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ARTIGO
https://doi.org/10.1038/s41467-019-12289-0 ABRIR
Padrões de cúpula em espectros de tamanho pelágico revelam 
fortes cascatas tróficas
Axel G. Rossberg1,2,3*, Úrsula Gaedke4& Pavel Kratina1*
Nas comunidades ecológicas, especialmente nas zonas pelágicas dos ecossistemas aquáticos, certas faixas de tamanho 
corporal são frequentemente sobre-representadas em comparação com outras. Os espectros de tamanho da 
comunidade, as distribuições da biomassa da comunidade ao longo do eixo logarítmico da massa corporal, tendem a 
exibir máximos locais regularmente espaçados, chamados “cúpulas”, separados por depressões íngremes. 
Contrastando a teoria estabelecida, explicamos esses padrões de cúpula como manifestações de cascatas tróficas de 
cima para baixo ao longo das cadeias alimentares aquáticas. Compilando dados de espectro de tamanho de alta 
qualidade e comparando-os com um modelo de espectro de tamanho introduzido neste estudo, testamos esta teoria e 
desenvolvemos uma imagem detalhada dos mecanismos pelos quais os efeitos de baixo para cima e de cima para 
baixo interagem para gerar padrões de cúpula. Os resultados implicam que fortes cascatas tróficas de cima para baixo 
são comuns em comunidades de água doce, muito mais do que o demonstrado até agora, e podem surgir também em 
sistemas marinhos ricos em nutrientes. Transferindo insights da teoria geral da formação de padrões não lineares para 
padrões de cúpulas, fornecemos novas interpretações de experimentos anteriores de manipulação de lagos.
1Escola de Ciências Biológicas e Químicas, Queen Mary University of London, Mile End Rd, London E1 4NS, Reino Unido.2Centro de Ciências do Meio Ambiente, Pesca e 
Aquicultura (Cefas), Pakefield Rd, Lowestoft NR33 0HT, Reino Unido.3Iniciativa Internacional para Ecologia Teórica, Unidade 10, 317 Essex Road, Londres N1 2EE, Reino 
Unido.4Departamento de Ecologia e Modelagem de Ecossistemas, Instituto de Bioquímica e Biologia, Universidade de Potsdam, Am Neuen Palais 10, 14469 Potsdam, 
Alemanha. *e-mail:axel@rossberg.net;p.kratina@qmul.ac.uk
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SDimensionar espectros e cadeias alimentares pertencem aos muitos conceitos que os ecologistas invocaram para compreender a estrutura e a dinâmica de comunidades ecológicas complexas. A conceituação comum 
de comunidades como simples cadeias alimentares1–4formado por grupos de 
organismos atribuídos a níveis tróficos discretos prevê a existência de cascatas 
tróficas de cima para baixo2–7, onde as pressões sobre os predadores de topo se 
propagam para níveis tróficos mais baixos, levando a aumentos e diminuições 
alternadas de biomassa ao longo da cadeia alimentar. Essas cascatas estão bem 
documentadas8. Seus pontos fortes, no entanto, variam consideravelmente entre 
os sistemas de estudo6. As diferenças no fornecimento de nutrientes podem 
contribuir para esta variação, em particular nos ecossistemas pelágicos, onde se 
sabe que os nutrientes desempenham um papel ecológico crucial. Essa ideia, no 
entanto, permaneceu controversa. Uma revisão de 2010 apresentou evidências 
em apoio a três hipóteses concorrentes9: que as cascatas pelágicas são mais 
fortes nas concentrações mais elevadas de nutrientes, que são mais fortes nas 
concentrações intermédias de nutrientes e que a força da cascata é em grande 
parte independente da disponibilidade de nutrientes e da produção primária. 
Avaliações mais recentes10,11não vemos o fornecimento de nutrientes entre os 
factores que afectam a força da cascata. Isto é surpreendente, uma vez que 
modelos cada vez mais sofisticados da cadeia alimentar previram cascatas mais 
fortes para sistemas mais produtivos4,12,13. Esta discrepância indica limitações 
inerentes à teoria da cadeia alimentar?
Uma forma alternativa de observar a estrutura de uma comunidade ecológica 
é o seu espectro de tamanho, a distribuição da biomassa da comunidade ao 
longo do eixo logarítmico do tamanho do corpo.14–18, que pode abranger um 
fator> 1014na massa corporal (fig.1a). A teoria do espectro de tamanho 
fundamenta o uso de indicadores baseados no tamanho nas avaliações do 
estado dos ecossistemas aquáticos19. Nos espectros de tamanho pelágico 
observa-se frequentemente faixas distintas de tamanho corporal de alta 
densidade de biomassa20, conhecidos como cúpulas21, e depressões esgotadas 
entre as cúpulas (Fig.1a,b). A questão do que causa essas cúpulas permanece 
objeto de especulação contínua22–26, mas a explicação mais comum invocada na 
literatura empírica recente27–29e comentários15,17implica que as cúpulas 
representam membros subsequentes da cadeia alimentar aquática21. A estrutura 
da cúpula surge através de uma cascata de baixo para cima, onde a posição e a 
altura de cada cúpula são controladas por aquela à sua esquerda no eixo de 
tamanho30,31. Para a cúpula mais à esquerda, seria necessária outra explicação.
Aqui, fornecemos evidências para uma interpretação alternativa das 
cúpulas, que, ao combinar ideias da teoria da cadeia alimentar e do 
espectro de tamanho, resolve questões em aberto pertinentes a ambas. 
Demonstramos que as cúpulas são manifestações de cascatas tróficas de 
cima para baixo, reforçadas pela eutrofização (Fig.1c). Da perspectiva do 
espectro de tamanho, o resultado é uma modulação periódica pronunciada 
da densidade da biomassa comunitária (cúpulas grandes, depressões 
profundas) ao longo do eixo logarítmico do tamanho do corpo que se torna 
mais fraca com menor disponibilidade de nutrientes32(cúpulas menores e 
depressões mais rasas) e, no oceano aberto oligotrófico, podem 
desaparecer completamente14,33(Figo.1a,b). No entanto, em concentrações 
intermediárias a altas de nutrientes, os efeitos não lineares podem levar a 
desvios da teoria clássica da cadeia alimentar na forma como os espectros 
de tamanho respondem às pressões.
Padrões periódicos auto-organizados (isto é, regularmente espaçados), 
como padrões de listras em peles de animais, são um fenômeno natural 
comum. Há muito se especula que tais estruturas podem surgir não apenas 
no espaço físico, mas também em espaços abstratos, por exemplo, quando 
a competição gera padrões em espaços de características ecológicas.34–41. 
No entanto, qualquer tentativa de explicar padrões periódicos na natureza 
deve estar consciente de que os princípios matemáticos gerais por si só já 
preveem padrões periódicos como um fenómeno comum.42. Na verdade, 
os modelos de espectro de tamanho podem gerar modulações através de 
uma variedade de mecanismos22–25,43. Ecoando um enigma semelhante em 
torno das regularidades nas órbitas planetárias44, a determinação de como 
as cúpulas surgem na natureza requer, portanto, um acordo mais 
detalhado entre os dados e o modelo do que o mero fato
que modulações são encontradas. A demonstração insuficiente de tal acordo 
para os modelos existentes baseados em processos é a razão pela qual o padrão 
de cúpula permanece enigmático. A necessidade de comparações detalhadas 
também limita o que pode ser aprendido com os resultados mínimos da cadeia 
alimentar.4,13ou espectro de tamanho22,45modelos, apesar de seu importante 
papel na iluminaçãode mecanismos básicos. Nossa comparação de modelo e 
dados considera, portanto, padrões específicos nas respostas dos espectros de 
tamanho e cúpulas ao enriquecimento de nutrientes.
