonotic species that 
confer risk to public health and not less important for those with repugnant aspect to 
consumer. This work was divided into three studies, in the first, the aim was to 
identify Anisakidae larvae due to its hygienic-sanitary importance and public health, 
whose parasites infect fish specimens of the blackfin goosefish, Lophius 
gastrophysus, purchased from markets in the municipalities of Cabo Frio, Niterói, 
Duque de Caxias and Rio de Janeiro. For this, 87 specimens of Lophius 
gastrophysus were investigated. Seventeen fish (19.5%) were parasitized with larvae 
of anisakid nematodes. These fish were parasitized with the species: Anisakis 
simplex, Hysterothylacium sp. and Raphidascaris sp. with prevalence of 1.14, 12.6 
and 12.6%, intensity and mean intensity of infection of 1, 2.81, 10.5 and mean 
abundance of 0.01, 0.35 and 1.33, respectively. The sites of infection were stomach, 
stomach and intestine serosas and abdominal cavity. This is the first record of A. 
simplex, Hysterothylacium sp. and Raphidascaris sp. for this species of fish. In the 
second study aimed to study anisakid and raphidascaridid nematodes larvae through 
integrative study, morphological, morphometric and genetic, which infect flounders P. 
patagonicus and X. rasile commercialized in the State of Rio de Janeiro, Brazil, and 
thus, identify the nematodes species, relating to their parasitary indices of 
prevalence, mean intensity, mean abundance, range of infection, and infection sites, 
along with their sanitary importance. For this study, were necropsied 66 flounders 
specimens, i.e. 36 specimens of P. patagonicus and 30 of X. rasile, that were 
parasitized by a total of 5915 third larvae nematode (L3), being 5666 collected of P. 
patagonicus and 249 of X. rasile, of Anisakis typica with P = 11,1%, MI = 1.25, MA = 
0.13, RI = 1-2 in Pp; P = 16.6%, MI = 1.8, MA = 0.3, RI = 1-3 in Xr; Terranova sp. 
with P = 33.3%, MI = 2.66, MA = 0.88, RI = 1-11 in Pp; P = 10%, MI = 1, MA = 0.1 in 
Xr; Contracaecum sp. with P = 8.3%, MI = 1.66, MA = 0.13, RI = 1-3 in Pp; P = 
13.3%, MI = 1.33, MA = 0.13, RI = 1-2 in Xr; Hysterothylacium 
deardorffoverstreetorum with P = 100%, MI = 154.2, MA = 154.2, RI = 1-859 in Pp; P 
= 93.3%, MI = 7.21, MA = 6.73, RI = 1-17 in Xr; and Raphidascaris sp. with P = 
38.8%, MI = 5.14, MA = 2, RI = 1-21 (Pp); P = 33.3%, MI = 3.1, MA = 1.03, RI = 1-8 
in Xr. The taxonomic identification was based on morphological and morphometrical 
characters, and genetic analyses was used for A. typica and H. 
deardorffoverstreetorum. The genetic characterization confirmed the species 
identification of Anisakis and Hysterothylacium specimens, using both ITS and cox2 
molecular targets. This is the first repport of A. typica, H. deardorffoverstreetorum, 
and Raphidascaris sp. parasitising these flounder species. Considerations on the 
zoonotic potencial of the parasites and their rules in sanitary inspection are 
presented. The third study aimed to identify morphologic, morphometrically and 
genetically Acanthocephala species parasitizing P. isosceles, P. patagonicus and X. 
rasile, presenting their parasitary indices of prevalence, intensity, mean intensity, 
abundance, mean abundance, range of infection, and their infection site. Hundred 
twenty specimens of flounder, i.e. 60 of Paralichthys isosceles, 30 of P. patagonicus 
and 30 of X. rasile were collected from the coast of State of Rio de Janeiro, Brazil. 
The results showed that the specimens of P. isosceles and P. patagonicus were 
parasitized with acanthocephalan juveniles of species Serrasentis sagittifer with P = 
11.7%, MI = 1.4, MA = 0.17 RI = 1-4 in Pi; P = 26.7%, MI = 4.4, MA = 1.17, RI = 1-11 
12 
 
in Pp; Bolbosoma turbinella with P = 13.3 %, MI = 2.0, MA = 0.27, RI = 1-4 in Pi; P = 
13.3 %, MI = 2.5, MA = 0.33, RI = 1-4 in Pp; Corynosoma australe with P = 5%, MI = 
3.3, MA = 0.17, RI = 1-5 in Pi; P = 16.7 %, MI = 3.6, MA = 0.6, RI = 1-7 in Pp; P = 10 
%, MI = 2, MA = 0.2, RI = 1-4 in Xr and C. cetaceum with P = 1.7%, I = 1, A = 0.017 
in Pi; P = 26.7 %, MI = 2.25, MA = 0.6, RI = 1-6 in Pp. The specimens of X. rasile 
were parasitized withC. australe, besides this, the genetic characterization confirmed 
the species identification of the specimens belonging to the genera Bolbosoma and 
Corynosoma, as demonstrated by phylogenetic analysis using both ITS and cox1 
molecular targets. This is the first repport of S. sagittifer and B. turbinella in the 
flounders P. patagonicus and X. rasile. 
 
 
Keywords: Nematodes. Acanthocephala. Higienic-sanitary importance. Teleostean 
fish. Integrative taxonomy. Brazil. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
13 
 
SUMÁRIO 
 
 
RESUMO, p. 9 
ABSTRACT, p. 11 
LISTA DE FIGURAS, p. 15 
LISTA DE TABELAS, p. 19 
1 INTRODUÇÃO, p. 21 
2. REVISÃO DE LITERATURA, p. 23 
2.1 PESCADO, p. 23 
2.2 PRODUÇÃO PESQUEIRA MUNDIAL E NO BRASIL, p. 24 
2.3 CONSUMO E PRODUTOS DA PESCA NO BRASIL, p. 25 
2.4 HOSPEDEIROS ESTUDADOS, p. 26 
2.4.1 Lophius gastrophysus Miranda-Ribeiro, 1915, p. 26 
2.4.2 Paralichthys isosceles Jordan, 1890, p. 27 
2.4.3 Paralichthys patagonicus Jordan, 1889, p. 29 
2.4.4 Xystreurys rasile (Jordan, 1891), p. 30 
2.5 PARASITOLOGIA DO PESCADO, p. 31 
2.5.1 Nematoides Anisaquidae e Raphidascarididae, p. 32 
2.5.1.1 Anisaquiose e Anisaquidose, p. 36 
2.5.2 Acantocephala, p. 38 
2.5.3 Outros Helmintos em Teleósteos do Presente Estudo, p. 40 
2.6 HIPERSENSIBILIDADE E ALERGIAS RELACIONADAS AO CONSUMO DE 
PESCADO, p. 40 
2.7 LEGISLAÇÃO BRASILEIRA SOBRE PARASITOS DE PESCADO, p. 42 
2.8 MEDIDAS PREVENTIVAS CONTRA PARASITOSES ASSOCIADAS AO 
CONSUMO DE PEIXES, p. 43 
 
3 DESENVOLVIMENTO, p. 45 
3.1 ARTIGO 1: ANISAKIDAE NEMATODES IN THE BLACKFIN GOOSEFISH, 
Lophius gastrophysus MIRANDA-RIBEIRO, 1915 PURCHASED IN THE STATE OF 
RIO DE JANEIRO, BRAZIL, p. 46 
14 
 
3.2 ARTIGO 2: INTEGRATE TAXONOMY OF ANISAKIDAE AND 
RAPHIDASCARIDIDAE NEMATODES OF Paralichthys patagonicus AND Xystreurys 
rasile (PISCES: TELEOSTEI) OF SANITARY IMPORTANCE IN THE SOUTH 
EASTERN BRAZIL MARINE ECOREGION, p. 52 
3.3 ARTIGO 3: INTEGRATIVE TAXONOMY OF ACANTHOCEPHALANS 
PARASITIZING FLOUNDERS Paralichthys isosceles, P. patagonicus AND 
Xystreurys rasile (PISCES: TELEOSTEI) IN THE SOUTH EASTERN BRAZIL 
MARINE ECOREGION, p. 89 
 
4 CONSIDERAÇÕES FINAIS, p. 126 
5 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS, p. 128 
6 APENDICE, p. 149 
6.1 CAPITULO DE LIVRO: ZOONOSE: DIFILOBOTRÍASE, p. 150 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
15 
 
LISTA DE FIGURAS 
 
 
Figura 1 Lophius gastrophysus, p. 27 
 
Figura 2 Paralichthys isosceles, p. 28 
 
Figura 3 Paralichthys patagonicus, p. 29 
 
Figura 4 Xystreurys rasile, p. 31 
 
ARTIGO 2 
Figure 1 
(a-c) 
 Anisakis typica collected of Paralichthys patagonicus. a) anterior 
region, ventral view, showing larval tooth, esophagus and 
ventriculus; b) detail of larval tooth, ventral view; c) detail of the tail 
showing mucron, p. 59 
 
Figure 2 
(a-c) 
 Terranova sp. collected of Paralichthys patagonicus. a) anterior 
region, ventral view, showing larval tooth, esophagus, intestinal 
cecum and ventriculus; b) detail of larval tooth, ventral view; c) tail, 
p. 61 
 
Figure 3 
(a-c) 
 Terranova sp. collected of Paralichthys patagonicus, SEM. a) 
anterior region, ventro-lateral view, showing larval tooth, and 
excretory pore; b) tail, ventral view; c) tail, dorsal view, p. 62 
 
Figure 4 
(a-c) 
 Contracaecum sp. collected of Paralichthys patagonicus. a) 
anterior region, lateral view, showing larval tooth, esophagus, 
ventriculus, ventricular appendix and intestinal cecum; b) detail 
larval tooth, ventral view; c) tail, p. 64 
 
