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U N I M E P • U n iv er si d ad e M et o d is t a d e P ir ac ic ab a 6 2 vol. 12 n o s 1 e 2 j an ./ de z. 2 0 0 0 A PRESENÇA DE FUNGOS NAS INFECÇÕES ENDODÔNTICAS THE PRESENCE OF YEAST IN ENDODONTIC INFECTIONS Léa Assed Bezerra da Silva Fábio Tobias Perassi Izabel Yoko Ito JOSÉ CARLOS YAMASHITA Kleber Cortês Bonifácio Mário Tanomaru Filho Professora doutora do Departamento de Odontopediatria da Faculdade de Odontologia de Ribeirão Preto, Universidade de São Paulo Professor assistente do Departamento de Endodontia I e Clínica Integrada I da Faculdade de Odontologia de Lins, UNIMEP e mestre em Endodontia pela Faculdade de Odontologia de Araraquara, Unesp Professora doutora do Departamento de Microbiologia e Imunologia da Faculdade de Ciências Farmacêuticas de Ribeirão Preto, Universidade de São Paulo Professor assistente do Departamento de Endodontia da Faculdade de Odontologia da Universidade Sagrado Coração e aluno de pós-graduação em Endodontia da Faculdade de Odontologia de Araraquara, Unesp Mestre em Endodontia pela Faculdade de Odontologia de Araraquara, Unesp. Professor do Curso de Especialização e Aperfeiçoamento da Universidade Federal do Rio Grande do Norte, UFRN Professor assistente doutor do Departamento de Endodontia da Faculdade de Odontologia de Araraquara, Unesp RESUMO Os microrganismos são os principais responsáveis pela insta- lação e manutenção das infecções endodônticas. Recentemen- te, tem sido dada atenção especial à participação de fungos em casos de infecções resistentes ao tratamento endodôntico. O objetivo desta revisão de literatura é ressaltar algumas características das células fúngicas, as diferentes formas fúngicas encontradas no canal radicular, e relatar a ocorrência de fungemias durante o tratamento endodôntico. O conhecimento da participação de fungos nas infecções endodônticas e a utilização de medicamentos efetivos contra eles são necessários na busca de tratamentos endodônticos adequados. UNITERMOS: infecções endodônticas – fungos – fungemia. SUMMARY Microrganisms are the most important etiologial factors for endodontic infection. Special attention has been given to the participation of fungi, in cases of persistent infection after endodontic treatment. The goal of this literature review is to show the caracteristics of different fungi cells found in root canals and relate them to the possibility of fungaemia during endodontic treatment. The awareness of possible fungi participation in endodontic infections and the use of effective root canal medicatons against them is necessary in order to obtain an adequate endodontic treatment. UNITERMS: endodontic infection – fungi cells – fungaemia. F O L • F ac u ld ad e d e O d o n to lo g ia d e L in s / U N IM E P 6 3vol. 12 n o s 1 e 2 j an ./ de z. 2 0 0 0 INTRODUÇÃO Já é fato comprovado o papel dos mi- crorganismos no desenvolvimento da doença pulpar e periapical. Os microrganismos in- vadem os túbulos dentinários abertos pela cárie, a superfície dentária desgastada, a linha de fratura causada por trauma, a pro- gressão e infecção periodontal via canais laterais, os acessórios ou forame apical, a partir de uma infecção em um dente adja- cente ou hematologicamente pela anacorese.1 Instalados nos tecidos pulpar e periapical, os microrganismos podem tornar os tecidos crônicamente inflamados e, ainda, levar à necrose pulpar. Com a progressão da infecção dos teci- dos pulpar e periapical, os microrganismos, seus produtos e subprodutos, que inicial- mente ocupam a luz do canal radicular, invadem todo o sistema de canais radiculares (túbulos dentinários, canais laterais, acessó- rios e secundários e áreas da superfície do cemento radicular apical) e tecidos peria- picais, levando à formação da lesão periapical, caracterizando um quadro de necropul- pectomia II.4 Essas áreas, inacessíveis ao preparo biomecânico, podem muitas vezes dificultar a ação do curativo de demora, permitindo a permanência de micro-organis- mos no sistema de canais radiculares depois do tratamento endodôntico. Esse fato justi- fica, em parte, maiores porcentagens de insu- cesso do tratamento endodôntico nas necro- pulpectomias II.4 Essas lesões periapicais persistentes ao tratamento endodôntico, após período de proservação, são chamadas de lesões refra- tárias, e, quando submetidas a culturas microbiológicas, apresentam uma microbiota diferente daquela dos dentes com necrose pulpar e lesão periapical não tratados. Um número pequeno de microrganismos por canal é encontrado – 1,3 espécie12 ou uma a duas espécies6 –, havendo predominância de microrganismos anaeróbios facultativos gram-positivos que vivem em baixas condi- ções nutricionais, como o Enterococcus faecalis, presente em 38% dos canais que continham microrganismos.12 Também é evidente a presença de fungos. Em virtude de recentes estudos6;12;13 de avaliação da microbiota das lesões refratárias com presença de fungos, e não sendo esse