Nosso modelo de trabalho, o Modelo não linear de espectro de tamanho 
de espécie (SSSM), foi projetado para incorporar elementos cruciais de 
realismo ecológico, preservando a simplicidade matemática e a eficiência 
computacional. Isso nos permite superar as limitações das abordagens de 
modelagem anteriores16–18. Utilizando este modelo, identificamos os 
mecanismos que controlam a dependência da estrutura da cúpula em 
nutrientes, permitindo-nos delinear as condições necessárias para o 
surgimento destes padrões.
Resultados e discussão
O SSSM não linear.Descobrimos que uma generalização do SSSM linear25a 
um modelo completo e não linear é capaz de reproduzir a fenomenologia 
observada das cúpulas (Fig.1). O SSSM pertence a uma família de modelos 
semelhantes24,46,47voltando ao modelo resolvido pelo tamanho da 
comunidade de peixes48–50. A estrutura e a motivação do SSSM são melhor 
compreendidas no contexto mais amplo da teoria do espectro de tamanho
16.
Nos modelos dinâmicos de espectro de tamanho mais simples, os indivíduos 
que interagem em uma comunidade são distinguidos apenas por suas massas 
corporais.22,23,45. Novos indivíduos são adicionados a uma taxa constante ou 
abundância na extremidade inferior da faixa de tamanho modelada. Os 
indivíduos crescem então alimentando-se uns dos outros (ou de pequenos 
organismos planctónicos que não são explicitamente modelados) e convertendo 
a biomassa das suas presas na sua própria – com uma determinada eficiência. 
Essas interações alimentares levam à mortalidade por predação correspondente. 
A força das interações alimentares é controlada por uma função de janela de 
proporção de massa predador-presa; depende apenas das massas corporais do 
predador e da presa. Os parâmetros da história de vida e as taxas fisiológicas são 
dimensionadas alometricamente com o tamanho do corpo. A dinâmica do 
espectro de tamanho resultante é descrita por uma equação de divergência de 
fluxo para a densidade de indivíduos ao longo do eixo de tamanho, conhecida 
como Equação de McKendrick-von Foerster.22,51.
Modelos mais avançados16,48distinguir indivíduos não apenas pela massa 
corporal, mas também pela identidade da espécie, permitindo que estes modelos 
forneçam um relato completo do ciclo reprodutivo. Cada espécie tem uma massa 
corporal de maturação associada, acima da qual os indivíduos investem uma 
grande proporção da ingestão de alimentos na reprodução, e não no 
crescimento ontogenético. O investimento reprodutivo determina a taxa na qual 
os indivíduos de cada espécie são adicionados na extremidade inferior da faixa 
de tamanho modelada dessa espécie. Nesta classe de modelo, a dinâmica da 
comunidade é descrita por um sistema de equações McKendrick-von Foerster 
acopladas, uma para cada espécie. A biomassa populacional de qualquer espécie 
pode aumentar ou diminuir, e as espécies que apresentam baixa disponibilidade 
de alimentos e elevada mortalidade por predação ao longo dos seus ciclos de 
vida podem ser extintas.
Na verdade, ao modelar as interações alimentares como dependentes apenas 
das massas corporais dos predadores e das presas, muito poucas espécies 
coexistem nestes modelos.52. Uma forma natural de ultrapassar esta limitação é 
reconhecer que, embora a massa corporal seja uma característica importante 
que afecta as interacções alimentares, a influência combinada de todas as outras 
características pode ser ainda mais forte.53,54. Nos modelos, isso é 
implementado equipando as espécies com características secundárias abstratas
54,55(geralmente atribuídos aleatoriamente) que afetam a força das interações 
alimentares56,57, ou multiplicando diretamente a força de interação dependente 
do tamanho por um fator não negativo amostrado aleatoriamente para cada par 
de espécies48,50. Ambas as abordagens
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0 a
− 2
− 4
− 6
0 b
− 2
− 4
− 6
− 12 − 9 − 6 −3
registro10(massa corporal) [gC]
0 3 6
c 3
2
1
log(massa corporal)
Figura 1Ilustração da formação de cúpula em espectros de tamanho. Espectros de tamanho empírico no painelasão, em ordem crescente de enriquecimento de nutrientes (linha 
mais baixa para mais alta), do Pacífico Norte33(azul), Lago Superior27(laranja), Lago Ontário86(verde) e Lago Müggelsee83(vermelho). Consulte Métodos para representação dos 
espectros de tamanho usados. Dados de simulação comparáveis no painelbsão estados estacionários do Species Size Spectrum Model (SSSM) com parâmetros de eutrofização 
variados x (linha mais baixa para mais alta; azul:x =1, laranja: 100,2= 1,58, verde: 101.6= 39,8, vermelho: 102.4= 251). Painelcilustra a cadeia causal gerando cúpulas no SSSM.①Com 
baixa oferta de nutrientes, o espectro de tamanho forma uma linha reta aproximada em eixos logarítmicos duplos (linha azul).②O aumento da oferta de nutrientes aumenta a 
abundância de produtores primários e, através da amplificação trófica de baixo para cima, induz uma curvatura ascendente de todo o espectro de tamanho (linha laranja e setas).③
Como resultado, os consumidores ficam mais saciados e mais abundantes em relação aos seus recursos, o que atua para amplificar as cascatas de cima para baixo.4,13. A 
mortalidade por baixa predação dos principais predadores induz essa cascata. Isto leva à formação de várias cúpulas ao longo do espectro de tamanho (linha verde e setas)
levar a modelos de cadeia alimentar em que espécies de tamanho semelhante 
podem ter presas e predadores muito diferentes, implicando uma concorrência 
reduzida e uma menor probabilidade de exclusão competitiva. Embora nestes 
modelos muitas espécies possam coexistir, a simplicidade original da abordagem 
tamanho-espectro é perdida. Modelos desse tipo ricos em espécies tornam-se 
computacionalmente caros.
Uma observação importante feita ao estudar tais modelos é que o espectro de 
tamanho da comunidade, obtido pela adição dos espectros de tamanho de todas 
as espécies modeladas, é dominado para qualquer classe de tamanho por 
espécies com tamanhos corporais de maturação próximos a esta classe de 
tamanho.48- consistente com a teoria analítica25,51e dados de campo58,59. A 
estrutura e a dinâmica dos espectros de tamanho da comunidade em grandes 
faixas de tamanho são, portanto, determinadas predominantemente por 
variações nas biomassas populacionais de espécies de diferentes tamanhos, e 
não por variações na estrutura de tamanho intraespecífica.59,60.
O SSSM baseia-se nesta observação. Usando uma técnica analítica 
chamada aproximação quase neutra61(QNA), as equações de 
McKendrick-von Foerster em nível de espécie são substituídas por um 
sistema de equações diferenciais ordinárias acopladas para a dinâmica 
das biomassas populacionais das espécies. O QNA é uma técnica 
poderosa que nos permite reter descrições implícitas de processos em 
nível individual. Em particular, o SSSM captura as respostas funcionais 
do Tipo II dos indivíduos aos alimentos
disponibilidade do modelo de teia alimentar estruturado por tamanho subjacente
48e, portanto, a possibilidade de saciedade do consumidor.
Como o SSSM visa descrever comunidades ricas em espécies de uma 
forma computacionalmente eficiente, as espécies são consideradas 
agrupadas em classes estreitas de massa corporal de maturação, revelando 
a distribuição da biomassa da comunidade ao longo do eixo de massa 
corporal de maturação logarítmica: oespectro de tamanho de espécie.O 
SSSM modela principalmente a dinâmica do espectro de tamanho desta 
espécie. A partir disso, o espectro do tamanho da comunidade é 
reconstruído seguindo a metodologia QNA. No entanto, como resultado do 
agrupamento de espécies emclasses de massa corporal de maturação, 
perde-se a sua diferenciação por características secundárias, consideradas 
essenciais para modelos de cadeia alimentar de populações estruturadas 
por tamanho. Para neutralizar a dinâmica de exclusão competitiva artificial 
resultante para espécies de tamanho semelhante, o SSSM contém um 
termo de correção fenomenológica25, que explica a diferenciação das 
espécies por características secundárias. A estrutura deste termo é 
semelhante aos termos de competição intraespecífica incluídos nos 
modelos Lotka-Volterra para diferenciação de nicho ao longo de um único 
eixo de característica37, mas no SSSM é construído de forma a evitar perdas 
não contabilizadas de biomassa.