Figure 5 
(a, b) 
 Contracaecum sp. collected of Paralichthys patagonicus, SEM. a) 
anterior region, ventro-lateral view, showing larval tooth, and 
excretory pore; b) tail, lateral view, p. 65 
16 
 
Figure 6 
(a-c) 
 Hysterothylacium deardorffoverstreetorum collected of 
Paralichthys patagonicus. a) anterior region, ventral view, showing 
esophagus, ventriculus, ventricular appendix and intestinal cecum; 
b) coninal tail, lateral view, showing mucron; c) detail of mucron, p. 
66 
 
Figure 7 
(a-c) 
 Hysterothylacium deardorffoverstreetorum collected of 
Paralichthys patagonicus, SEM. a) anterior region, ventro-lateral 
view; b) tail, ventro-lateral view, showing mucrom; c) Detail of 
mucrom, p. 67 
 
Figure 8 
(a-c) 
 Raphidascaris sp. collected of Paralichthys patagonicus. a) 
anterior region, ventral view, showing larval tooth, nerve ring, 
esophagus, ventriculus, ventricular appendix; b) detail larval tooth, 
ventral view; c) tail lateral view, p. 69 
 
Figure 9 
(a, b) 
 Raphidascaris sp. collected of Paralichthys patagonicus, SEM. a) 
anterior region, dorso-lateral view, showing larval tooth; b) tail, 
lateral view, p. 70 
 
Figure 10 mtDNA Anisakis sp. cox2 phylogenetic tree. NJ tree inferred from 
Anisakis sp. mtDNA cox2 gene sequences from this study (PP) 
and GenBank sequences, p. 72 
 
Figure 11 Hysterothylacium sp. ITS-1 phylogenetic tree. Neighbor-Joining 
tree inferred from Hysterothylacium sp. ITS-1 region sequences 
from this study (PP) and GenBank sequences, p. 73 
 
Figure 12 mtDNA Hysterothylacium sp. cox2 phylogenetic tree. NJ tree 
inferred from Hysterothylacium sp. mtDNA cox2 gene sequences 
from this study (PP) and GenBank sequences, p. 74 
 
 
17 
 
 
ARTIGO 3 
Figure 1 
(a-d) 
 Juveniles of Serrasentis sagittifer in Paralichthys isosceles. a 
Female, total, lateral view. b Detail of vagina, ventral view. c 
Hooks of proboscis and sensory papilla. d Male, posterior portion, 
lateral view, p. 95 
 
Figure 2 
(a, b) 
 Juvenile of Serrasentis sagittifer in Paralichthys patagonicus. a 
Male, total, lateral view. b Detail of proboscis and neck, p. 96 
 
Figure 3 
(a, b) 
 Juveniles of Serrasentis sagittifer in Paralichthys isosceles, SEM 
a Proboscis, neck and anterior trunk spines. b Detail of trunk 
combs, p. 96 
 
Figure 4 
(a-d) 
 Juveniles of Bolbosoma turbinella in Paralichthys isosceles. a 
Female, total, lateral view. b Detail of vagina, ventral view. c 
Hooks of proboscis. d Male, posterior portion, lateral view, p. 99 
 
Figure 5 Juvenile of female of Bolbosoma turbinella in Paralichthys 
patagonicus. Detail of vagina, ventral view, p. 100 
 
Figure 6 Juvenile of Bolbosoma turbinella in Paralichthys isosceles, SEM. 
Proboscis, neck and trunk spines, p. 100 
 
Figure 7 
(a-d) 
 Juveniles of Corynosoma australe in Paralichthys patagonicus, a 
Female, total, lateral view. b Detail of proboscis of a female. c 
Female, posterior end, lateral view. d Male, posterior end, ventral 
view, p. 103 
 
Figure 8 
(a-c) 
 Juvenile of Corynosoma australe in Paralichthys patagonicus, 
SEM, a Male, total, latero dorsal view. b Detail of proboscis of a 
male, latero dorsal view. c Male, posterior portion, detail of genital 
spines, latero dorsal view, p. 104 
18 
 
 
Figure 9 
(a-d) 
 Juveniles of Corynosoma cetaceum in Paralichthys patagonicus. a 
Male, total, lateral view. b Proboscis, neck and trunk spines, lateral 
view. c Female, posterior end, lateral view. The brackets indicate 
the two ventral trunk folds that are devoid of spines, lateral view. d 
Male, posterior end, detail of genital spine, lateral view, p. 107 
 
Figure 10 
(a, b) 
 ML phylogenetic trees inferred from ITS sequences from this study 
(HE14, HE23, and HE25) and GenBank sequences (species and 
accession numbers are shown). a ITS Dataset I applying TN92+G 
model. b ITS Dataset II using K2P+G model. Numbers at nodes 
are support bootstrap values higher than 50%. Regular numbers 
correspond to ML analysis, and italic numbers to NJ analysis with 
K2P model, p. 110 e 111 
 
Figure 11 ML phylogenetic tree inferred from cox1 gene sequences from this 
study (HE 25, HE38 and HE43) and GenBank sequences. 
Numbers at nodes are the support bootstrap values higher than 
50%. Regular numbers correspondto ML analysis using HKY 
model and G+I parameters, and italic numbers to NJ analysis with 
K2P model, p. 112 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
19 
 
LISTA DE TABELAS 
 
 
ARTIGO 2 
 
 
Table 1 Morphometric data on Anisakis typica third-stage larvae collected 
from Paralichthys patagonicus and Xystreurys rasile in the State 
of Rio de Janeiro, Brazil, p. 60 
 
Table 2 Morphometric data on Terranova sp. third-stage larvae collected 
from Paralichthys patagonicus and Xystreurys rasile in the State 
of Rio de Janeiro, Brazil, p. 62 
 
Table 3 Morphometric data on Contracaecum sp. third-stage larvae 
collected from Paralichthys patagonicus and Xystreurys rasile in 
the State of Rio de Janeiro, Brazil, p. 65 
 
Table 4 Morphometric data on Hysterothylacium deardorffoverstreetorum 
third-stage larvae collected from Paralichthys patagonicus and 
Xystreurys rasile in the State of Rio de Janeiro, Brazil, p. 68 
 
Table 5 Morphometric data on Raphidascaris sp. third-stage larvae 
collected from Paralichthys patagonicus and Xystreurys rasile in 
the State of Rio de Janeiro, Brazil, p. 71 
 
ARTIGO 3 
 
 
Table 1 Measurements of juveniles of Serrasentis sagittifer, males and 
females, collected from Paralichthys isosceles and P. 
patagonicus, p. 97 
 
Table 2 Measurements of juveniles of Bolbosoma turbinella, males and 
females, collected from Paralichthys isosceles and P. 
20 
 
patagonicus, p. 101 
 
Table 3 Measurements of juveniles of Corynosoma australe, males and 
females, collected from Paralichthys isosceles, P. patagonicus 
and Xystreurys rasile, p. 105 
 
Table 4 Measurements of juveniles of Corynosoma cetaceum, males and 
females, collected from Paralichthys isosceles and P. 
patagonicus, p. 108 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
21 
 
1 INTRODUÇÃO 
 
 
Atualmente a presença de parasitos no pescado tem sido motivo de 
preocupação para pesquisadores do mundo inteiro, devido aos enormes prejuízos 
econômicos para a indústria pesqueira, principalmente pelas espécies zoonóticas 
que conferem risco para a saúde pública e não em menor importância por aquelas 
que apresentam aspecto repugnante ao consumidor. 
O peixe sapo-pescador Lophius gastrophysus Miranda-Ribeiro, 1915 e os 
linguados Paralichthys isosceles Jordan, 1890, P. patagonicus Jordan, 1889 e 
Xystreurys rasile (Jordan, 1891) constituem uma apreciada categoria de pescado e 
apresentam elevado valor comercial, principalmente no mercado internacional 
(BERNARDES et al., 2005). 
Os nematóides estão entre os mais frequentes e mais importantes parasitos 
de peixes, constituindo uma significante parte da parasitofauna desses hospedeiros 
de água doce, salobra e marinha em todo o mundo. Eles parasitam os órgãos do 
corpo de peixes e alguns são conhecidos como agentes de sérias doenças de 
peixes, causando consideráveis perdas para a indústria (MORAVEC, 2007). 
As larvas de anisaquídeos podem parasitar diversas espécies de peixes, os 
quais são seus hospedeiros intermediários e/ou paratênicos. Já suas formas adultas 
atingem a maturidade sexual principalmente no estômago de aves piscívoras e 
mamíferos marinhos. Quando larvas vivas são acidentalmente ingeridas pelo 
homem, estas podem determinar lesões em diferentes pontos do trato 
gastrointestinal ou migrar para localizações extra intestinais, desencadeando 
diferentes manifestações da enfermidade (AUDICANA; KENNEDY, 2008; 
DASCHNER et al., 1997; GÓMEZ et al., 2003; HOCHBERG; HAMER, 2010; 
IVANOVIC et al., 2015; MATTIUCCI et al., 2013; RUBIO et al., 2003). 
Outro grupo importante de parasitos são os do filo Acanthocephala, onde o 
número de espécies conhecidas é superior a mil e, das quais mais da metade são 
parasitos de peixes marinhos ou de água doce (TARASCHEWSKI, 2008). Segundo 
Amin (1985, 1987), os acantocéfalos que parasitam os peixes pertencem as classes 
Paleacanthocephala, Eoacanthocephala e Polyacanthocephala. Porém a maioria 
das espécies é incluída nas duas primeiras classes e a última, menos estudada, 
possui um número reduzido de espécies conhecidas. Os espécimes adultos, juvenis 
22 
 
e os cistacantos desses acantocéfalos parasitam peixes e mamíferos marinhos 
distribuídos amplamente pelo mundo. Esses acantocéfalos adquirem importância 
higiênico sanitária pelo aspecto repugnante que transferem ao consumidor, sendo os 
peixes descartados na indústria de beneficiamento, nos serviços de inspeção ou 
rejeitados pelo consumidor, causando prejuízos econômicos. 
As manifestações alérgicas a antígenos de parasitos de peixes são bastante 
frequentes, principalmente aquelas atribuídas aos anisaquídeos. Os casos de 
hipersensibilidade ocorrem em consequência do consumo do pescado infectado por 
larvas de anisaquídeos em indivíduos previamente sensibilizados, ou seja, que já 
tiveram contato anterior com os antígenos dessas larvas, ocasionados por manuseio 
ou ingestão, que se dispersaram na musculatura do peixe infectado. Alguns 
antígenos de Anisakis simplex (Rudolphi, 1809) são extremamente resistentes à 
aplicação do calor ou de congelamento não havendo alteração no seu potencial 
alergênico. Adicionalmente, a larva de terceiro estágio do A. simplex possui um 
amplo número de moléculas alergênicas, e reatividade a estes alérgenos ocorre de 
forma exagerada (AUDICANA et al., 2002; LÓPEZ-SERRANO et al., 2000; 
SABATER; SABATER, 2000). Em relação aos acantocéfalos não existem estudos 
onde tenha sido testado o potencial alergênico para humanos. 
Sendo assim, tendo em vista a escassez de dados na literatura mundial sobre 
os parasitos desses teleósteos, o presente estudo buscou trazer contribuições 
inéditas utilizando a taxonomia integrativa para adicionar novos dados morfológicos, 
morfométricos e análise genética desses helmintos. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
23 
 
