Effect of Zingiber officinale on Lipid Profile and Some Inflammatory Markers in Diabetic Hemodialysis Patients_ A Randomized Double-Blind Placebo-Controlled Clinical Trial

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Artigo de pesquisa | Acesso livre
Volume 2023 | ID do artigo 7154172 | https://doi.org/10.1155/2023/7154172
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Efeito do Zingiber officinale no perfil lipídico e alguns
marcadores inflamatórios em pacientes diabéticos em
hemodiálise: um ensaio clínico randomizado duplo-cego
controlado por placebo
Parisa Veisi , Helya Rostamkhani , Bahram Niknafs , Mohammad Asghari Jafarabadi , e
Zohreh Ghoreishi
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Editor Acadêmico: Mohammad Hashem Hashempur
Publicados: 16 de maio de 2023
Abstrato
Antecedentes . Diabetes, inflamação e níveis lipídicos anormais são os principais fatores de risco para
mortalidade na doença renal em estágio terminal (DRT). O presente estudo teve como objetivo investigar
os efeitos da suplementação de gengibre sobre marcadores inflamatórios e perfil lipídico em pacientes
diabéticos com doença renal terminal em hemodiálise. Métodos. Neste estudo, 44 pacientes foram
aleatoriamente designados para o grupo gengibre ou placebo. Os pacientes do grupo gengibre receberam
2.000 mg/dia de gengibre durante oito semanas, enquanto o grupo controle recebeu placebo com o
mesmo protocolo. As concentrações séricas de triglicerídeos (TG), colesterol total (CT), lipoproteína de
baixa densidade-colesterol (LDL-c), lipoproteína de alta densidade-colesterol (HDL-c), albumina e
proteína C reativa de alta sensibilidade ( hs-CRP) foram medidos após um jejum de 12 a 14 horas no
início e no final do estudo, juntamente com a razão plaquetas-linfócitos (PLR), razão neutrófilos-
linfócitos (NLR) e Escore prognóstico de Glasgow (GPS). Resultados . Quarenta e um indivíduos foram
analisados com base no método de intenção de tratar de todos os pacientes incluídos. Níveis séricos de
TG ( ), PCR-as ( ) e NLR ( ) diminuiu significativamente no grupo gengibre
em comparação com o grupo placebo, enquanto a concentração de albumina no soro foi elevada (
). No entanto, não houve diferenças significativas no GPS, nos níveis de CT, LDL-C, HDL-C e PLR
 dentro e entre os grupos ( ). Conclusão . A administração de gengibre reduziu os níveis séricos de
NLR, PCR-as e TG e aumentou os níveis séricos de albumina nos pacientes incluídos. Assim, o gengibre
1,2 1,2 3 4,5,6,7
8
Medicina Complementar e Alternativa Baseada em Evidências
https://doi.org/10.1155/2023/7154172
mailto:ghoreyshiz@tbzmed.ac.ir
https://orcid.org/0000-0001-7522-5755
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pode ser considerado um tratamento complementar eficaz para esses pacientes. Esta trilha está registrada
no IRCT20191109045382N3 .
1. Introdução
A doença renal em estágio terminal (DRT) é definida como tendo uma taxa de filtração glomerular
inferior a 15 mL / min [ 1 ]. Entre todos os parâmetros que influenciam que elevam o risco de doença
renal terminal, o diabetes mellitus tem um impacto mais pronunciado [ 2 , 3 ].
Pacientes diabéticos com DRT desafiam os nefrologistas, pois apresentam um número significativo de
comorbidades [ 3 , 4 ]. As doenças cardiovasculares são a principal causa de aumento da mortalidade
nesses pacientes [ 4 ]. Fatores de risco gerais, como hipertensão e distúrbios do perfil lipídico, por si só,
não podem justificar a alta prevalência de doenças cardiovasculares nesses pacientes, portanto, outros
fatores de risco, como estresse oxidativo, inflamação e resistência à insulina, devem ser considerados,
embora possam causar desenvolvimento ou agravamento de doenças cardiovasculares. doença também [
5 , 6 ].
A inflamação sistêmica desempenha um papel fundamental nos danos renais; portanto, parece necessário
encontrar um método para atenuar a inflamação em pacientes diabéticos com doença renal terminal [ 7 ].