Em vez de distinguir explicitamente entre produtores primários e 
consumidores em espectros de tamanho, o SSSM impõe um valor mais baixo
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condição de contorno que fixa as abundâncias das menores espécies 
modeladas. O enriquecimento de nutrientes é modelado escalonando 
essas abundâncias por um parâmetro de eutrofizaçãox,considerado 
proporcional à clorofila-aconcentração. As equações do modelo estão 
listadas na Nota Suplementar 1 juntamente com uma discussão 
detalhada, incluindo nossa correção para levar em conta 
características secundárias. Detalhes dos métodos de simulação estão 
descritos na Nota Suplementar 3. O código que usamos para simular o 
SSSM é fornecido como Software Suplementar 1.
à biomassa logarítmica de organismos na faixa de tamanho dos 
crustáceos herbívoros58.A≥0 é a amplitude das modulações. Para 
padrões de cúpula perfeitamente sinusoidais, 102Aseria a razão entre 
as biomassas dos organismos nas classes de tamanho no pico das 
cúpulas e no fundo dos vales vizinhos. Contudo, devido aos desvios da 
forma sinusoidal, a relação real tende a ser maior. O parâmetroD≥0 
quantifica a separação de cúpulas em um log10eixo de massa corporal; 
a proporção de massa corporal de organismos que ocupam cúpulas 
vizinhas é 10D. O parâmetro Pcontrola a fase das modulações. Ele 
muda a posição das cúpulas ao longo do eixo de tamanho. Abaixo não 
consideramos isso, porque sua comparação direta entre conjuntos de 
dados é difícil quandoDnão é fixo. Para evitar sobreparametrização, a 
Eq. (1) não considera a possibilidade teórica de aumentos ou 
diminuições da amplitude da modulação ao longo do eixo do 
tamanho.
Os espectros empíricos e de tamanho do modelo ocasionalmente contêm 
lacunas, ou seja, faixas de tamanho corporal sem biomassa detectável62–64
(Figo.1a,b). Usamos regressão mediana não linear para ajustar a Eq. (1), o que 
nos permitiu representar essas lacunas por densidades de biomassa arbitrárias e 
numericamente pequenas, sem distorcer os ajustes. Na Nota Complementar 4, 
apresentamos gráficos de todos os 25 conjuntos de dados e ajustes 
correspondentes.
Nossos dados abrangem uma ampla gama de ecossistemas que diferem 
em relação à latitude, tamanho e profundidade, que afetam fenômenos 
não modelados no SSSM, como defesa de presas e insumos alóctones. Para 
validar o SSSM, não tentamos, portanto, um ajuste quantitativo aos dados, 
mas nos restringimos aos objetivos da modelagem orientada a padrões65. 
Ou seja, pretendemos reproduzir padrões qualitativos nas respostas 
empíricas das características do tamanho e espectroB0,S, AeDao 
enriquecimento e a ordem de grandeza desses efeitos. Como mostrado na 
Fig.3, o SSSM reproduz bem o aumento geral na biomassa do sistema com 
enriquecimento62(Figo.3a). Também em boa concordância com as 
observações, o enriquecimento no modelo leva a uma inclinação crescente 
(menos negativa) do tamanho e espectro32S,com o aumento se tornando 
menos pronunciado em níveis mais elevados de nutrientes (Fig.3b). É 
importante ressaltar que ambos os dados32e modelo seguem nossa 
expectativa teórica (Fig.1c) que as modulações tamanho-espectro se 
tornam mais fortes com o enriquecimento (Fig.3c). Em baixas 
concentrações de nutrientes e pequenas amplitudes de modulação 
resultantes, a separação entre as cúpulasDestá mal definido para dados e 
modelo. Uma vez que surgem padrões de cúpula pronunciados, os dados e 
o modelo concordam que a separação entre as cúpulasDnão é muito 
afetado pelo status trófico (Fig.3d, Nota Complementar 7). Assim, todos os 
principais padrões dos dados são reproduzidos pelo SSSM, validando-o 
como uma boa descrição dos espectros de tamanho pelágico.
Comportamento básico do modelo.Simulações de modelos com 
parametrização ecologicamente plausível (Nota Complementar 2) 
demonstram que o enriquecimento de nutrientes e os consequentes 
aumentos dexe a biomassa geral da comunidade realmente resulta em 
uma forte formação de cúpula (Fig.1b).
Como uma simples demonstração de que a formação de cúpulas neste 
modelo é governada por um efeito em cascata de cima para baixo, 
removemos espécies de duas cúpulas em extremos opostos do espectro de 
tamanhos. Primeiro, simulamos a colheita de espécies da cúpula com 
maiores tamanhos corporais, aumentando sua mortalidade. Isto reduziu 
substancialmente a modulação do espectro de tamanho ao longo de todo o 
eixo do tamanho do corpo (Fig.2a), como esperado para uma cascata top-
down. Se as cúpulas representassem membros subsequentes de uma 
cadeia alimentar, a expectativa ingénua seria que a libertação da predação 
permitiria que a cúpula intermédia subisse quando a cúpula mais à direita 
fosse suprimida, mas não foi isso que encontrámos nas simulações.
Em segundo lugar, colhemos espécies da cúpula com o menor 
tamanho corporal. Isto removeu a cúpula, mas teve pouco efeito 
na modulação do resto do espectro de tamanho (Fig.2b, traços 
vermelhos). O efeito que teve sobre indivíduos de maior porte é 
explicado pela remoção global de biomassa do sistema; é idêntico 
ao resultante de uma redução do parâmetro de eutrofização de x 
=1,58 a 1,38 (fig.2b, pontos azuis).
Comparação com dados.Além de gerar cúpulas em simulações baseadas em 
processos, nosso modelo reproduz grande parte da rica fenomenologia 
associada ao enriquecimento de nutrientes em ecossistemas pelágicos, 
fornecendo um forte apoio adicional para a teoria. Para demonstrar isso, 
compilamos 25 conjuntos de dados de espectro de tamanho de alta qualidade da 
literatura empírica. Incluímos apenas conjuntos de dados abrangendo pelo 
menos seis ordens de magnitude em massa corporal que forneceram medidas de 
densidade volumétrica de biomassa e onde o status trófico foi quantificado como 
fósforo total (TP) ou clorofila-aconcentração (que então expressamos como TP 
usando uma regressão publicada). Para permitir a comparação quantitativa dos 
espectros de tamanho entre os estudos, nós os expressamos em unidades de 
grama de carbono62e como densidades de biomassa ao longo do eixo ln (massa 
corporal)25,33. A inspeção visual desses dados (Fig.1a, Nota Complementar 4) 
confirma relatórios anteriores62que, em eixos logarítmicos duplos, os espectros 
de tamanho pelágico exibem uma relação linear que tende a ser sobreposta por 
uma estrutura secundária de cúpulas uniformemente espaçadas. Para quantificar 
essas características, ajustamos os espectros de tamanho empírico e simulado a 
uma combinação de uma relação linear e senoidal
Mecanismos.Como é comum no estudo de padrões periódicos auto-
organizados42,66, insights importantes sobre os mecanismos que 
impulsionam a formação de cúpulas em espectros de tamanho podem ser 
obtidos estudando a resposta linear do sistema a pequenas perturbações. 