2. REVISÃO DE LITERATURA 
 
2.1 PESCADO 
 
Segundo a portaria nº 185 do MAPA, pescado é a denominação genérica que 
compreende os peixes, crustáceos, moluscos, anfíbios, quelônios e mamíferos de 
água doce ou salgada, usados na alimentação humana (BRASIL, 1952, 1997). 
O pescado é uma fonte de proteína tão importante para o homem quanto a 
carne bovina, porém com aproximadamente 60% menos calorias. Os pescados 
correspondem a 5,6% do total de proteína e a 15,6% do total de proteína animal 
consumida mundialmente (BAUTISTA; ENGLER, 2005; CATO, 1998; FRANCO; 
LANDGRAF, 2003; HOLUH; HOLUB, 2004). Porém, dentre os produtos cárneos, o 
pescado é o mais susceptível às alterações devido as suas características 
intrínsecas, pois a quantidade de água elevada e o pH próximo à neutralidade, na 
sua musculatura, favorecem o desenvolvimento microbiano; além disto o teor de 
gorduras insaturadas, facilmente oxidáveis, e a ação dos sucos digestivos e as 
enzimas dos tecidos promovem a deterioração química do alimento (FRANCO; 
LANDGRAF, 2003; OETTERER, 1991; PHILIPPI, 2003). 
Mesmo sendo extremamente variável, a composição química da carne do 
pescado, especialmente dos peixes, aproxima-se da composição de aves, bovinos e 
suínos. Seu principal componente é a água, cuja proporção (na parte comestível) 
pode variar de 64% a 90%, seguido pelas proteínas, 17 a 25%, e pela gordura, que 
pode variar de 0,5% a 25%. A proteína do peixe é altamente digerível e rica em 
metionina e lisina, considerados aminoácidos essenciais, não sendo sintetizados 
pelo organismo humano e cuja ingestão na dieta é fundamental. A composição dos 
aminoácidos essenciais (histidina, isoleucina, leucina, metionina, fenilanina, treonina, 
triptofano e valina) nos peixes é completa, balanceada e bastante semelhante entre 
as espécies de água doce e salgada (FIB, 2009). 
Entre os constituintes minoritários dos pescados estão os sais minerais, que 
têm seu teor variando de 1,0% e 2,0%; os carboidratos, (no caso dos peixes) não 
chegam a representar 1,0% da sua composição,e as substâncias nitrogenadas não 
protéicas (sem importância nutricional) que não atingem 0,5% na carne dos peixes 
frescos (FIB, 2009). 
 
24 
 
2.2 PRODUÇÃO PESQUEIRA MUNDIAL E NO BRASIL 
 
A carne do pescado é um importante alimento da dieta diária das populações 
de muitos países e contribui com cerca de um quarto da oferta de proteína de 
origem animal, além de ser fonte importante de emprego e renda em alguns países 
(GONÇALVES et al., 2008). Segundo a Organização das Nações Unidas para a 
Agricultura e Alimentação - FAO, a produção pesqueira mundial em 2014 foi de 158 
milhões de toneladas, incluindo a produção extrativa e a aquicultura (FAO, 2014). 
Os cinco maiores produtores do mundo são, sequencialmente: China, 
Indonésia, Índia, Peru e Japão. O Brasil, devido ao vasto território marítimo e grande 
quantidade de espécies nativas possui um grande potencial de produção, entretanto, 
é o 18º colocado no ranking mundial, com produção média de 1.264.765 toneladas 
em 2010 (MPA, 2012) e 19º em 2014 (FAO, 2014). 
A produção do pescado no Brasil tem o maior potencial do mundo com 8.500 
km2 de costa marítima, cinco milhões de hectares de terras alagadas (reservatórios) 
e 12% do total de reserva de água doce do planeta (BRASIL, 2005). O Estado do 
Maranhão, com 640 km2 de costa, a segunda do Brasil em extensão, oferece uma 
enorme variedade de espécies de pescado de importância comercial, com um 
grande potencial de crescimento, tanto na pesca quanto na aquicultura 
(MARANHÃO, 1999). Entretanto, apesar de o Brasil ser um dos líderes mundiais na 
produção e exportação de frango, carne suína e bovina, o pescado nunca ocupou 
um papel de destaque na produção de proteína animal nobre (MINOZZO et al., 
2008). 
Segundo o Ministério de Pesca e Agricultura - MPA (MPA, 2013) com o 
aumento no consumo de pescados, houve uma motivação por parte da indústria do 
pescado, sobretudo da aquicultura, que é a modalidade com mais espaço para 
crescer a produção. Para o Ministério de Pesca e Agricultura (MPA, 2013) em 2011, 
a criação de pescado em cativeiro no Brasil atingiu 628,7 mil toneladas, o que 
representou um crescimento de 31,1% em relação ao ano anterior. Entretanto, este 
grande empenho ainda foi insuficiente para atender a demanda. De acordo com o 
Ministério, a produção brasileira de pescado alcançou 1,43 milhão de toneladas, das 
quais uma pequena parte, 42.263 toneladas, foi destinada à exportação em 2011, e 
o País ainda precisou importar 37% do pescado consumido. 
25 
 
Em relação à produção de águas interiores, a FAO informou em seu relatório 
que a produção global de captura de águas interiores atingiu 11,6 milhões de 
toneladas em 2012, mas a sua participação na produção total de captura global 
ainda não excedeu 13% (FAO, 2014). Para a organização, a produção aquícola 
mundial atingiu 90,4 milhões toneladas (peso vivo equivalente) em 2012 (US $ 
144.400.000.000), incluindo 66,6 milhões toneladas de peixes e 23,8 milhões de 
toneladas de algas aquáticas, com estimativas para 2013 de 70,5 milhões e 26,1 
milhões de toneladas, respectivamente. Ainda, segundo a FAO, só a China produziu 
43,5 milhões toneladas de peixes e 13,5 milhões de toneladas de algas aquáticas 
naquele ano (FAO, 2014). 
 
 
2.3 CONSUMO DE PRODUTOS DA PESCA NO BRASIL 
 
O consumo de carne de peixe tem aumentado de forma significativa ao longo 
dos anos devido às qualidades nutricionais benéficas (BURGER, 2008; MACIEL et 
al., 2013). Esse aumento caracterizou um perfil de consumidores exigentes em 
relação ao produto a ser comprado. 
A presença de vitaminas (A e D), íons importantes (cálcio e fósforo), ácidos 
graxos insaturados (ômega 3 e 6) e alto teor proteico são qualidades encontradas 
em algumas espécies e que estão relacionados à diminuição da incidência de 
doenças cardiovasculares (GONÇALVES et al., 2009; MACHADO et al., 2013; 
SILVA et al., 2013; TAVARES et al., 2013). Estudos epidemiológicos têm 
demonstrado que a ingestão regular de pescado (duas vezes por semana) pode 
exercer efeito favorável sobre os níveis de triglicerídeos, pressão sanguínea, 
mecanismo de coagulação e ritmo cardíaco, na prevenção do câncer (mama, 
próstata e cólon), redução da incidência de arteriosclerose e de acidentes 
vasculares cerebrais isquêmicos, declínio cognitivo, redução dos riscos de 
depressão, ansiedade, doenças inflamatórias, auxilia na integridade das membranas 
celulares e tecidos nervosos (SOUZA et al., 2003). Além disso, há estudos que 
indicam que o consumo regular de pescado por mulheres grávidas reduz o risco de 
problemas neuronais nas crianças. Portanto, o consumo de pescado tem sido 
associado a diversos benefícios para saúde humana, fato que tem estimulado as 
pesquisas na área (SOCCOL; OETTERER, 2003; TACON; METIAN, 2013). 
26 
 
Apesar das estatísticas mostrarem expansão do setor aquícola brasileiro em 
aproximadamente 21% ao ano (OSTRENSKY et al., 2008), o consumo de pescado 
per capita não apresenta crescimento na mesma proporção, sendo a carne menos 
consumida no país (CARVALHO; LEMOS, 2009). O consumo per capita mundial em 
1997 foi aproximadamente de 15,7 kg ao ano, dados mais recentes demonstraram 
que no Brasil, em 2010, o consumo per capita foi aproximadamente 9,75 kg de 
pescado ao ano, inferior ao recomendando pela Organização Mundial de Saúde - 
OMS de 12 kg por habitantes ao ano (MPA, 2012; OSTRENSKY et al., 2008). O 
consumo per capita na região Sudeste, incluindo Belo Horizonte, é inferior, 
aproximadamente 5,4 kg/hab./ano (SARTORI; AMÂNCIO, 2012). Mesmo diante dos 
diversos benefícios, o consumo de pescado ainda é baixo em muitos países e tal 
fato pode estar vinculado a diferenças culturais, influências do grupo social, 
conveniência do preparo, preço elevado e problemas na cadeia de produção 
(BOMBARDELLI et al., 2005; MACIEL et al., 2009; OETTERER, 2002; OLSEN et al., 
2007; OSTRENSKY et al., 2008; PIENIAK et al., 2010; TUU et al., 2008). 
 