Tsirpanlis relatou que os níveis séricos de proteína C reativa de alta sensibilidade (hs-CRP) em pacientes
com DRT poderiam estimar seu estado geral de saúde [ 8 ]. Foi relatado que níveis séricos elevados de
PCR e interleucina-6 (IL-6) afetam positivamente a mortalidade neste grupo de pacientes [ 9–11 ].
Também foi demonstrado que a relação neutrófilos-linfócitos (NLR), como marcador de inflamação
subclínica, está associada à disfunção endotelial em pacientes com doença renal crônica e aumenta em
pacientes que estão em procedimentos de pré-diálise ou diálise [ 12]. Há também uma ligação direta entre
NLR, PCR-as e IL-6, que pode indicar inflamação em pacientes com doença renal terminal [ 13 ]. Outra
evidência mostra que a relação plaquetas-linfócitos (PLR), que tem sido usada em muitas doenças para
prever inflamação e mortalidade, surgiu como um marcador informativo que revela alterações nas
contagens de plaquetas e linfócitos devido a estados inflamatórios agudos e pró-trombóticos. em doenças
renais [ 14 ]. Além disso, muitos estudos sugeriram que o escore prognóstico de Glasgow (GPS) é um
bom preditor de baixa sobrevida em pacientes com doença renal e prediz os resultados do tratamento [ 1
5]. O GPS é calculado a partir da combinação de PCR e níveis séricos de albumina, o que prevê maus
prognósticos em muitas doenças, como câncer e doença arterial coronariana [ 16 ].
Nos últimos anos, o uso de medicina complementar e alternativa para o tratamento de doenças crônicas
tornou-se popular [ 17–19 ] . Além disso, a terapia nutricional e as estratégias de medicação adjuvante
provaram ser métodos confiáveis para controlar a doença em pacientes diabéticos com doença renal
terminal [ 7 , 20 ]. Quanto aos seus efeitos antiinflamatórios, as especiarias são de grande importância. O
gengibre ( Zingiber officinale Roscoe) é um tempero não tóxico que tem sido amplamente utilizado na
medicina tradicional chinesa, indiana, persa e grega [ 21 , 22 ]. Parece que os efeitos benéficos do
gengibre estão relacionados às suas potenciais propriedades antioxidantes, anticarcinogênicas e
antiinflamatórias.21 , 22 ], o que pode ser de extrema importância no controle do diabetes e da função
renal [ 22 , 23 ]. Alguns estudos também demonstraram os efeitos benéficos do gengibre no perfil lipídico
[ 24–26 ]. Ao mesmo tempo, os resultados são controversos em relação ao estado hiperinflamatório e à
dislipidemia em pacientes diabéticos em hemodiálise, que elevam o risco de mortalidade. Dadas as
potenciais propriedades anti-inflamatórias do gengibre, este estudo teve como objetivo avaliar o efeito
desta erva nos marcadores inflamatórios, perfis lipídicos e estado nutricional neste grupo de pacientes.
2. Materiais e métodos
2.1. Ambiente de estudo
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Este estudo randomizado, duplo-cego e controlado por placebo foi conduzido no Centro de Diálise do
Hospital Imam Reza, afiliado à Universidade de Ciências Médicas de Tabriz, Leste do Azerbaijão,
Tabriz, Irã. Os Comitês de Ética em Pesquisa da Universidade de Ciências Médicas de Tabriz aprovaram
o protocolo do ensaio (IR.TBZMED.REC.1398.1186), e ele foi registrado no Registro Iraniano de
Ensaios Clínicos (IRCT), que é um registro primário na Rede de Registros da OMS ( IRCT20191109045
382N3 ).
2.2. População do Estudo
Os pacientes foram incluídos neste estudo se tivessem 18 anos ou mais, fossem diagnosticados com DM2
e necessitassem de hemodiálise pelo menos nos últimos três meses, com base em um cronograma de 2 ou3 vezes por semana (cada série por 4 horas). Contudo, as seguintes condições constituíram critérios de
exclusão: doenças gastrointestinais agudas; distúrbios da tireoide; cálculos biliares; história de alergia ao
gengibre; aqueles que tomavam suplementos de óleo de peixe, antiinflamatórios esteroidais e não
esteroidais, levotiroxina, varfarina, suplementos antioxidantes e gengibre na forma de comprimidos ou
cápsulas um mês antes do início do estudo. Tomar o gengibre como tempero adicionado aos alimentos
em quantidades mínimas foi considerado uma exceção. Quaisquer alterações no programa de diálise
durante o estudo (mudança de hemodiálise para diálise peritoneal ou transplante renal), comparecimento
irregular às sessões de hemodiálise e falta de vontade de continuar o estudo foram outros critérios de
exclusão. Figura1 apresenta o fluxograma do estudo baseado no CONSORT.
figura 1  
Fluxograma CONSORT do estudo.