De uma análise matemática anterior25, sabe-se que os espectros de 
tamanho pelágico exibem uma superposição de três respostas lineares 
matematicamente distintasà pressão em uma única classe de tamanho 
corporal (Fig.4, Métodos, Nota Complementar 6): (i) a cascata de cima para 
baixo, modulando o espectro de tamanho para classes de tamanho 
corporal mais baixas22,24, isto é, levando ao aumento e ao esgotamento 
alternados da biomassa ao longo do eixo do tamanho; (ii) uma cascata 
modulada bottom-up21,24,30e (iii) o efeito ascendente convencional e não 
modulado, que consistentemente aumenta ou esgota as biomassas de 
todas as espécies de maior porte. Dependendo dos parâmetros do sistema, 
as duas respostas moduladas podem ser amplificadas ou atenuadas (em 
termos de mudanças proporcionais na abundância) à medida que se 
propagam para longe da pressão ao longo do eixo do tamanho25(Figo.4). O 
efeito ascendente convencional sempre aumenta à medida que sobe no 
eixo do tamanho25, um fenômeno chamado amplificação trófica67,68.
modulação da forma
- -
massa corporal
1μgC
2π log10ðmassa corporalº
D
registro10ðdensidade de biomassaÞ ¼Sregistro10 ºB0
ð1º
ºApecado - P:
O parâmetroS,representando a inclinação geral do espectro de tamanho, 
indica até que ponto a biomassa da comunidade é dominada por pequenos 
organismos (S <0) ou organismos grandes (S >0). A hipótese de Sheldon14, 
que a biomassa é aproximadamente igualmente distribuída por todas as 
classes logarítmicas de tamanho corporal, corresponde aS =0. O parâmetro
B0é a interceptação a 1 μgC; corresponde aproximadamente
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a
−3
H=0
H=12.2− 6
b
−3
H=0
H=2
H=0 comx=1,38− 6
c
−3
H=0
H=7
H=14
H=21 H=28
− 9 − 6 −3
registro10(massa corporal) [gC]
0 3
Figura 2Demonstração dos efeitos de cima para baixo e de baixo para cima em simulações SSSM. Espécies com massa corporal na primeira maturaçãoeu*nas faixas indicadas pelas 
barras horizontais (painéisum, ceu*≥10−1,9gC; painelb10−7,5gC≤eu*≤10−5,5gC) são colhidos a uma taxa em escala alométrica (eu*/gC)−1/4HcomHconforme indicado na legenda. 
Painéisum, bmostram espectros de tamanho de comunidade para fornecimento moderado de nutrientes (parâmetro de eutrofizaçãox =100,2= 1,58). A estrutura da cúpula pode ser 
controlada de cima para baixo (a)mas não controlado de baixo para cima (b).No painelc,a oferta de nutrientes é maior (x =10) e tamanho da cúpula controlado através de regulação 
não linear inerente72em vez de pressões em cascata. Painel contrastantea,forçamento de cima para baixoHno painelcportanto, quase não afeta a altura do modo sizespectrum 
próximo a 10−5massa corporal gC; apenas a posição do modo muda
A formação de cúpula no SSSM corresponde a uma transição de cascatas de 
atenuação para amplificação de cima para baixo com enriquecimento crescente, 
como demonstramos em uma análise matemática dos mecanismos em 
funcionamento na Nota Complementar 7. A análise identifica dois mecanismos 
distintos que impulsionam essa transição. A primeira depende do fato de que, 
devido à amplificação trófica, a inclinação do espectro de tamanhoSaumenta com 
o enriquecimento (Fig.3b). Como os consumidores tendem a ser maiores do que 
os seus recursos, isto aumenta a abundância de consumidores em relação aos 
seus recursos em sistemas enriquecidos. Como resultado, uma determinada 
mudança proporcional na abundância do consumidor pode afectar uma 
mudança proporcional maior na abundância de recursos. O segundo mecanismo 
é impulsionado pelo aumento global da biomassa comunitária em sistemas 
enriquecidos. Conforme detalhado em S7, isto leva à saciedade parcial dos 
consumidores e reduz a sua capacidade de controlar os seus recursos, porque (i) 
a sua taxa de ingestão de alimentos torna-se menos dependente da abundância 
de recursos e (ii) os recursos dos consumidores saciados sofrem um efeito de 
segurança nos números.69. Ambos melhoram cascatas de cima para baixo, como 
é o caso em modelos matemáticos simples de infinitos13e finito4cadeias 
alimentares.
Deve-se notar que a terminologia “de cima para baixo” e “de baixo para cima” 
acima se refere apenas à direção de propagação dos efeitos nos espectros de 
tamanho. No nível da cadeia alimentar, os processos subjacentes podem ser mais 
complicados25,70,71. Isto pode explicar por que, apesar de fornecer algumas 
indicações para cascatas descendentes70,71, estudos empíricos de interações 
alimentares em espectros de tamanho não revelaram completamente a natureza 
da formação de cúpulas.
Argumentos genéricos desenvolvidos no estudo de padrões de 
modulação periódica auto-organizados em física42,66implicam que, para 
parâmetros do sistema muito além do início das modulações, a fase
dos padrões de modulação ainda responde facilmente às pressões, mas não à 
amplitude. Em vez disso, a amplitude da modulação é controlada pela regulação 
não linear inerente66,72. Para espectros de tamanho, isso significa que a colheita 
de biomassa de uma cúpula não afeta a altura de outras cúpulas (em relação às 
calhas vizinhas), apenas as suas posições ao longo do eixo do tronco (massa 
corporal). Isto poderia explicar por que as manipulações experimentais dos níveis 
tróficos superiores nas comunidades pelágicas às vezes não cumprem as 
previsões da simples teoria da cadeia alimentar.2; muitas vezes produzindo 
mudanças pronunciadas no tamanho médio do corpo do zooplâncton, em vez de 
na biomassa total do zooplâncton2,3. Demonstramos esse efeito na Fig.2c. Esta 
sensibilidade das posições das cúpulas às pressões também pode levar a uma 
tendência para a formação de cúpulas em faixas de tamanho biologicamente 
favorecidas, para as quais existem algumas evidências empíricas.20.