 
2.4 HOSPEDEIROS ESTUDADOS 
 
2.4.1 Lophius gastrophysus Miranda-Ribeiro, 1915 
 
Ordem: Lophiiformes 
Família: Lophiidae 
Gênero: Lophius Linnaeus, 1758 
Os espécimes de L. gastrophysus (Figura 1) são bentônicos, apresentam a 
cabeça e tronco largos, fortemente achatados e parte posterior do corpo menos 
desenvolvida. Corpo sem escamas, marrom escuro e com a margem inferior da 
nadadeira peitoral enegrecida. Boca muito ampla, com a mandíbula projetando-se 
anteriormente à maxila superior; e um ilício próximo a ponta do focinho que 
corresponde ao primeiro espinho da nadadeira dorsal. São encontrados em 
intervalos de profundidade que variam de 40 - 620 m de profundidade 
(BERNARDES et al., 2005; FIGUEIREDO; MENEZES, 1978). 
Esta espécie apresenta importante valor comercial no Brasil, principalmente 
para a exportação. No sudeste e sul do Brasil, o peixe sapo foi identificado como um 
27 
 
dos principais alvos no processo de expansão da pesca demersal para áreas 
profundas da Zona Econômica Exclusiva Brasileira, a qual tomou impulso no ano 
2001. Com elevado valor econômico no mercado internacional e devido a crescentes 
oportunidades de exportação para países europeus e asiáticos, a espécie 
desencadeou o rápido desenvolvimento de uma pescaria dirigida, tanto por 
embarcações nacionais quanto arrendadas, e uma ampla e inédita ocupação das 
áreas de pesca do talude entre o norte do Rio de Janeiro e o sul do Rio Grande do 
Sul (PEREZ et al., 2002; RAMELLA et al., 2005). 
 
 
 
Figura 1. Lophius gastrophysus. Barra = 5 cm. 
 
 
2.4.2 Paralichthys isosceles Jordan, 1890 
 
Ordem: Pleuronectiformes 
Família: Paralichthyidae 
Gênero: Paralichthys Girard, 1858 
A ordem Pleuronectiformes (Osteichthyes, Teleostei) inclui os peixes 
conhecidos como linguados, linguas-de-mulata, solhas ou tapas, constituindo um 
grupo muito distinto, com morfologia extremamente peculiar (NELSON, 1994). Os 
linguados encontram-se largamentedistribuídos ao longo de toda a costa brasileira, 
28 
 
até mesmo em águas interiores (FIGUEIREDO; MENEZES, 2000). Na região 
sudeste do Brasil são citadas cinco famílias, 14 gêneros e 31 espécies, onde as 
cinco espécies brasileiras do gênero Paralichthys e gênero Xystreurys, família 
Paralichthyidae, que ocorrem no litoral do Estado do Rio de Janeiro assumem 
grande importância comercial, principalmente no mercado internacional 
(BERNARDES et al. 2005). 
A espécie P. isosceles (Figura 2) se distingue das outras por apresentar três 
ocelos muito nítidos: dois situados sobre a vertical que passa aproximadamente pela 
metade da distância entre a margem posterior do opérculo e a base da nadadeira 
caudal, um deles próximo à base da nadadeira dorsal e o outro próximo à base da 
nadadeira anal, e o terceiro situado na região pré-peduncular, sobre a linha lateral; 
uma minúscula mancha negra circular na região distal da nadadeira pélvica 
esquerda, entre o terceiro e quarto raios. Atingem pelo menos 29 cm de 
comprimento e ocorrem desde a costa até 190 m de profundidade, sendo mais 
comum a partir dos 50 m. Os peixes desta espécie distribuem-se no sudoeste do 
oceano Atlântico, do Brasil até a Argentina. Como todas as espécies do gênero são 
demersais, e tem sua alimentação constituída de peixes e cefalópodes. 
(FIGUEIREDO; MENEZES, 2000). 
 
 
 
Figura 2. Paralichthys isosceles. Barra = 5 cm. 
 
 
 
29 
 
2.4.3 Paralichthys patagonicus Jordan, 1889 
 
Ordem: Pleuronectiformes 
Família: Paralichthyidae 
Gênero: Paralichthys Girard, 1858 
Conhecido vulgarmente como linguado, esta espécie se diferencia das outras 
do gênero, principalmente, por apresentar dois ocelos no corpo, um sobre o início da 
parte reta da linha lateral e outro sobre a região mais anterior do último terço da 
parte reta da linha lateral (FIGUEIREDO; MENEZES, 2000). Os linguados da 
espécie P. patagonicus (Figura 3) distribuem-se desde Cabo Frio, Estado do Rio de 
Janeiro, Brasil até a Patagônia, Argentina. A espécie apresenta um período 
reprodutivo prolongado com desova entre a primavera e o final do verão com maior 
intensidade no mês de novembro (ARAÚJO; HAIMOVICI, 2000; MACCHI; DÍAZ DE 
ASTARLOA, 1996). No sul do Brasil, o comprimento médio de primeira maturação 
sexual foi estimado em 33 cm para as fêmeas e 31 cm para os machos (ARAÚJO; 
HAIMOVICI, 2000). Como todas as espécies do gênero, é um predador voraz que se 
alimenta de peixes, e também de cefalópodes e crustáceos (ARAÚJO; HAIMOVICI, 
2000). 
 
 
 
Figura 3. Paralichthys patagonicus. Barra = 8 cm. 
 
 
30 
 
A espécie P. patagonicus constitui uma importante espécie de peixe de águas 
sul-americanas, sendo a espécie de linguado economicamente mais importante, 
devido a abundância e o tamanho que atinge, em comparação com outros peixes 
planos (DÍAZ DE ASTARLOA, 1994). 
Esta espécie está incluída na chamada pesca fina por causa da alta qualidade 
da carne do pescado e seu alto preço no mercado (MASSA et al., 2005). 
 
 
2.4.4 Xystreurys rasile (Jordan, 1891) 
 
Ordem: Pleuronectiformes 
Família: Paralichthyidae 
Gênero: Xystreurys Jordan & Gilbert 1880 
A espécie X. rasile (Figura 4) apresenta como características, cor castanho, 
do mais claro ao mais escuro, com numerosas manchas escuras de tamanho 
variável que tendem a formar ocelos presentes ao longo das nadadeiras dorsal e 
anal e em uma fileira longitudinal acima e abaixo da linha lateral; sobre a linha lateral 
há dois grandes ocelos escuros, elípticos, um na junção das partes curva e reta e 
outro sobre o início do terço posterior da parte reta; são considerados de porte 
médio, alcançando 40 cm de comprimento. Ocorrem desde o norte do Estado do Rio 
de Janeiro, até a Patagônia (FIGUEIREDO; MENEZES, 2000). 
Esses linguados se reproduzem na primavera - verão (outubro a fevereiro) 
com maior intensidade no mês de novembro. O tamanho médio da primeira 
maturação sexual é calculado de 20 cm nos machos e 21 cm nas fêmeas, com 1 e 2 
anos de idade, respectivamente. É uma espécie de crescimento rápido. A idade 
máxima registrada é de oito anos para ambos os sexos, mas as médias de tamanho 
por idade que as fêmeas alcançam é maior que a dos machos (DÍAZ DE ASTARLOA 
et al., 1997). 
Os linguados desta espécie fazem parte da chamada pesca fina porque são 
um produto de alta qualidade e as capturas são relativamente pequenas (cerca de 
8.000 toneladas em 1997), quando comparada a outros recursos demersais, como a 
pescada (650.000 toneladas em 1997) (FABRÉ et al., 2001). 
 
 
31 
 
 
Figura 4. Xystreurys rasile. Barra = 6 cm 
 
 
2.5 PARASITOLOGIA DO PESCADO 
 
Podem ser observados vários grupos de seres vivos que podem viver em uma 
uma relação de parasitismo com animais aquáticos. Estes, podem causar prejuízos 
à saúde dos animais parasitados, perdas econômicas aos produtores ou à indústria 
da pesca, e por vezes também significar um risco à saúde dos consumidores do 
pescado. Dentre os parasitos responsáveis por infecções acidentais em humanos, 
os mais comuns são os cestóides Diphyllobothrium sp. Cobbold, 1858 e 
Diplogonoporus sp. Lönnberg, 1892, os trematódeos das famílias Heterophyidae 
Heterophyes sp. Cobbold, 1866 e Metagonimus yokogawai (Katsurada, 1912) e 
Opisthorchiidae Clonorchis sinensis (Cobbold, 1875) Looss, 1907 e Opistorchis sp. 
Blanchard, 1895, e os nematóides dos gêneros Anisakis Dujardin, 1845 e 
Pseudoterranova Mosgovoy, 1950 (AUDICANA et al., 2002). 
Alguns parasitos, mesmo sem potencial zoonótico, podem conferir aspecto 
repugnante ao pescado, onde os peixes são descartados pelo consumidor ou 
condenados pelo Serviço de Inspeção, quando na indústria de beneficiamento. Além 
disso, podem representar riscos à saúde humana por desencadearem respostas 
alérgicas em organismos previamente sensibilizados (BRASIL, 1952). 
No Brasil existem, relatos sobre a ocorrência de nematóides anisaquideos em 
vários peixes de importância comercial e moluscos bivalves marinhos (OKUMURA et 
al., 1999). 
32 
 