2.3. Protocolo de estudo
Um procedimento de randomização gerado por computador foi utilizado para atribuir os pacientes a um
dos dois braços do estudo. Os pacientes foram pareados adequadamente com base na idade (idade < 50,
50 ≤ idade) e sexo (masculino, feminino) e açúcar no sangue (FBS < 200, 200 ≤ FBS) para minimizar
cofundadores. A randomização em blocos permutados foi usada para alocar os pacientes nos braços do
estudo. Os participantes do grupo de gengibre tomaram 2.000 mg de gengibre em pó (Goldaroo, Co.
Isfahan, Irã) em quatro cápsulas de 500 mg diariamente durante oito semanas, enquanto os pacientes do
grupo de controle receberam quatro cápsulas idênticas contendo amido. Cada paciente recebeu um
número suficiente de cápsulas para consumo semanal e foi aconselhado a devolver as cápsulas não
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utilizadas todas as semanas para verificar a adesão do paciente. Para manter o estudo duplo-cego, nem o
pesquisador executivo de campo nem os participantes do estudo estavam cientes da atribuição do
paciente aos braços do estudo. Ambos os grupos de pacientes continuaram com hemodiálise regular, duas
ou três sessões por semana.
2.4. Análises Bioquímicas
Amostras de sangue (7 ml) foram coletadas antes da hemodiálise após jejum de 12 horas a 1 hora e
mantidas em temperatura ambiente (20°C-25°C) por 20 minutos. Após a coagulação, as amostras foram
centrifugadas por 10 min; amostras de soro separadas foram divididas em pequenas alíquotas e
congeladas a -70°C para futuras análises bioquímicas feitas no início e após oito semanas. Perfis
lipídicos, incluindo colesterol total (CT), triglicerídeos (TG) e lipoproteínas de alta densidade (HDL-C),
bem como albumina sérica, foram medidos por um método espectrofotométrico enzimático usando o
Autoanalyzer (Alcyon 300, Abbott Park, Illinois ) com kit Pars-Azmoon (Teerã, Irã). A lipoproteína
sérica de baixa densidade (LDL-C) foi estimada usando a equação de Friedwald [ 27 ]. Além disso,
o nível de PCR-us foi determinado por um kit Pars-Azmoon (Teerã, Irã) e pelo kit analisador automático
Alcyon 300 baseado no método turbidimétrico. O hemograma completo (CBC) com diferencial também
foi medido usando o analisador hematológico automatizado Sysmex XP 300N (Sysmex, Kobe, Japão)
para cálculo de NLR e PLR. Outro escore utilizado para análise inflamatória foi o GPS, calculado
atribuindo-se um ponto à PCR-as elevada (>10 mg/L) e à albumina diminuída (<3,5 mg/dl). Se os
pacientes pontuassem zero em todos os itens, sua pontuação final no GPS seria zero, e se um ou ambos os
parâmetros estivessem anormais, eles pontuariam 1 ou 2, respectivamente, com uma pontuação de 2
indicando o maior grau de inflamação [28 ] .
2.5. Avaliação de outras variáveis
As características gerais dos pacientes e os índices antropométricos de peso, altura, índice de massa
corporal (IMC), circunferência da cintura e circunferência do quadril foram medidos usando métodos
padrão. Uma versão curta do Questionário Internacional de Atividade Física (IPAQ) foi usada para
avaliar os níveis de atividade física, cuja validade e confiabilidade foram relatadas anteriormente [ 29 ]. O
IPAQ foi pontuado com base nos métodos reconhecidos [ 30 ], e os dados foram relatados como um
equivalente metabólico de minutos de tarefa por semana [ 14]. Além disso, a ingestão alimentar dos
pacientes foi avaliada por meio de um recordatório alimentar de 3 dias (2 dias durante a semana e um dia
no fim de semana), após fornecer-lhes uma descrição completa, educação necessária e amostras práticas.
Os resultados obtidos da dieta foram analisados pelo software Nutritionist IV (N-Squared Computing,
San Bruno, CA, EUA). Todas as medições foram realizadas no início e após oito semanas.