Uma explicação mecanicista.Acima, explicamos a formação de cúpulas 
como consequência do enriquecimento de nutrientes de três maneiras 
complementares73: primeiro, obtendo a relação empírica entre a amplitude 
da cúpula e a concentração de nutrientes diretamente dos dados de 
observação (Fig.1a; círculos pretos na Fig.3c); segundo, simulando um 
modelo baseado em processos, que demonstra que os processos em nível 
individual levam à formação de cúpulas com o aumento da produção 
primária (Fig.1b; cruzes vermelhas na Fig.3c) e terceiro, através de uma 
análise matemática deste modelo, que revela passo a passo a cadeia causal 
que leva da produção primária aumentada ao início da formação de cúpula 
em uma transição de cascatas de cima para baixo atenuantes para 
amplificadoras (Fig.1c; Nota Complementar 7). O presente trabalho soma-
se, portanto, ao pequeno número de casos em ecologia comunitária onde 
uma análise analiticamente
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0 1,0
0,8
0,6
− 2
− 4 0,4
0,2
− 6
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b d
0,2 8
7
0,1
6
0,0 5
−0,1 4
3
−0,2
2
0,5 1 2
Fósforo total, TP [μg.L−1]
5 10 20 50 100 200 0,5 1 2
Fósforo total, TP [μg.L−1]
5 10 20 50 100 200
Figura 3Dependência da estrutura do tamanho da comunidade no enriquecimento de nutrientes. Os quatro painéis quantificam a interceptaçãoB0(a 1 μgC) e inclinaçãoSde 
espectros de tamanho, a amplitudeAde cúpulas e sua separaçãoDno registro10-eixo de massa corporal, conforme definido pela Eq. (1). Dados empíricos (círculos pretos, ±se) e 
medianas de mais de 100 instantâneos de simulação (cruzes vermelhas, faixas do 1º ao 3º quartil são sombreadas em rosa quando o modelo exibe dinâmica de estado estacionário, 
consulte S3 para detalhes). As execuções do modelo são para o parâmetro de eutrofizaçãox =10−0,1, 100,0, 100,1,…,102.8, assumindo clorofila-aconcentrações 0,2xμg.L−1e convertendo 
para TP (Métodos).As linhas são abafadas com peso LOESS. Regressões lineares ponderadas (Nota Complementar 5) revelam estatisticamente significativas (p≤0,01, dependências 
bilaterais) em log (TP) para interceptações empíricasB0, encostasSe amplitudes de cúpulaA,e um fraco, mas estatisticamente significativo (p =0,042) diminuições na separação da 
cúpulaDcom log(TP). Nos casos em que as barras de erro se estendem pelos gráficos, os números numéricos são escritos próximos aos pontos de dados, indicando assim alta 
ambiguidade dos dados subjacentes. Como ponderamos os dados empíricos de acordo com o inverso do quadrado se em todas as análises, esses conjuntos de dados de alto se 
contribuem menos para as análises do que, por exemplo, as medições altamente consistentes e precisas para o Lago Superior (TP = 2,5) ou Lago Constança (TP = 52,5)
Pressão
(i) Cascata de cima para baixo
(ii) Cascata ascendente
(iii) De baixo para cima convencional
Registrar massa corporal adulta
Figura 4As três principais respostas distintas dos espectros de tamanho às pressões específicas de tamanho. Quando espécies de uma classe específica de tamanho corporal são 
continuamente removidas da comunidade (seta grossa), a teoria prevê (i) uma modulação de cima para baixo da abundância populacional em direção a classes menores de 
tamanho corporal, que podem ser atenuantes (linha vermelha sólida) ou amplificação (linha vermelha pontilhada); (ii) uma cascata bottom-up na direção reversa (azul) e (iii) um 
efeito amplificador convencional bottom-up (verde). Dependendo da classe de tamanho em que a pressão é aplicada, nem todos estes efeitos podem ocorrer. A linha tracejada 
horizontal representa o estado livre de pressão. Descobrimos que as cúpulas emergem quando a cascata de cima para baixo se amplifica em direção a tamanhos corporais menores
modelo tratável e baseado em processos explica semiquantitativamente 
uma rica fenomenologia empírica74–76. Isto tornou-se possível não só pela 
construção criteriosa do nosso modelo a partir de componentes simples 
(Nota Complementar 1), mas também pelo desenvolvimento de métodos 
matemáticos que nos permitiram analisar o modelo apesar da sua 
complexidade (Métodos, Notas Complementares 6 e 7).
A análise mecanicista permite-nos abordar questões relativas à generalidade 
do processo de formação da cúpula. Por exemplo, pode-se perguntar até que 
ponto a formação da cúpula é afetada por parâmetros da história de vida, tais 
como os tamanhos relativos dos novos descendentes, dos indivíduos na primeira 
maturação e dos maiores adultos de uma espécie – especialmente porque estas 
proporções variam consideravelmente.
6 COMUNICAÇÕES DA NATUREZA| (2019)10:4396 | https://doi.org/10.1038/s41467-019-12289-0 | www.nature.com/naturecommunications
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entre espécies e ao longo do gradiente de tamanho. Nossa análise 
sugere que essa dependência é fraca: essas proporções não entram 
nas expressões que controlam a transição para a formação de cúpula 
(Nota Complementar 7). A expressão analítica aproximada que 
derivamos para a distânciaDentre cúpulas ao longo do eixo 
logarítmico de massa corporal [Eq. (29) da Nota Complementar 7] 
depende apenas de dois parâmetros que caracterizam a faixa típica de 
proporções de massa corporal entre predadores individuais e suas 
presas, e um expoente de escala alométrica.
Outra implicação da teoria mecanicista decorre do facto de esta fazer uso 
intenso do pressuposto de que os predadores se alimentam de presas vivas mais 
pequenas do que eles próprios. É pouco provável que os mecanismos 
identificados funcionem eficazmente em cadeias alimentares que não sejam tão 
fortemente estruturadas em termos de tamanho como as comunidades 
pelágicas. Nas comunidades bentônicas, a estrutura de tamanho é menos 
pronunciada77. Pode-se, portanto, esperar plausivelmente que os padrões de 
cúpula encontrados nos espectros de tamanho bentônico78,79são controlados por 
diferentes tipos de mecanismos79,80e, portanto, respondem ao enriquecimento 
de maneira diferente daquelas encontradas nas comunidades pelágicas.
Nossa explicação da formação de cúpulas como uma transição de cascatas de 
cima para baixo atenuantes para amplificadoras é consistente com a conclusão 
de uma meta-análise anterior de que as cascatas de cima para baixo tendem a 
ser atenuantes em sistemas pelágicos marinhos, mas não têm essa tendência 
geral nos sistemas mais ricos em nutrientes. comunidades lacustres pelágicas6. 
Conforme explicado acima, a teoria geral da formação de padrões sugere que 
muito além do início da formação da cúpula, a amplitude da cúpula é controlada 
por uma regulação não linear inerente.66,72, e não pelas amplitudes das cúpulas 
vizinhas. Quando as cascatas de cima para baixo são amplificadas num modelo 
linear, como descobrimos para sistemas pelágicos ricos em nutrientes, os efeitos 
não lineares restringem a altura máxima que as cúpulas eventualmente atingem.
72. Isto explica por que, em média, as cascatas tróficas observadas nas 
comunidades lacustres pelágicas não amplificam nem atenuam6.
Nossos cálculos analíticos (Nota Complementar 7) restringem o ponto de 
transição das cascatas de atenuação para amplificação ao intervalo 1 <x<8 
para o parâmetro de eutrofização do modelo, correspondente a 0,6 μgL−1< 
TP < 4,4 μg L−1ou clorofila-a concentrações na faixa de 0,2–1,6 μg L−1, com 
valores mais baixos preferidos quando os espectros de tamanho abrangem 
faixas maiores de tamanho corporal. As águas marinhas costeiras situam-
se frequentemente nesta faixa de transição (que está abaixo dos níveis 
onde a proliferação de algas nocivas tende a ocorrer).81,82). Nesta base, 
prevemos a ocorrência de padrões de cúpula em águas marinhas costeiras 
ricas em nutrientes. O aquecimento climático pode aumentar ainda mais as 
concentrações de nutrientes na superfície costeira68, intensificando assim 
este efeito, com potenciais implicações para a gestão dos ecossistemas 
marinhos. No entanto, alertamos que a transição de cascatas de atenuação 
para amplificação de cima para baixo não resulta em uma transição 
qualitativa acentuada nos espectros de tamanho observados. Por exemplo, 
a cascata no espectro de tamanho do modelo não perturbado parax =1.58 
(fig.2a, linha preta) ainda está atenuante (em comparação com as cúpulas 
vizinhas, a calha direita é mais profunda que a esquerda), mas já exibe uma 
estrutura de cúpula clara.
Os cálculos analíticos também revelam por que modelos mais simples que o 
SSSM teriam dificuldade em explicar de forma convincente a formação de 
cúpulas. Todos os detalhes do SSSM que o distinguem dos modelos anteriores e 
mais simples de espectro de tamanho têm um papel a desempenhar na 
reprodução e explicação da fenomenologia que relatamos. Modelos de espectro 
de tamanho que não distinguem indivíduos pela massa corporal de maturação22,
23,45são incapazes de representar em seu estado estacionário as lacunas 
observadas nos espectros de tamanho62,63, porque não existe mecanismo 
biológico para gerar indivíduos com tamanhos corporais maiores que a classe de 
tamanho de uma lacuna. Modelos sem qualquer representação da estrutura de 
tamanho intraespecífico31iria, entre outros25, superestimam a magnitude das 
cúpulas e a prevalência de lacunas. Modelos que representam comunidades 
como cadeias alimentares13e não como contínuos de espécies, não podem 
representar mudanças nas posições de
cúpulas em resposta a pressões66, como visto na Fig.2c. Modelos sem 
representações da saciedade do consumidor22,23omitir um componente do 
modelo que é essencial para a transição para cascatas amplificadoras. 