2.5.1 Nematoides Anisakidae e Raphidascarididae 
 
As larvas da família Anisakidae desenvolvem seu ciclo biológico no ambiente 
aquático, onde as larvas têm como hospedeiros intermediários peixes, crustáceos ou 
cefalopodes e têm como hospedeiros definitivos, os mamíferos marinhos (SMITH; 
WOOTEN, 1978; VALLS et al. 2005). O homem é um hospedeiro acidental e neste 
ocorre a síndrome da larva migrante ou anisaquíase que caracteriza-se por dores 
abdominais, cólicas, náuseas e eventualmente vômitos (ANTÓN et al., 2008; 
ALONSO et al., 1997; AUDICANA; KENNEDY, 2008; AUDICANA et al., 2002; 
DASCHNER et al., 1997; GARCÍA; ARAUZO, 2004; GÓMEZ et al., 2003; 
MERCADO et al., 1997, 2001; PURELLO-D’AMBRÓSIO et al., 2000; RODRÍGUEZ 
et al., 2006; RUBIO et al., 2003). Van Thiel et al. (1960) descreveram o primeiro 
caso de anisaquíase humana. Os casos conhecidos no mundo têm como causa 
principal os hábitos alimentares, tais como o consumo de peixes crus, mal cozidos, 
defumados a frio e inadequadamente salgados contendo a larva L3 infectante 
(ACHA; SZYFRES, 2003). 
Os nematóides da família Anisakidae são de interesse para a inspeção 
sanitária, onde os gêneros Anisakis, Pseudoterranova Mozgovoi, 1951 e 
Contracaecum Ralliet & Henry, 1912 são os helmintos presentes em peixes que 
apresentam maior importância zoonótica (ADAMS et al., 1997). A maioria dos casos 
é reportada para as espécies A. simplex e Pseudoterranova decipiens (Krabbe, 
1878) (ADAMS et al., 1997; ARCANGELI et al., 1997; MERCADO et al., 2001). 
Apesar de não ser comum, a espécie Hysterothylacium aduncum (Rudolphi, 1802) 
também está envolvida em um caso humano no Pacífico (YAGI et al. 1996). 
Os peixes teleósteos, por estarem envolvidos no ciclo biológico dos 
anisaquídeos, como hospedeiros intermediários, vem sendo investigados no intuito 
de se encontrar as formas larvares desses nematoides. Algumaspesquisas foram 
realizadas detectando a presença de larvas da família Anisakidae em peixes 
teleósteos marinhos e de água doce comercializados no litoral brasileiro, onde 
Abdallah et al. (2002, 2005) registraram a presença de Anisakis sp., Contracaecum 
sp., Raphidascaris sp. Railliet & Henry, 1915 em espécimes de cavalinha Scomber 
japonicus e registraram a presença de Raphidascaris sp. Railliet & Henry, 1915 em 
espécimes de sairú Cyphocharax gilbert. Alves e Luque (2006) registraram a 
presença de larvas de Anisakis sp., Contracaecum sp. e Raphidascaris sp. em cinco 
33 
 
espécies de escombrídeos do litoral do Rio de Janeiro. Alves et al. (2002a, b; 2004) 
estudaram a prevalência e a intensidade de infecção do anisaquídeo Contracaecum 
sp. no mesentério de Genypterus brasiliensis; também estudaram Anisakis sp. e 
Contracaecum sp. em Urophycis mystaceus e espécimes de Contracaecum sp., 
Raphidascaris sp. em Urophycis brasiliensis respectivamente. Alves et al. (2005) 
notificaram a presença em Balistes capriscus e B. vetula do anisaquídeo 
Contracaecum sp. 
Azevedo et al. (2006, 2007) registraram Contracaecum sp. em acarás 
coletados no Rio Guandu, Estado do Rio de Janeiro e Hysterothylacium sp. e 
Raphidascaris sp. do gordinho Peprilus paru. Barros (1994) relatou a presença de 
Contracaecum sp. em pargos Pagrus pagrus. Barros e Cavalcanti (1998) estudaram 
sete espécies de pescado de elevado consumo provenientes de litoral Nordeste do 
Brasil e registraram a presença de larvas Anisakidae nesses pescados. 
Em 1993, Barros e Amato (1993) estudaram a prevalência dos gêneros 
Contracaecum e Anisakis em peixes espada Trichiurus lepturus. São Clemente et al. 
(1994) observaram a resistência a baixas temperaturas das larvas de anisaquídeos, 
coletadas neste mesmo hospedeiro; espécimes dos gêneros Anisakis, 
Pseudoterranova e Contracaecum, parasitando T. lepturus, apresentaram também 
resistência a refrigeração, congelamento, cocção e salga (MARQUES et al. 1995; 
SÃO CLEMENTE et al. 1996). Benigno et al. (2012) estudaram espécimes de 
Hoplerytrinus unitaeniatus, Hoplias malabaricus e Pygocentrus nattereri, do Lago 
Arari, Ilha do Marajó, Estado do Pará e observaram que os nematóides 
Contracaecum sp., Eustrongylides sp. e Procamallanus sp. estavam presentes nas 
três espécies de peixes. Bicudo et al. (2005) registraram Anisakis sp. em Prionotus 
punctatus. Cordeiro e Luque (2005) ao estudarem espécimes de peixe-galo Selene 
setapinnis registraram a presença de larvas de Anisakis sp., Contracaecum sp. 
Hysterothylacium sp., Terranova sp. e Raphidascaris sp. 
Dias et al. (2010) estudaram espécimes de peixe-porco, Aluterus monoceros 
de estabelecimentos de pescado nos municípios de Niterói e Rio de Janeiro e 
observaram larvas de Anisakis sp. encontradas no mesentério de um peixe; e de 
Contracaecum sp. no fígado e mesentério, sendo as larvas de Anisakis sp. 
registradas pela primeira vez parasitando este peixe. Dias et al. (2011) registraram 
as espécies Anisakis sp. e Contracaecum sp. parasitando Scomberomorus cavalla. 
Felizardo et al. (2009a, b) fizeram um inventário das larvas Anisakidae parasitos de 
34 
 
linguado P. isosceles e observaram que as larvas de A. simplex, Contracaecum sp. 
Hysterothylacium sp., Terranova sp. e Raphidascaris sp. estavam presentes na 
cavidade abdominal, mesentério, intestino, fígado, mucosa estomacal, estômago, 
ovários, musculatura abdominal e nas serosas do coração, baço, estômago, rim e 
ovário. Além disso, registraram a histopatologia pelas larvas de Hysterothylacium sp. 
nesses espécimes de P. isosceles. Fontenelle et al. (2013, 2015) registraram a 
presença de Anisakis sp., Terranova sp., Contracaecum sp. e H. 
deardorffoverstreetorum Knoff, Felizardo, Iñiguez, Maldonado Jr, Torres, Pinto & 
Gomes, 2012 em espécimes de Cynoscion guatucupa e registraram Terranova sp., e 
H. fortalezae (Klein, 1973) em Selene setapinnis respectivamente. Germano e 
Germano (1998) discutiram a importância dos nematoides A. simplex e 
Pseudoterranova sp. responsáveis pela anisaquíase após o consumo de pescado 
marinho cru, mal cozido, inadequadamente salgado, insuficientemente congelado ou 
defumado. Knoff et al. (2004) relataram a primeira ocorrência de larvas de Anisakis 
sp. na musculatura de congro-rosa, Genypterus brasiliensis. Knoff et al. (2007) 
relataram A. physeteris (Baylis, 1923), A. simplex, Anisakis sp., Pseudoterranova 
decipiens (Krabbe, 1878), Pseudoterranova sp., Hysterothylacium sp., Raphidascaris 
sp., Contracaecum sp. e Terranova sp. de G. brasiliensis. Knoff et al. (2012) 
descreveram a partir da caracterização morfológica e molecular uma nova espécie 
de larva de Hysterothylacium Ward & Magath, 1917 parasitos de P. isosceles. 
Lacerda et al. (2009) ao estudarem duas espécies de corvinas, Pachyurus 
bonariensis e Plagioscion ternetzi, coletadas no Pantanal, Mato Grosso registraram 
Contracaecum sp. 
Luque e Alves (2001) registraram a presença de Contracaecum sp., 
Pseudoterranova sp. e Raphidascaris sp. em xaréu, Caranx hippos e em xerelete, 
Caranx latus. Luque e Chaves (1999) observaram a ecologia da comunidade de 
metazoários parasitos da anchova Pomatomus saltator e registraram as espécies 
Anisakis sp. e Contracaecum sp. Luque et al. (2002, 2008) registraram Anisakis sp., 
Contracaecum sp. e Raphidascaris sp. no peixe trilha, Mullus argentinae. Marques et 
al. (1995) testaram a utilização do frio (resfriamento e congelamento) na 
sobrevivência de larvas de nematóides anisaquideos em Trichiurus lepturus. 
Padovani et al. (2005) testaram o efeito in vitro da radiação gama em larvas de 
Anisakis sp. coletadas de congro-rosa G. brasiliensis. Paraguassú et al. (2005) 
registraram Contracaecum sp. no acará, Geophagus brasiliensis no reservatório de 
35 
 