2.6. Tamanho da amostra
O tamanho mínimo da amostra foi calculado em dez com base nos dados adquiridos do estudo anterior [
31 ] com intervalo de confiança de 95 por cento, poder de 95% e α = 0,05, e colesterol total como
variável chave usando o software Power versão 3.1. 9.6. Por fim, foi considerada uma taxa de desistência
de 30%, o que aumentou o tamanho da amostra para 15 por grupo.
2.7. Análise estatística
As medidas estatísticas foram realizadas no SPSS versão 21.0 (SPSS Inc., Chicago, IL, EUA) com base
na análise de intenção de tratar, com as distribuições de normalidade das variáveis avaliadas pelo teste de
Kolmogorov-Smirnov. A comparação inicial foi feita pelo teste t de Student e teste U de Mann‐Whitney
para variáveis quantitativas com ou sem distribuição normal. Em contrapartida, o teste qui-quadrado foiMedicina Complementar e Alternativa Baseada em Evidências
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utilizado para variáveis qualitativas. A análise de covariância (ANCOVA), ajustada para variáveis de
confusão, foi realizada para avaliar diferenças entre grupos. O teste t para amostras pareadas e o teste dos
postos sinalizados de Wilcoxon foram utilizados para investigar alterações dentro do grupo se as variáveis
 tinham distribuição normal ou não, respectivamente. A valor menor ou igual a 0,05 foi considerado
significativo.
3. Resultados
Um total de 44 participantes foram designados aleatoriamente para os grupos de estudo com gengibre ( n
 = 22) ou placebo ( n = 22). No entanto, quarenta e um participantes completaram o estudo e foram
incluídos na análise estatística baseada no método de intenção de tratar. Após as visitas, constatou-se que
um número ligeiramente variável de cápsulas foi devolvido; entretanto, o grau de adesão foi aceitável e
nenhum evento adverso foi relatado.
As características gerais dos participantes do estudo foram apresentadas na Tabela 1 . Não houve
diferenças estatisticamente significativas entre os dois grupos em relação aos históricos demográficos,
antropométricos e de uso de drogas antes do início do estudo ( ). Não foram observadas
diferenças significativas entre os grupos para a ingestão de energia ou de macronutrientes (
; Tabela 2 ), assim como outras variáveis de peso, IMC, circunferência da cintura, circunferência do
quadril e nível de atividade física antes e depois da intervenção ( ; Tabela 3 ).
A análise de covariância revelou que a redução de TG (14%) no grupo gengibre foi estatisticamente
significativa em comparação com o grupo placeboajustado para medidas basais de ingestão calórica,
mudança de peso e medicamentos antilipídicos (F (1, 35) = 8,839 , ). Além disso, foi
significativamente reduzido apenas no grupo do gengibre no final do estudo, com base numa avaliação
dentro do grupo ( ) . Notavelmente, a suplementação de gengibre poderia reduzir a
concentração sérica de CT em 8% e de LDL-C em 12% e aumentar os níveis de HDL-C em 1%, embora
estas alterações não tenham alcançado significância estatística (Tabela 4 ) .
 
Características basais dos pacientes nos grupos intervenção e controle
tabela 1
 
Comparação da ingestão média de energia e macronutrientes nos pacientes do estudo antes e após a intervenção.
mesa 2
 
Comparação dos índices antropométricos dos pacientes do estudo antes e após a intervenção.
Tabela 3
 
Parâmetros metabólicos gerais dos pacientes do estudo antes e depois da intervenção.
Tabela 4
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A diferença entre os níveis séricos de PCR-as nos grupos gengibre e placebo foi significativa ( F (1, 36) =
5,392, após ajuste para fatores de confusão), enquanto foi significativamente reduzido no grupo
gengibre ( ) ao final do estudo, sem alterações significativas observadas no grupo placebo. Da
mesma forma, as concentrações séricas de albumina foram significativamente elevadas no grupo gengibre
( ), e as diferenças entre os grupos também foram notáveis ( F (1, 36) = 8,614, ,
ajustando para fatores de confusão) (Tabela 4 ).
Além disso, a NLR caiu significativamente no grupo gengibre ( ), e houve diferença
significativa entre os dois grupos de estudo ( F (1, 36) = 4,376, ) . No entanto, o PLR não
mudou notavelmente dentro e entre os grupos ( ; Tabela 4 ). Nenhuma diferença significativa foi
encontrada na pontuação GPS antes e depois da intervenção ( ; Tabela 5 ). A Figura 2 ilustra a
mudança percentual no perfil metabólico dos participantes do estudo nos grupos gengibre e placebo.