Modelos que incluem relações não lineares derecrutamento de ações, 
além de24(em vez de implícito por50) é improvável que as interações 
alimentares dependentes da densidade gerem cascatas amplificadoras de 
cima para baixo ou amplificações de baixo para cima, porque tendem a 
superestimar a força da regulação inerente do tamanho da população. 
Modelos que avaliam explicitamente cadeias alimentares de populações 
estruturadas por tamanho sem impor16
limites ao recrutamento48,50, ou seja, o tipo de modelos aproximados pelo 
SSSM, tendem a ser computacionalmente muito caros para simulações de 
comunidades ricas em espécies em faixas de tamanho tão grandes quanto 
as aqui estudadas. A capacidade demonstrada do SSSM para descrever 
fenómenos de alto nível em ecossistemas pelágicos numa vasta gama de 
condições sugere aplicações futuras em diversas áreas, tais como o teste de 
indicadores ecológicos, o desenvolvimento de estratégias de gestão ou a 
previsão ecológica.
A importância dos nossos resultados reside não apenas na 
caracterização de padrões de cúpula ou cascatas de cima para baixo, mas 
crucialmente na identificação dos primeiros como manifestações dos 
últimos. Isto tornou-se possível ao compreender a formação de cúpulas 
como parte de um cenário mais amplo de mudança comunitária com 
enriquecimento crescente (Fig.3). Em particular, os resultados vão contra a 
ideia amplamente citada de que as cúpulas representam cascatas de baixo 
para cima.21,30,31. Embora as cascatas ascendentes tenham sido de fato 
demonstradas no SSSM e em modelos semelhantes24,25, nossa análise 
matemática (Notas Complementares 6 e 7) mostra que essas cascatas são 
amortecidas pelo aumento do enriquecimento, oposto ao padrão 
observado (Fig.3). Com base na teoria clássica, esperávamos também que o 
achatamento da cúpula com menor tamanho de corpo nas simulações do 
modelo (Fig.2b) reduziria de forma semelhante as modulações ao longo de 
todo o espectro de tamanho, o que não foi o caso.
Relação com relatos empíricos detalhados.Ao comparar a nossa teoria com 
observações detalhadas em comunidades ecológicas específicas, deve-se 
ter em mente que qualquer modelo de tamanho e espectro é uma 
descrição simplificada de alto nível. Relaciona-se com descrições de baixo 
nível em termos de populações e suas redes de interação de maneira 
análoga, como uma descrição macroscópica de ondas sonoras em uma 
câmara cheia de ar se relaciona com uma descrição microscópica do ar em 
termos de moléculas que se movem livremente e ocasionalmente colidem. 
Os conceitos centrais para uma descrição de alto nível (cúpulas e ondas 
sonoras) são desnecessários ou mesmo sem sentido para uma descrição 
completa e explicação da dinâmica no nível inferior. Quando uma descrição 
detalhada de baixo nível está disponível, pode-se, a posteriori, reconstruir o 
fenômeno macroscópico (modulação da biomassa comunitária ao longo do 
eixo de tamanho para cúpulas, ondas de densidade para som), mas isso 
não acrescenta informações àquelas já fornecidas no nível inferior nível. 
Pelo contrário, uma vez que as descrições de alto nível são geralmente 
aproximações, a sua justaposição com as correspondentes descrições de 
baixo nível revelará necessariamente imprecisões.
Tais justaposições, relacionando as populações e interações de espécies e 
grupos funcionais com os espectros de tamanho resultantes, estão disponíveis, 
por exemplo, para o Lago Constança e o Lago Müggelsee58,59,70,83,84. Um efeito 
particular que os modelos de espectro de tamanho não conseguem capturar, que 
foi identificado nestes estudos, são as mudanças nas distribuições de outras 
características além do tamanho.85. No entanto, tais mudanças devem ser 
esperadas como parte de uma reorganização da estrutura comunitária, por 
exemplo, em resposta ao enriquecimento de nutrientes. Por exemplo, observou-
se que a gama de tamanhos abrangida pelo zooplâncton carnívoro pode mudar
58,83e o fitoplâncton menos comestível pode acumular-se em certas classes de 
tamanho da faixa de tamanho autotrófico, então
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reduzindo o fluxo de biomassa para consumidores maiores83. Por outro 
lado, consumidores particularmente eficientes e competitivos, como os 
dafnídeos, podem obter biomassas acima da média do zooplâncton devido 
à sua capacidade de explorar presas relativamente pequenas e, portanto, 
altamente produtivas.58,70.
Essas descrições de baixo nível e o maior grau de detalhe que fornecem não 
invalidam, contudo, as descrições de alto nível, por exemplo, em termos de 
modelos de tamanho e espectro. As descrições de baixo nível tendem a ser 
específicas do sistema e teriam dificuldade, por exemplo, em fornecer 
explicações simples das tendências observadas nos sistemas, como as 
documentadas na Fig.3–enquanto o SSSM consegue exatamente isso.
os predadores, portanto, nem sempre seguirão as expectativas da 
simples teoria da cadeia alimentar2,3, mas a transferência de pressões 
para níveis tróficos mais baixos deveria geralmente ser esperada à luz 
da nova teoria. A teoria geral da formação de padrões não lineares 
fornece, portanto, novos insights mecanicistas sobre a estrutura e a 
dinâmica das comunidades ecológicas.
Métodos
Representação de espectros de tamanho.Para fins de comparação entre estudos, os espectros 
de tamanho empírico são frequentemente representados em eixos logarítmicos duplos na 
chamadanormalizadoforma87,88: a densidade volumétrica (ou areal) da biomassa dos 
organismos medida em cada intervalo de massa corporal considerado é dividida pela largura 
linear deste intervalo (da dimensão Massa). No limite em que a largura desses intervalos vai 
para zero, isso representa a densidade da biomassa de uma comunidade (por unidade de 
volume) ao longo do eixo linear de massa corporal89. Uma desvantagem desta representação é 
que os espectros normalizados tendem a se espalhar por uma ampla faixa numérica. 
Modulações de “cúpula” sobrepostas não são facilmente visíveis.
Para superar esta desvantagem, mantendo a comparabilidade dos espectros entre os estudos, 
calculamos não a densidade da biomassa (por unidade de volume) ao longo de um eixo linear, mas ao 
longo de um eixo logarítmico de massa corporal. Especificamente, foi utilizado o logaritmo natural da 
massa corporal, que permite uma conversão simples dos espectros de tamanho normalizados 
tradicionais para esta forma de densidade ao longo do eixo logarítmico: basta multiplicar cada valor do 
espectro de tamanho normalizado pela massa corporal correspondente. Para obter estimativas imparciais 
do espectro de tamanho contínuo a partir de dados empíricos para intervalos de tamanho discretos, 
multiplica-se pela média geométrica dos limites superior e inferior do intervalo25. Esta é a representação 
utilizada ao longo do presente estudo:
Conclusão.Ao longo de múltiplas linhas de evidência, demonstramos que os 
padrões de cúpula encontrados nos espectros de tamanho pelágico dos 
lagos são provavelmente governados por cascatas tróficas de cima para 
baixo e moderados pela disponibilidade de nutrientes. A observação 
frequente de padrões de cúpula pronunciados20,27,31,63,70,83,86, onde a 
variação na biomassa muitas vezes excede um fator 100 (Fig.1a), sugere, 
portanto, que fortes cascatas descendentes são comuns em comunidades 
de água doce. Estas poderosas cascatas tróficas, gerando cúpulas, estão 
ativas em sistemas pelágicos sem qualquer manipulação dos níveis tróficos 
superiores.2,3. Os padrões de cúpula pelágica podem, portanto, ser os 
casos mais claros de formação de padrões ecológicos auto-organizados no 
espaço de características.