Lajes, Estado do Rio de Janeiro. Pereira et al. (2000) registraram a prevalência de A. 
simplex e Pseudoterranova sp. na musculatura e superfície da pele do bacalhau 
importado, Gadus morhua, comercializado no Estado de São Paulo. Luque et al. 
(2003) encontraram Contracaecum sp. em Paralonchurus brasiliensis no mesentério, 
entretanto, não relataram a presença destes na musculatura. 
Pereira Jr. et al. (2004) estudaram larvas de Hysterothylacium sp. de 
Micropogonias furnieri coletadas no Rio Grande do Sul. Prado e Capuano (2006) 
fizeram o relato de nematóides da família Anisakidae em bacalhau, pescado 
importado, comercializado em Ribeirão Preto, São Paulo. Rego et al. (1983) 
estudaram os parasitas de anchovas, P. saltator no Rio de Janeiro. Ribeiro et al. 
(2014) registraram pela primeira vez Hysterothylacium sp. em Chaetodipterus faber e 
pampo Trachinotus carolinus. Saad e Luque (2009) registraram as larvas de 
anisakiade na musculatura de pargos Pagrus pagrus coletados no Estado do Rio de 
Janeiro; Sabas e Luque (2003) registraram Hysterothylacium sp. e Terranova sp. em 
Cynoscion guatucupa e Macrodon ancylodon. Salgado et al. (2004) registraram 
larvas de anisaquídeos em espécimes de Pseudopercis numida e G. brasiliensis. 
São Clemente et al. (1994) registraram os anisaquideos em P. pagrus realizando um 
estudo do seu controle através de baixas temperaturas. São Clemente et al. (1995) 
registraram o parasitismo por Contracaecum sp., Terranova sp. e Raphidascaris sp. 
em peixe- espada T. lepturus e em São Clemente et al. (1996) testaram a 
sobrevivência de larvas de anisakídeos de peixe-espada submetidos ao processo de 
salmouragem e cocção. Silva e São Clemente (2001) registraram os nematoides da 
mesma família em filés de dourado Coryphaena hippurus e ariocó Lutjanus synagris. 
Silva et al. (2000) estudaram os parasitos do peixe-espada T. lepturus e registraram 
as espécies Anisakis sp., Contracaecum sp., Raphidascaris sp., Pseudoterranova 
sp. Tavares et al. (2001) registraram anisaquideos em olho-de-cão Priacanthus 
arenatus. Tavares et al. (2004) estudaram os nematoides Hysterothylaciumsp. e 
Pseudoterranova sp. de Tylosurus acus e Tavares e Luque (2006) listaram os peixes 
da família Anisakidae do litoral do Rio de Janeiro enfocando aspectos da 
sistemática, biologia e da importância em saúde coletiva. 
No Brasil, já foram realizados estudos envolvendo os nematoides em 
espécimes de peixes sapo-pescador L. gastrophysus, onde Saad et al. (2012) 
identificaram Anisakis Tipo I, Terranova sp., Contracaecum sp., Hysterothylacium sp. 
e Raphidascaris sp. parasitando esta espécie e Knoff et al. (2013) (ARTIGO 1) 
36 
 
registraram a presença de Anisakis simplex, Hysterothylacium sp. e Raphidascaris 
sp. 
Estudos relacionados aos nematóides Anisakidae em linguados têm sido 
realizados em algumas regiões do mundo. No Chile, Riffo (1991) e González et al. 
(2001) encontraram Anisakis sp. no mesentério e no intestino e Pseudoterranova sp. 
na musculatura de Hippoglossina macrops. No Canadá, Arthur e Albert (1994) 
encontraram A. simplex e P. decipiens na musculatura de Reinhardtius 
hippoglossoides. No Chile Oliva et al. (1996) registraram Anisakis sp., A. physeteris, 
P. decipiens e Hysterothylacium sp. em Paralichthys adspersus e Torres et al. (2000) 
registraram a presença de A. simplex, P. decipiens e Hysterothylacium sp. em P. 
microps. Castillo-Sánchez et al. (1998) e Perez-Ponce de Leon et al. (1999) 
encontraram espécies de Hysterothylacium sp., Anisakis sp., Contracaecum sp. em 
P. californicus no México. Incorvaia e Díaz de Astarloa (1998) observaram a 
presença de larvas pertencentes aos gêneros Terranova, Raphidascaris e 
Contracaecum em P. orbignyanus e P. patagonicus e Anisakis e Hysterothylacium 
em P. patagonicus. Koie (1999) no Golfo da Finlândia referiram A. simplex, 
Hysterothylacium aduncum Rudolphi, 1802, Raphidascaris acus (Bloch, 1779) e 
Contracaecum sp. parasitando Platichthys flesus. Marques et al. (2006) durante 
estudo realizado em Portugal sobre a identificação molecular de espécies 
pertencentes ao gênero Anisakis provenientes de linguados, examinando 25 
espécies da ordem de Pleuronectiformes observaram que apenas sete espécies 
desses peixes estavam positivas e que não foi possível identificar estas larvas além 
do nível genérico. Na Argentina, Alarcos e Timi (2012) estudaram e encontraram 
Anisakis simplex, Terranova galeocerdonis (Thwaite, 1927), Contracaecum sp., 
Pseudoterranova sp., Hysterothylacium sp. e H. aduncum em X. rasile, P. 
patagonicus e P. isosceles. 
 
 
2.5.1.1 Anisaquiose e Anisaquidose 
 
Em 1876 Leucckart descreveu pela primeira vez um caso de parasitose 
humana, por nematóide da família Anisakidae em uma criança na Groelândia. 
Contudo, só no século XX e a partir dos anos 60, Van Thiel et al. (1960) 
estabeleceram uma relação causa-efeito do parasito com a doença humana. 
37 
 
A anisaquiose é uma antropozoonose de distribuição mundial, que ocorre 
principalmente em regiões próximas ao litoral, devido à facilidade de consumo de 
produtos do mar. É causada pela ingestão acidental de larvas de nematóides da 
família Anisakidae, possui maior prevalência nos países em que o consumo de 
produtos de pesca ocorre sob forma de produtos crus, mal cozidos, defumados a 
frio, inadequadamente salgados e refrigerados. É considerada endêmica no Japão, 
Espanha, Chile e no Peru (CABRERA; OGNIO, 2002; LÓPEZ SERRANO et al., 
2000; SÃO CLEMENTE et al., 1995; VALLS et al., 2005). 
Atualmente, denomina-se Anisaquiose apenas manifestações provocadas por 
parasitos do gênero Anisakis. Já Anisaquidose é um termo mais genérico, sendo 
destinado a manifestações provocadas por todas as espécies da família Anisakidae 
e inclui também o Hysterothylacium sp. (KLIPMEL; PALM, 2011). 
A anisaquidose provocada por parasitos do gênero Hysterothylacium é de 
rara ocorrência e foi relatada por Yagi et al. (1996), onde um paciente relatou dor 
abdominal e diarréia durante a passagem completa do parasito pelo tubo 
gastrointestinal, sendo expelido ainda vivo pelas fezes do individuo. A anisaquidose, 
é descrita nas formas gastrointestinais e extra-intestinais (hepática, esplênica e 
pulmonar) e deve ser considerada em pacientes que apresentam dor abdominal e 
antecedentes de ingestão de peixes e/ou mariscos crus. As formas gastrointestinais 
podem subdividir-se em luminal, quando apenas existe a aderência do parasita à 
mucosa digestiva e é quase sempre assintomática, podendo as larvas serem 
detectadas nas fezes e nos vômitos. Já a forma gástrica está associada a náuseas, 
vômitos e epigastralgias que surgem 24-48 horas após a ingestão e acompanha, 
frequentemente, sintomas cutâneos e intestinais, cuja sintomatologia, é semelhante 
à apendicite, ileíte ou diverticulite, podendo, até, evoluir para perfuração intestinal 
com peritonite (NUNES et al., 2003; TORRES, 2000). 
No Brasil, existe até o momento um registro sobre a anisaquidose humana, 
que foi diagnosticada por meio de endoscopia digestiva, onde mostraram a presença 
de larvas de nematóides e, também, os ferimentos causados por eles (CRUZ et al., 
2010). Segundo Amato e Barros (1984) e Luque e Chaves (1999), a presença de 
parasitos de peixes marinhos com repercussão na saúde pública, era um problema 
muito pouco estudado no Brasil. 
É importante considerar a subnotificação ou diagnóstico incorreto de casos de 
anisaquidose devido a semelhança de sintomas de outras doenças com quadros 
38 
 
gastrintestinais como a obstrução intestinal, apendicite, peritonite ou doença de 
Crohn (BARROS et al., 2006; MCCARTHY; MOORE, 2000; SABATER; SABATER, 
2000). 
 
 
2.5.2 Acanthocephala 
 
Os acantocefalos são invertebrados, com sexos separados, que apresentam 
tamanhos que variam de alguns centímetros a aproximadamente 70 cm, porém a 
maioria mede cerca de 1 cm de comprimento (MILLER; DUNAGAN, 1985). São 
exclusivamente parasitos do tubo digestório de vertebrados. São endoparasitas que 
possuem como característica morfológica principal, na região anterior do corpo, uma 
probóscide invaginável e retrátil onde são encontrados os ganchos e espinhos 
utilizados para fixação no hospedeiro. Não possuem sistema digestório, fazendo a 
absorção dos nutrientes através das paredes do corpo. Os sexos são separados, 
exibindo acentuado dimorfismo sexual. O ciclo de vida é heteroxeno, envolvendo 
dois hospedeiros. A cópula ocorre no intestino do hospedeiro. Os ovos são expelidos 
para o exterior e ingeridos pelo hospedeiro intermediário, no qual se rompem e 
originam o acântor. Este se desenvolve para uma forma encistada, o cistacanto. 
Depois da ingestão da larva pelo hospedeiro definitivo o cistacanto liberta-se, 
desenvolvendo-se para adulto, que se fixa ao intestino do hospedeiro (EIRAS et al., 
2006). 
O número de espécies conhecidas é superior a mil, das quais mais da metade 
são parasitos de peixes marinhos ou de água doce (AMIN, 1987; TARASCHEWSKI, 
2008; VERWEYEN et al., 2011). Segundo Amin (1985, 1987), os acantocéfalos que 
parasitam os peixes pertencem às classes Paleacanthocephala, Eoacanthocephala 
e Polyacanthocephala. Porém a maioria das espécies é incluída nas duas primeiras 
classes e a última, menos estudada, possui um número reduzido de espécies. 
Roberts e Janovy Jr (2000) relataram que as infecções em humanos por 
acantocefalos são poucas devido à natureza dos hospedeiros intermediários e 
paratênicos envolvidos nos ciclos de vida dos parasitos. Foram registrados casos de 
acantocefalíases humana adquiridos pela ingestão de peixe cru causados por 
Acanthocephalus rauschi Golvan, 1969 e Corynosoma strumosum (Rudolphi, 1802) 
Lühe de 1904, ambos em esquimós no Alasca (GOLVAN, 1969; SCHMIDT, 1971). 
39 
 