Figura 2  
Alteração percentual dos parâmetros medidos dentro dos grupos de estudo. TG = triglicerídeos; CT = colesterol
total; HDL = lipoproteína de alta densidade; LDL = lipoproteína de baixa densidade; RNL = proporção de
linfócitos neutrófilos; PLR = relação plaquetas-linfócitos.
4. Discussão
Este estudo examinou o efeito da suplementação de curto prazo com gengibre no perfil lipídico e no
estado inflamatório de pacientes diabéticos com doença renal terminal em hemodiálise. Foi revelado que
a suplementação de gengibre causou uma redução de 14% nos níveis séricos de TG, sem efeitos
significativos no HDL-C, LDL-C e CT. Este resultado é consistente com o estudo de Tabibi et al. Em
2015, que investigou o efeito de tomar 1000 mg de gengibre por dez semanas em pacientes submetidos a
diálise peritoneal [ 31 ]. No estudo de Arablou et al. Em 2014, o gengibre reduziu TG e CT em pacientes
diabéticos, mas não teve efeito significativo nos níveis de HDL-C e LDL-C [ 24]. Em outro estudo
realizado por Carvalho et al., a administração diária de 1,2 g de gengibre por 90 dias não afetou as
 
Escores prognósticos de Glasgow (GPS) dos pacientes do estudo antes e depois da intervenção.
Tabela 5
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concentrações séricas de TG e HDL-C, mas reduziu significativamente o CT e o LDL-C em pacientes
com DM2 [32 ] . Além disso, uma meta-análise de Jafarnejad et al. mostraram que a ingestão de gengibre
reduziu significativamente as concentrações de TG e CT e elevou significativamente o HDL-C em
indivíduos diabéticos e hiperlipidêmicos [ 33 ].
Vários estudos em animais confirmaram os efeitos hipolipemiantes do gengibre [ 26 , 34 , 35 ]. Um
possível mecanismo dos efeitos hipotrigliceridêmicos do gengibre pode ser devido ao aumento da
atividade da lipase lipoproteica, resultando na hidrólise do TG circulatório e na diminuição do TG sérico
[ 36 ]. Além disso, um dos nutrientes do gengibre é a niacina, que pode ter a capacidade de reduzir os
níveis séricos de triglicerídeos [ 37 ]. Em contraste com a maioria dos estudos anteriores, os resultados
do estudo atual mostraram um efeito redutor insignificante do gengibre no CT e no LDL-C [ 24 , 32 , 38 ,
39]. Esta inconsistência pode ser devida à administração de diferentes doses de gengibre ou a diferentes
durações de intervenção. Além disso, neste estudo, cerca de 30% dos pacientes receberam medicamentos
antilipídicos, como a atorvastatina, para controlar os níveis de colesterol.
A inflamação de baixo grau é uma característica comum do diabetes, que desempenha um papel
importante no seu prognóstico e na patogênese de complicações secundárias, como a nefropatia. Até
onde sabemos, nenhuma pesquisa investigou o efeito do gengibre na PCR-as sérica em pacientes
diabéticos em hemodiálise. No entanto, Imani et al. relataram que a suplementação diária com 1000 mg
de gengibre por dez semanas não teve efeito significativo na PCR-as sérica em pacientes em diálise
peritoneal [ 40 ]. Pelo contrário, a maioria das evidências indica que a administração de gengibre reduz
significativamente os níveis séricos de PCR-as [ 24 , 41 , 42 ], o que concorda com o nosso resultado. O
gengibre reduz a inflamação através do NF- κSupressão da via de sinalização B e inibição da síntese de
prostaglandinas [ 43 ].