Os resultados deste estudo implicam que a medição da força das 
cascatas de cima para baixo em lagos não requer necessariamente 
manipulações experimentais ou estudos comparativos.A força da cascata 
pode ser estimada diretamente a partir da amplitude de modulação dos 
espectros de tamanho (Fig.3c). A aplicação desta ideia à velha questão de 
como a força da cascata depende dos nutrientes fornece evidências claras 
de um aumento global da força da cascata com o aumento da concentração 
de nutrientes tanto no modelo como nos dados (Fig.3c) até cerca de 5–10 
μg L−1PT. Além deste nível, pode haver um platô ou mesmo um ligeiro 
declínio na força da cascata com o TP. Assim, vários dos padrões 
anteriormente considerados9parecem estar combinados. Para esclarecer 
ainda mais os detalhes desta dependência, pedimos medições sistemáticas 
de espectros de tamanho através de gradientes de enriquecimento de 
nutrientes, auxiliados pelos métodos automatizados precisos agora 
disponíveis27. O monitoramento dos espectros de tamanho marinho 
costeiro pode orientar a interpretação das mudanças nos ecossistemas 
quando as cúpulas se formam inesperadamente.
Para biomanipulação de predadores de topo2,3, prevemos que as 
medições dos espectros de tamanho em lagos irão, dependendo do 
estado trófico, revelar respostas da amplitude ou da fase do padrão de 
cúpula (Fig.2). Respostas às pressões sobre altos escalões
B
espectro de tamanho no pontoeueu¼eueueu;Δmeu ð2º
comeueudenotando a média geométrica dos limites do intervalo de massa corporaleu (ou seja, o ponto 
médio em um eixo logarítmico), Δeueusua largura linear, eBeua densidade volumétrica de biomassa 
medida de indivíduos com massa corporal situada neste intervalo. Equação (2) é formalmente equivalente 
a um conhecido procedimento heurístico de “desnormalização” para tamanho
espectros33,87,88.
Conjuntos de dados.Pesquisando as palavras-chave “sizespectrum” e “size-spectrum” em bases de dados 
de literatura e seguindo citações relevantes, identificamos 25 conjuntos de dados de sizespectrum 
pelágico que satisfizeram nossos critérios de inclusão (boa qualidade técnica, cobertura de 106faixa de 
massa corporal e quantificação do status trófico). Com exceção dos conjuntos de dados do Lago Malawi, 
todos os locais de amostragem situam-se dentro da faixa latitudinal 28°–54°N (Fig.5).
Em alguns casos, a sensibilidade desigual da amostragem e o uso de diferentes métodos de 
amostragem em diferentes faixas de tamanho podem levar a estruturas nos dados que se assemelham a 
padrões de cúpula. A ocorrência de tais artefatos, no entanto, pode ser reconhecida comparando os 
limites do método ao longo do eixo de tamanho e quedas ou descontinuidades nos espectros, e 
geralmente tais questões são reconhecidas pelos autores do estudo. Excluímos dois estudos por causa de 
tais preocupações90,91. Embora a amostragem desigual também possa ter contribuído para algumas das 
irregularidades em outros espectros (assim como qualquer método empírico tem potenciais vieses), o 
fato de encontrarmos um sinal claro de aumento da amplitude da cúpulaAcom o aumento da riqueza de 
nutrientes (Fig.3) de acordo com observações anteriores32seria difícil de explicar se os artefatos de 
amostragem fossem geralmente a contribuição dominante para as modulações de tamanho e espectro.
Convertemos clorofila-aconcentrações [Chl-a]para concentrações de fósforo 
total (TP) TP usando a relação92[“Este estudo (todos os lagos)” na fonte]
Figura 5Locais dos locais de estudo incluídos na análise
8 COMUNICAÇÕES DA NATUREZA| (2019)10:4396 | https://doi.org/10.1038/s41467-019-12289-0 | www.nature.com/naturecommunications
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registro10[Chl-a] = −0,455 + 1,026 log10(TP), ou seja, log10(TP) = (log10[Chl-a] + 0,455)/ 1,026, com 
[Chl-a]e TP dado em μg L−1. A conversão foi utilizada principalmente para sistemas marinhos, 
onde outros nutrientes além do fósforo podem ser (co)limitantes. Os valores de TP assim 
obtidos têm, portanto, carácter puramente nominal como expressões da disponibilidade global 
de nutrientes.
A seguir listamos os sistemas subjacentes aos dados empíricos nas Figs.1e3, juntamente 
com fontes de dados para espectros de tamanho e, se diferentes, fontes para TP ou [Chl-a] 
(expresso em μg L−1): Giro Central do Pacífico Norte33com93[Chl-uma] =0,0945 (correspondente 
a TP = 0,28); estações Roxo 10 ([Chl-uma] =0,17, TP = 0,49), Roxo 11 ([Chl-uma] =0,18, TP = 0,52), 
Yakutat ([Chl-uma] =0,25, TP = 0,72), Nashville ([Chl-uma] =0,25, TP = 0,72) e Índigo ([Chl-uma] =
0,26, TP = 0,75) na área dos montes submarinos da Nova Inglaterra94e estações Sargasso 12 
([Chl-uma] =0,25, TP = 0,72), Sargaço 14 ([Chl-uma] =0,29, TP = 0,83) e Sargaço 13 ([Chl-uma] =
0,33, TP = 0,94) no Mar dos Sargaços94, onde os pontos de dados abaixo de 5⋅10−13massa 
corporal gC foi descartada devido a artefatos metodológicos reconhecidos94; Lago Superior27
com95
TP = 2,5 (média dos anos 2006 e 2011, dados numéricos de Peder M. Yurista, com. 
priv.); o espectro médio de 37 lagos interiores no centro de Ontário20,62com 
mediana TP = 420,62; Lago Michigan96com TP = 5,597; os seis lagos irlandeses98
Loughs Maumwee (TP = 6,6), Carra (TP = 11,2), Gara (TP = 24,7), Gur (TP = 37,9), 
Mullagh (TP = 72,6) e Ramor (TP = 77,1, dados numéricos de Elvira de Eyto, 
priv .com.); Lago Ontário86com TP = 7,595; Lago Malaui86com TP = 9,399; Lago St.
32(média de 14 estações, TP = 10,4); Lago Constança58média dos anos 1987-1996 
(dados não publicados por UG) com TP = 52,5100; Fonte de Pedra101
([Chl-uma] =25102, PT = 64,0); Arendsee63(TP = 106); e Muggelsee83média dos anos 1988–1990 
(dados numéricos por UG, TP = 223). Os dados do espectro de tamanho foram extraídos dos 
gráficos publicados referenciados, salvo indicação em contrário. Quando as publicações 
continham vários gráficos com espectros de tamanho para um determinado sistema, 
selecionamos os espectros com média no maior intervalo de tempo e no maior número de 
estações. Arquivos CSV dos espectros de tamanho analisados neste estudo estão incluídos 
como Dados Suplementares 1.
tempo) de pequenas perturbações senoidais do estado base não modulado do sistema de 
estudo. Quando as modulações crescem com o tempo, os padrões se formam. Mas este método 
não é aplicável aqui. Devido à escala alométrica das taxas fisiológicas, a dinâmica das espécies 
pequenas tende a ser muito mais rápida do que a das espécies grandes, de modo que as 
modulações periódicas não têm taxas de crescimento linear bem definidas (não são funções 
próprias da dinâmica linearizada). O método usado aqui25, portanto, considera, em vez disso, a 
resposta linear de equilíbrio estático do sistema a perturbações de pressão pequenas, 
sustentadas e localizadas. Para isso, a escala alométrica não desempenha nenhum papel 
essencial. Os padrões se formam quando a resposta de equilíbrio aumenta com a distância da 
perturbação ao longo do eixo do tamanho. Na Nota Complementar 6, demonstramos, para um 
exemplo exatamente solucionável, que nos casos em que ambos os métodos são aplicáveis, eles 
fornecem resultados equivalentes.