Além disso, espécimes de uma espécie não determinada pertencente ao gênero 
Bolbosoma foram registrados parasitando japoneses (BEAVER et al., 1983). Efeitos 
patológicos e a sintomatologia da acantocefaliase humana têm sido relatados, como 
fraqueza, tonturas, cólicas abdominais agudase perfuração do intestino e, em outros 
casos assintomáticos (ACHA SZYFRES, 2003; BEAVER et al, 1983;. TADA et al., 
1983). 
Adultos, juvenis e cistacantos de Serrasentis sagittifer, Bolbosoma turbinella, 
Corynosoma australe e C. cetaceum já foram registrados em mamíferos marinhos e 
peixes do mundo. Espécimes de Serrasentis sagittifer (Linton, 1889) Van Cleave, 
1923 têm sido encontrados em peixes do México e na costa dos Estados Unidos da 
América, oeste da Africa, Brasil, Australia, Golfos Árabe e Pérsico, Mar Vermelho e 
oceano Índico (ABDEL-GHAFFAR et al., 2014; AMIN; SEY, 1996; GOLVAN, 1969; 
JANSEN; BURRESON, 1990; KARDOUSHA, 2005; MAGHAMI et al., 2008; 
PETROCHENKO, 1971a; RUCKET et al., 2009; SALGADO-MALDONADO, 1978; 
TRAVASSOS, 1966; VERWEYEN, et al., 2011; YAMAGUTI, 1963); Bolbosoma 
turbinella (Diesing, 1851) Porta, 1908 têm sido resgistrados em cetáceos dos 
oceanos Atlântico e Pacífico, Artico e Antartico, e em peixes da costa Chilena 
(ALARCOS et al., 2016; BAYLIS, 1929, 1932; DAILEY; VOGELBEIN, 1991; 
GALKINA, 1972; GEORGE-NASCIMENTO; ARANCIBAI, 1992; KLUMOV, 1963; 
MACHADO FILHO, 1964; MEASURES, 1992, 1993; MEYER, 1932; 
PETROCHENKO, 1971b; SILVA; COUSIN, 2006); Corynosoma australe Johnston, 
1937 e C. cetaceum Johnston & Best, 1942 em mamíferos e peixes dos oceanos 
Pacifico e Atlântico (ALARCOS; TIMI, 2012; ALARCOS et al., 2016; ANDRADE et 
al., 1997; AZNAR et al., 1994a, b, 1999a, b, 2001, 2002a, b, 2004, 2006, 2012, 2015; 
BRAICOVICH et al., 2005; BERON-VERA et al., 2007, 2008; BROWNELL JR, 1975; 
CORCUERA et al., 1995; DANS et al., 1999; FIGUEROA; PUGA, 1990; GOLVAN, 
1959; HERNANDEZ-ORTS et al., 2013; KAGEI et al., 1976; KNOFF et al., 2001; 
OLIVA et al., 1996, 2008; PETROCHENKO, 1971b; SANTOS et al., 2008; 
SARDELLA et al., 2005; SCHIMIDT; DAILEY, 1971; SHOSTAK et al., 1986; 
SMALES, 1986; TANTALEÁN et al., 2005; TORRES et al., 1992; YAMAGUTI, 1963; 
ZDZITOWIECKI, 1984). 
 
 
 
40 
 
2.5.3 Outros Helmintos em Teleósteos do Presente Estudo 
 
Em relação a espécie L. gastrophysus, São Clemente et al. (2007) registraram 
a presença de Tentacularia coryphaenae Bosc, 1802, Nybelinia sp. Poche, 1926, 
Mixonybelinia sp. Palm, 1999 e Progrillotia dollfusi Carvajal & Rego, 1983 em 
espécimes de peixe sapo-pescador. 
No Brasil, já foram feitos trabalhos relacionados à fauna parasitária de 
linguados. Felizardo et al. (2010) registraram oito espécies de cestoides 
Trypanorhyncha, Nybelinia lingualis (Cuvier, 1817), Heteronybelinia nipponica 
(Yamaguti, 1952) Palm, 1999, Otobothrium sp. Linton, 1891, Pterobothrium 
heteracanthum Diesing, 1850, P. crassicolle Diesing, 1850, Grillotia carvajalregorum 
(Carvajal & Rego, 1983) Menoret & Ivanov, 2009, Callitetrarhynchus gracilis 
(Rudolphi, 1819) Pintner, 1931; os cestoides Tetraphyllidea Scolex pleuronectis 
Müeller, 1788 e os cestoides Diphyllobothriidea Diphyllobothrium sp. 1 Cobbold, 
1858 e Diphyllobothrium sp. 2. em P. isosceles. Felizardo et al. (2011) registraram 
duas espécies os trematódeos Didymozoidae dos tipos Torticaecum Yamaguti 
(1942) e Neotorticaecum Kurochkin & Nikolaeva (1978) em P. isosceles e P. 
patagonicus. Knoff et al. (2012) fizeram a caracterização morfológica e molecular e 
descreveram a espécie, Hysterothylacium deardorffoverstreetorum parasito de P. 
isosceles. Fonseca et al. (2012) estudaram os cestóides Trypanorhyncha de P. 
patagonicus e X. rasile com a redescrição da espécie Nybelinia erythraea Dollfus, 
1960. 
 
 
2.6 HIPERSENSIBILIDADE E ALERGIAS RELACIONADAS AO CONSUMO DE 
PESCADO 
 
Os casos de hipersensibilidade ocorrem em consequência ao consumo do 
pescado com a presença de larvas de anisaquídeos em indivíduos previamente 
sensibilizados. Alguns antígenos de A. simplex são extremamente resistentes à 
aplicação do calor ou de congelamento não havendo alteração no seu potencial 
alergênico. Adicionalmente, a larva de terceiro estágio do A. simplex possui um 
amplo número de moléculas alergênicas, e reatividade a estes alérgenos pode 
http://www.marinespecies.org/aphia.php?p=taxdetails&id=419278
41 
 
ocorrer de forma exagerada (AUDICANA et al., 2002; LÓPEZ SERRANO et al., 
2000; SABATER; SABATER, 2000). 
Uma específica e intensa resposta imune, com a possibilidade de induzir 
reações anafiláticas por A. simplex encontrada em pacientes, foi relatada depois da 
ingestão de peixes, cuja comprovação foi feita através da prova negativa realizada 
com os hospedeiros, mas sendo positiva no que se refere a ingestão do parasito 
(DEL POZO et al., 1997). Fernández et al. (2001) destacam que a ingestão de 
pescado cru na Espanha tem apresentado uma relação direta entre o aumento de 
sensibilização a A. simplex com o avanço da idade. A elevada frequência de 
anticorpos IgE específico para A. simplex em indivíduos com ou sem reações 
alérgicas, tem sido um fator importante gerador de dúvida quanto ao diagnóstico. A 
IgE específica para A. simplex é a única variável independente da alergia provocada 
pelo parasito. López-Serrano (2001) de forma controversa, sugere que a verdadeira 
alergia a proteínas termoestáveis de A. simplex parece ser menos frequente que o 
suposto, e que a resposta IgE mediada em sua maioria em pacientes sensibilizados, 
poderia corresponder a contatos transitórios prévios com o parasito vivo. Toro et al. 
(2006) chamam atenção para os resultados laboratoriais (soropositividade para A. 
simplex) aliados a um acurado histórico de hábitos de consumo de pescado, podem 
auxiliar na identificação de possíveis episódios de anisaquíases de relevância 
clínica. Estes autores ainda destacaram que somente os casos de anisaquíases, 
que causam alergias severas ou sintomas gástricos, têm sido diagnosticados, pois 
nestes casos a necessidade do uso de técnicas diagnósticas invasivas propiciam a 
sua comprovação. 
Entre as reações alérgicas dois tipos podem ser diferenciados: uma reação 
anafilática induzida por antígenos termoestáveis e desenvolvida independente do 
peixe ter sido submetido a cocção ou congelamento, desta forma sem larvas viáveis 
em seu interior; e um parasitismo digestivo agudo acompanhado de sintomas 
alérgicos, conhecida também como anisaquidose gastroalérgica (CORRES et al., 
2001). Apenas alguns indivíduos apresentam sinais clínicos como urticária e 
angioedema associado à dor abdominal e vômito, descrito como anisaquiose gastro-
alérgica. Neste caso, os sintomas de hipersensibilidade após o contato com o 
parasito, são mais intensos e severos do que os gástricos (LÓPEZ SERRANO et al., 
2000; VALLS et al., 2005). As manifestações clínicas surgem após um período de 
latência da ingestão do pescado cru ou insuficientemente cozido, que geralmente é 
42 
 
de uma a doze horas para a afecção gástrica e reações alérgicas, e a partir de doze 
horas para afecções intestinais Acredita-se que os e antígenos provenientes de 
larvas de anisaquideos se dispersam na musculatura do peixe infectado e podem 
causar reações alérgicas em indivíduos sensibilizados mesmo que o nematoide se 
encontre morto quando consumido (SOLAS et al., 2008). 
De acordo com Ortega e Martínez-Cócera (2000) é imprescindível conhecer 
as diferentes formas clínicas da enfermidade, do diagnóstico e posterior atividade 
terapêutica. Como uma forma de profilaxia, os autores recomendam a evisceração 
do pescado, ainda no barco em alto mar, diminuindo assim a possibilidade de 
contaminação da carne do pescado. Audicana (2000) relata que a espécie A. 
simplex é um fator etiológico de anafilaxia em adultos com idade média entre 40 a 
60 anos que regularmente consomem pescados, sugerindo uma prevalência similar 
ou maior que outros alimentos, considerados tradicionalmente alergênicos. A 
exposição repetida às proteínas parece frequente, em vista dos dados de alta 
incidência de parasitismo nos pescados na Espanha. 
Embora os relatos de anisaquidose alérgica apontem o A. simplex como 
principal responsávelpelas reações de hipersensibilidade, Caldas et al. (1998) 
sugeriram que há reação cruzada entre antígenos de A. simplex e H. aduncum. 
Segundo Caldas et al. (1998) esses parasitos possuem alguns antígenos comuns e 
outros que são espécie-específicos. Outras espécies distintas como Ascaris 
lumbricoides (Linnaeus, 1758), Ascaris suum (Goeze, 1782), Toxacara cannis 
(Werner, 1782), Blatella germanica (Linnaeus, 1767) e gênero Chironomus Meigen, 
1803 também apresentaram reações cruzadas descritas com antígenos de A. 
simplex (CALDAS et al., 1998). 
O diagnóstico desta parasitose em humanos é difícil devido à ausência de 
sintomas e sinais clínicos característicos, porém ele se confirma ao se observar a 
larva, quando é expectorada ou extraída mediante endoscopia de zonas acessíveis 
(esôfago, estômago, cólon); contudo, é mais difícil quando a larva migra até o 
intestino delgado ou está extragastrointestinal, requerendo com frequencia cirurgia 
ou quando a infecção se torna crônica e a larva é destruída pelo sistema imune 
(DEL REY-MORENO et al., 2008). 
 