Em nosso estudo, a administração diária de 2.000 mg de gengibre elevou significativamente a albumina
sérica (em 8%) em pacientes com diabetes e doença renal terminal. Até o momento, nenhum estudo
examinou os efeitos do consumo de gengibre nas concentrações séricas de albumina neste grupo de
pacientes. No entanto, os resultados atuais estão de acordo com estudos anteriores em animais, indicando
os efeitos intensificadores do gengibre nos níveis séricos de albumina em ratos com lesão renal aguda [ 4
4 , 45 ]. Em um estudo realizado por Al Shammari em ratos machos com danos renais induzidos, a
suplementação de gengibre elevou significativamente a albumina e a proteína sérica [ 45]. Em desacordo
com nosso resultado mostrando aumento de albumina sérica, o estudo Seddik em 2015 mostrou que a
suplementação diária de 1.500 mg de gengibre por oito semanas em pacientes em hemodiálise não
alterou significativamente os níveis séricos de alumínio [46 ] . Essas evidências mostram que o consumo
de gengibre pode aumentara taxa de síntese protéica no fígado e diminuir a albuminúria, levando a uma
maior concentração sérica de albumina. No entanto, a pontuação GPS dos pacientes do grupo gengibre
não foi diferente daquela do grupo placebo.
Estudos anteriores mostraram que NLR e PLR se correlacionam positivamente com marcadores de
inflamação, como hs-CRP, IL-6 e fator de necrose tumoral alfa (TNF-α ) [ 14 , 47 , 48 ]. Ao mesmo
tempo, o PLR é melhor que o NLR para prever inflamação [ 14 ]. Além disso, Turkmen et al.
encontraram uma correlação negativa entre NLR e albumina sérica, bem como níveis de CT [ 48]. Os
presentes dados mostram que a suplementação de gengibre durante oito semanas pode reduzir
significativamente a RNL (em 16%) em comparação com o grupo placebo, mas a redução da RPL (9%)
foi insignificante. Embora existam dados limitados sobre o efeito do gengibre na NLR e na PLR, Ali et al.
afirmaram que o 6-gingerol, um constituinte ativo do gengibre, eleva as concentrações intracelulares de
AMPc e aumenta a atividade da proteína quinase A nos neutrófilos, suprimindo a formação de espécies
reativas de oxigênio através de um mecanismo parcialmente dependente da inibição da atividade da
fosfodiesterase, que atenua a hiperatividade dos neutrófilos [49 ] .
Estudos em pacientes em hemodiálise mostraram que a sobrevida aumenta e diminui com o aumento do
IMC e da CC, respectivamente [ 50–52 ] . Azimi et al. relataram que a suplementação diária com 3.000
mg de gengibre por oito semanas não teve efeito significativo no IMC e na CC em pacientes com DM2 [
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53 ]. Além disso, Tabibi et al. relataram que a suplementação diária com 1000 mg de gengibre por dez
semanas não teve efeito significativo no IMC em pacientes em diálise peritoneal, o que concorda com
nosso resultado [ 31 ].
Até onde sabemos, este é o primeiro estudo que investiga os efeitos da suplementação de gengibre em
pacientes diabéticos em hemodiálise. A não medição de citocinas pró-inflamatórias, incluindo IL-1 β ,
IL-6 e TNF- α , devido a restrições financeiras foi uma das limitações do estudo. Além disso, a adesão
dos pacientes em hemodiálise à suplementação de gengibre pode ter sido baixa devido à idade avançada e
ao comprometimento da memória. Nós os visitamos semanalmente e tentamos resolver esse problema.
Notavelmente, a curta duração da suplementação (oito semanas) foi outra limitação deste estudo e a razão
para algumas das alterações insignificantes no final do projeto de pesquisa.
5. Conclusão
Este estudo revelou que a suplementação com gengibre durante oito semanas em pacientes diabéticos em
hemodiálise teve efeitos benéficos nos níveis séricos de TG, albumina e estado inflamatório geral. São
necessários mais estudos clínicos comparando diferentes dosagens, várias formas de gengibre e uma
maior duração da suplementação.
Disponibilidade de dados
Os conjuntos de dados utilizados e analisados durante o presente estudo estão disponíveis no autor
correspondente mediante solicitação razoável.
Conflitos de interesse
Os autores declaram não ter conflitos de interesse.
Contribuições dos Autores
PV e Z.Gh. participou da concepção e delineamento do estudo, bem como da redação do manuscrito.
HR, PV e BN participaram da inscrição dos pacientes e da coleta de dados. HR e MAJ analisaram os
dados. Todos os autores contribuíram na aprovação final do manuscrito.
Agradecimentos
Os autores querem agradecer à Universidade de Ciências Médicas de Tabriz que os apoiou durante este
estudo, bem como a todos os pacientes que contribuíram neste estudo. Os autores também agradecem à
TBZMED pelo seu apoio. Este estudo foi financiado pela Universidade de Ciências Médicas de Tabriz
(número de concessão: 63910).
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