Em modelos de espectro de tamanho, a resposta de equilíbrio a pressões localizadas pode 
ser decomposta em uma soma de respostas senoidais que, a partir da classe de tamanho 
perturbada, crescem ou diminuem exponencialmente ao longo do eixo de tamanho logarítmico, 
mais componentes não modulados de crescimento ou declínio exponencial (como em Figo.4). 
Além desses componentes exponenciais, a resposta estática pode ter um resíduo central 
localizado que declina mais rápido que o exponencial com a distância da perturbação.25. Cada 
componente da soma tem um número de onda característico de valor complexo, cuja parte real 
é 2π dividida pelo comprimento de onda da modulação senoidal, e a parte imaginária é a taxa 
de crescimento ou decaimento exponencial ao longo do eixo de tamanho logarítmico.
Para determinar esses números de onda, primeiro é necessário calcular o núcleo de 
interação efetiva para espécies ao longo do espectro de tamanho. Esta função descreve a 
resposta lineardinâmica de espécies em todas as classes de tamanho a mudanças na 
abundância de espécies em uma determinada classe de tamanho. O núcleo de interação 
encapsula assim a ecologia subjacente. Os números de onda dos modos lineares do espectro de 
tamanho são dados pelos zeros, no plano complexo, da continuação analítica da transformada 
de Fourier deste núcleo de interação.
Embora para o SSSM esta transformada de Fourier seja uma expressão matemática bastante 
complicada, verifica-se que na maioria dos pontos do plano complexo apenas alguns termos desta 
expressão (associados a fenómenos ecológicos específicos) dominam numericamente. 
Conseqüentemente, as localizações dos zeros podem ser compreendidas a partir das propriedades de 
apenas alguns termos.
Na nossa análise matemática, as mudanças no núcleo de interação devido ao 
enriquecimento de nutrientes são descritas por uma modificação heurística do núcleo que 
corresponde a um aumento global na disponibilidade de alimentos. Usando isso para estudar 
os efeitos do enriquecimento na transformada de Fourier do kernel de interação, os 
mecanismos que conduzem a transição de cascatas de atenuação para amplificação de cima 
para baixo são então identificados.
Valores empíricos ausentes.Valores zero do espectro de tamanho às vezes são suprimidos em dados 
empíricos. Em conjuntos de dados de espectro de tamanho publicados, identificamos, portanto, como 
uma “lacuna” qualquer ocorrência de um grande intervalo entre os pontos médios subsequentes da 
classe de tamanho relatados. Precisamente, qualquer espaçamento no eixo de massa do tronco entre os 
pontos médios subsequentes da classe de tamanho relatados que fosse 1,8 vezes maior do que o 
espaçamento anterior e subsequente foi considerado uma lacuna. Cada lacuna foi preenchida por um 
único valor de espectro de tamanho zero no centro da lacuna. Todos os valores relatados de zero foram 
mantidos, exceto aqueles no limite superior das faixas de massa corporal relatadas, uma vez que estes 
podem ser devidos a volumes de amostra insuficientes. Antes de tomar logaritmos, os valores do 
espectro de tamanho zero foram substituídos por 10−100vezes o menor valor relatado diferente de zero. 
Os espectros de tamanho assim processados estão incluídos nos Dados Suplementares 1 como um 
objeto R. Resumo do relatório.Mais informações sobre o desenho da pesquisa estão disponíveis no 
Nature Research Reporting Summary vinculado a este artigo.
Faixa de tamanho usada para determinar as características.Para a maioria dos conjuntos de 
dados empíricos (84%), a faixa de tamanho corporal coberta não ultrapassa 0,1gC. Para 
comparabilidade entre conjuntos de dados empíricos e entre dados e simulações, apenas dados 
de espectro de tamanho até 0,1 gC foram usados ao ajustar a Eq. (1) para extrair as 
característicasB0,S, AeD.Ressaltamos que esta restrição da faixa de tamanho é uma decisão 
sobre como caracterizar os espectros de tamanho. Não implica uma declaração sobre qual faixa 
de tamanho é dinamicamente relevante nos modelos ou na realidade. O papel da distinção 
entre modelos e caracterizações no desenvolvimento da teoria ecológica é discutido na ref.13.
Disponibilidade de dados
Todos os dados analisados neste estudo estão incluídos em um arquivo de informações complementares.
Disponibilidade de código
O código de simulação utilizado neste estudo está incluído em um arquivo de informações complementares.
Recebido: 4 de outubro de 2018; Aceito: 30 de agosto de 2019;
Regressão mediana não linear.Para ajustar a Eq. (1) para dimensionar os dados do espectro, 
usamos a funçãonlrqdo pacotequanreg (v. 5.36) da linguagem de programação R, v. 3.5.3103, 
que implementa um método de ponto interior para regressão quantílica não linear104. A função 
requer valores de parâmetros iniciais para uma rotina de otimização não linear, que definimos 
comoB0= −2,5,S = -0,1,UMA =1, e todas as combinações deD =4, 6 eP =0, 0,4π, 0,8π, 1,2π, 1,6π. 
Quando valores iniciais diferentes resultaram em ajustes diferentes, foi selecionado o resultado 
que melhor satisfazia o critério de otimização quantitativa do método de ajuste. No entanto, os 
valores para a separação da cúpula foram restritos ao intervaloD =2–9, porque modulações de 
espectro de tamanho com comprimentos de onda muito pequenos ou muito grandes não eram 
fenômenos de interesse para a presente análise. As estimativas de erro padrão para os 
parâmetros de ajuste empírico foram calculadas usando o método jackknife.
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próximos dos pontos de dados (1/3 para simulações), ponderados pela distância 
tricúbica e para dados empíricos, além do erro padrão estimado do quadrado inverso. 
Para melhorar a robustez das suavizações, elas foram calculadas usando estimativa M 
com bipeso de Tukey usando a funçãoloessde R.
Analise matemática.Descrevemos os métodos matemáticos usados para estabelecer os 
mecanismos que impulsionam a transição de cascatas de atenuação para amplificação de cima 
para baixo no SSSM. Para detalhes ver Notas Suplementares 6 e 7.
Os métodos padrão42identificar as condições e mecanismos impulsionadores para a 
formação de padrões periódicos auto-organizados, ou seja, a modulação espacial de 
alguma propriedade do sistema, depende do cálculo da taxa de crescimento linear (em
COMUNICAÇÕES DA NATUREZA| (2019)10:4396 | https://doi.org/10.1038/s41467-019-12289-0 | www.nature.com/naturecommunications 9
www.nature.com/naturecommunications
www.nature.com/naturecommunications
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Reconhecimentos
Agradecemos a Elvira de Eyto e Peder M. Yurista por disponibilizarem conjuntos de dados numéricos de 
espectro de tamanho para este estudo, e Stephen R. Carpenter, W. Gary Sprules, Jonathan B. Shurin e 
Mark Trimmer pelos comentários sobre versões anteriores deste artigo. AGR foi financiado pelo Conselho 
de Pesquisa do Ambiente Natural e pelo Departamento de Alimentação, Meio Ambiente e Assuntos Rurais 
do Reino Unido (Defra) dentro do Programa de Pesquisa de Ecossistemas Marinhos (MERP, NE/L00299X/
1).
Contribuições do autor
AGR desenvolveu o SSSM não linear e realizou sua análise matemática. AGR,
UG e PK coletaram e avaliaram criticamente os dados