 
2.7 LEGISLAÇÃO BRASILEIRA SOBRE PARASITOS DE PESCADO 
43 
 
 
A legislação em vigor no Brasil com relação aos parasitos de pescado é o 
Decreto nº 30.691, de 29 de março de 1952 (BRASIL, 1952), publicado no Diário 
Oficial da União de 07/07/1952, que em seu artigo 445, item 4, cita como impróprio 
para o consumo, o pescado que apresenta infestação muscular maciça por 
parasitos, que possam prejudicar ou não a saúde do consumidor. Todo pescado 
considerado impróprio deve ser condenado e transformado em subprodutos não 
comestíveis. 
 
 
2.8 MEDIDAS PREVENTIVAS CONTRA PARASITOSES ASSOCIADAS AO 
CONSUMO DE PEIXES 
 
A evisceração a bordo logo após a captura tem sido apontada por diversos 
autores como uma medida de controle, uma vez que a presença das larvas na 
musculatura ocorre, em sua maioria, por migração das larvas nas vísceras para a 
musculatura durante os períodos de espera nos barcos e entrepostos (DIAS et al., 
2010, 2011; KNOFF et al., 2007; VALLS et al., 2005). Além disso, como ressaltado 
por Sabater e Sabater (2000), não se deve descartar diretamente ao mar essas 
vísceras, pois os órgãos parasitados seriam ingeridos por mamíferos marinhos e 
completariam seu ciclo, para evitar o aumento da disponibilidade do parasito em seu 
habitat. 
A análise visual dos peixes com descarte de espécimes parasitados também 
é recomendada e prevista na legislação de países como Espanha, dentre outros. Na 
indústria, esta análise pode incluir a utilização da “candling table” para análise e 
amostragem do produto filetado (ALONSO-GÓMEZ et al., 1997, AUDICANA et al., 
2000). 
Para prevenção, recomenda-se a não ingestão do peixe cru, e a cocção 
deverá atingir 70 ºC por um minuto. O congelamento na temperatura de – 20 ºC por, 
no mínimo, 72 horas e a salga, desde que em altas concentrações de sal sejam 
distribuídas uniformemente em todo o peixe, são capazes de matar os parasitos 
(ACHA; SZYFRES, 2003). Porém, a morte das larvas não inviabiliza os antígenos 
alergênicos, segundo Sabater e Sabater (2000), a retirada da porção ventral da 
44 
 
musculatura, minimizaria a ocorrência da alergia, visto que essa região, por estar 
mais próximo das vísceras é, em geral, a mais parasitada. 
Outra medida importante para a prevenção é a conscientização. Alguns 
autores sugerem que as autoridades sanitárias realizem campanhas educacionais 
por folhetos explicativos, informes, reportagens, debates e propagandas, através de 
uma abordagem correta, clara e didática evitando-se alarme social desnecessário, 
conduzindo à conscientização e educação sobre o assunto (DIAS et al., 2010; 
KNOFF et al., 2007; SABATER; SABATER, 2000). 
Em relação ao tratamento não existem fármacos eficazes para o combate da 
anisaquidose, sendo a eliminação das larvas por extração endoscópica o tratamento 
de eleição (FERRE, 2001). 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
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3 DESENVOLVIMENTO 
 
 
O estudo foi iniciado com a análise dos nematoides Anisakidae do peixe 
sapo-pescador Lophius gastrophysus comercializados nos municípios de Cabo Frio, 
Niterói, Duque de Caxias e Rio de Janeiro. Em seguida, foram realizadas as 
taxonomias integrativas dos nematoides Anisakidae e Raphidascarididae dos 
linguados Paralichthys patagonicus e Xystreurys rasile e dos acantocefalos de P. 
isosceles, P. patagonicus e Xystreurys rasile, comercializados no litoral do Estado do 
Rio de Janeiro, Brasil. 
Os resultados são apresentados a seguir na forma de manuscritos. 
 
 
3.1 ARTIGO 1: ANISAKIDAE NEMATODES IN THE BLACKFIN GOOSEFISH, 
Lophius gastrophysus MIRANDA-RIBEIRO, 1915 PURCHASED IN THE STATE OF 
RIO DE JANEIRO, BRAZIL 
 
3.2 ARTIGO 2: INTEGRATE TAXONOMY OF ANISAKIDAE AND 
RAPHIDASCARIDIDAE NEMATODES OF Paralichthys patagonicus AND Xystreurys 
rasile (PISCES: TELEOSTEI) OF SANITARY IMPORTANCE IN THE SOUTH 
EASTERN BRAZIL MARINE ECOREGION 
 
3.3 ARTIGO 3: INTEGRATIVE TAXONOMY OF ACANTHOCEPHALANS 
PARASITIZING FLOUNDERS Paralichthys isosceles, P. patagonicus AND 
Xystreurys rasile (PISCES: TELEOSTEI) IN THE SOUTH EASTERN BRAZIL 
MARINE ECOREGION 
 
 
 
 
 
 
 
 
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3.1 ARTIGO 1: ANISAKIDAE NEMATODES IN THE BLACKFIN GOOSEFISH, 
Lophius gastrophysus MIRANDA-RIBEIRO, 1915 PURCHASED IN THE STATE OF 
RIO DE JANEIRO, BRAZIL 
 
Autores: 
Marcelo Knoff, Sergio Carmona de São Clemente, Michelle Cristie Gonçalves da 
Fonseca, Nilza Nunes Felizardo, Francisco Carlos de Lima, Roberto Magalhães 
Pinto, Delir Corrêa Gomes 
 
Publicado: Março de 2013 
Acta Scientiarum, Biological Sciences, v. 35, n. 1, p. 219-133, 2013 (Quails B3 - 
Capes 2014) 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
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3.2 ARTIGO 2: INTEGRATE TAXONOMY OF ANISAKIDAE AND 
RAPHIDASCARIDIDAE NEMATODES OF Paralichthys patagonicus AND Xystreurys 
rasile (PISCES: TELEOSTEI) OF SANITARY IMPORTANCE IN THE SOUTH 
EASTERN BRAZIL MARINE ECOREGION 
 
Autores: 
Michelle Cristie Gonçalves da Fonseca, Marcelo Knoff, Alena Mayo Iñiguez, Maria 
Isabel N. Di Azevedo, Eduardo José Lopes Torres, Delir Corrêa Gomes, Nilza Nunes 
Felizardo, Sérgio Carmona de São Clemente 
 
Submetido para publicação em 18/01/2016 no Periódico: International Journal of 
Food Microbiology (Qualis A1 - Capes 2014) 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
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Integrate taxonomy of Anisakidae and Raphidascarididae nematodes of 
Paralichthys patagonicus and Xystreurys rasile (Pisces: Teleostei) of sanitary 
importance in the South Eastern Brazil marine ecoregion 
 
Michelle Cristie Gonçalves da Fonsecaa, Marcelo Knoffb,*, Alena Mayo Iñiguezc, 
Maria Isabel N. Di Azevedoc, Eduardo José Lopes Torresd, Delir Corrêa Gomesb, 
Nilza Nunes Felizardoa, Sérgio Carmona de São Clementea 
 
aLaboratório de Inspeção e Tecnologia do Pescado, Faculdade de Medicina Veterinária, 
Universidade Federal Fluminense, Rua Vital Brazil Filho, 64, Vital Brazil, Niterói, RJ, 
24230-340, Brazil 
bLaboratório de Helmintos Parasitos de Vertebrados, Instituto Oswaldo Cruz, 
FIOCRUZ, Avenida Brasil, 4365, Manguinhos, Rio de Janeiro, RJ, 21045-900, Brazil 
cLABTRIP, Instituto Oswaldo Cruz, FIOCRUZ, Avenida Brasil, 4365, Manguinhos, 
Rio de Janeiro, RJ, 21045-900, Brazil 
dLaboratório de Helmintologia Romero Lascasas Porto, Departamento de 
Microbiologia, Imunologia e Parasitologia, Escola de Ciências Médicas, Universidade 
Estadual do Rio de Janeiro, Rua Prof. Manuel de Abreu 444, 5º andar, Vila Isabel, Rio 
de Janeiro, RJ, 20550-170, Brazil 
 
ABSTRACT 
From February 2007 to March 2015, 66 flounders specimens (Pleuronectiformes, 
Paralichthyidae) were collected in the State of Rio de Janeiro, Brazil, i.e., 36 
Paralichthys patagonicus and 30 Xystreurys rasile specimens. The fish were measured,