microrganismo comumente encontrado no canal radicular, o objetivo desta monografia é demonstrar, por meio de revisão de lite- ratura, a participação de fungos nas infec- ções endodônticas. REVISÃO DE LITERATURA CARACTERÍSTICAS DOS FUNGOS Fungos são microrganismos que apresen- tam núcleo, complexo de Golgi, retículo endoplasmático, vesículas, membrana celular e parede celular espessa com microfibrilas de actina e glicana. A parede celular representa 30% do peso da célula e é composta de b- glicanas, manoproteínas e quitina, carboidratos (80-90%), lipídios (2%) e proteínas (3-6%). A parede celular é importante fator de viru- lência, pois promove adesão e colonização da célula fúngica, apresenta componentes antigênicos e secreta produtos (hidrolases e toxinas, entre outros).9 São microrganismos com três a cinco µm de diâmetro, capazes de se reproduzir sexualmente, assexualmente e parasexualmente. Entretanto, as variedades patogênicas não se reproduzem sexualmente. Na fase de célula simples, são chamadas de leveduras e se reproduzem por brotamento, diversamente das bactérias, que se reprodu- zem por divisão. Dessa maneira, uma célula mãe dá origem a uma célula filha, inicialmente de menor tamanho.11 Fungos crescem num meio com sais, fontes de carbono, nitrogênio e fosfato, com temperatura variando de 20 a 40ºC, pH variando de dois a oito, com crescimento máximo entre 0,3 e 0,4 h.1 A morfologia varia sob diferentes condições ambientais, incluindo leveduras (blastóporos, blasto- conídeo), pseudohifas, hifas verdadeiras e clamidósporos.9 Os principais fatores de virulência dos fungos são mecanismos de adesão pela pa- rede celular, dimorfismo, germes em forma de tubos, interferência com a fagocitose, defesa imune e complemento, sinergia com bactérias e liberação de fatores moleculares, como hidrolases extracelulares (proteinases, lipases), anafilatoxinas, toxinas assassinas, nitrosaminas e metabólitos ácidos.9 INFECÇÕES FÚNGICAS As infecções fúngicas se desenvolvem quando o hospedeiro proporciona condições ambientais e nutricionais essenciais à ade- são, ao crescimento e à reprodução destes U N I M E P • U n iv er si d ad e M et o d is t a d e P ir ac ic ab a 6 4 vol. 12 n o s 1 e 2 j an ./ de z. 2 0 0 0 microorganismos. Fungos constituem parte da microbiota normal da cavidade bucal e, a menos que estejam presentes fatores predisponentes locais e sistêmicos – como pacientes que administram drogas ou medi- camentos, com endocrinopatias, desordens metabólicas, imunodeficiência, desordens leucocitárias, tumores malignos,deficiência nutricional, diminuição do fluxo salivar, pobre higiene oral, entre outros –, podem viver harmonicamente na cavidade bucal.9;11 Das espécies fúngicas encontradas na ca- vidade oral, a Candida albicans é a mais co- mum, podendo crescer estruturalmente por meio de embrião, no caso da forma unicelular, na forma de hifas filamentosas ou em inter- câmbio com outras formas. A forma de hifa tem maior capacidade de invadir os tecidos e maior patogenicidade, por ser mais hidrofóbica que a forma de blastosporo, facilitando a penetração em diferentes superfícies e tecidos. A PRESENÇA DE FUNGOS NO CANAL RADICULAR Apesar de estar relacionada principalmen- te com as lesões refratárias ou resistentes ao tratamento, a participação de fungos na infec- ção endodôntica pode ocorrer em casos em que não houve tratamento. Ramachandran Nair8 observou, pela microscopia óptica e ele- trônica de transmissão, 31 lesões de dentes extraídos que apresentavam necrose pulpar e lesão periapical. Em casos raros, foram obser- vadas estruturas parecidas com hifas e suas ramificações, sugestivas da presença de fungos. A presença desses microrganismos decorreria de invasão oportunista em canais radiculares infectados. Posteriormente, Nair et al.7 utilizou a microscopia óptica e eletrônica de transmissão para detectar microrganismos na porção apical do canal radicular e periápice de dentes tra- tados endodonticamente e com rarefação ós- sea periapical. Foram feitas biópsias cirúrgicas em 12 pacientes com tratamento endodôntico realizado de quatro a 10 anos antes. Três casos foram eliminados por não preencherem os requisitos da pesquisa. Dos nove casos rema- nescentes, seis apresentaram microrganismos, sendo quatro com bactérias e dois com fungos. Estes últimos estavam presentes no canal radicular, no forame apical e na lesão periapical. A presença desses fungos foi atribuída à con- taminação durante o tratamento, à possibilida- de de diferenças na susceptibilidade da microbiota em infecções do canal radicular, à utilização de diferentes medicações intracanais empregadas no tratamento endodôntico e, ain- da, à administração de antibióticos sistêmicos, o que poderia facilitar o seu crescimento. Sen et al.10 observaram, pela microscopia eletrônica de varredura, a presença de bacté- rias e de fungos no canal radicular e nos túbulos dentinários de dentes extraídos que apresentavam necrose pulpar. Fungos na for- ma de levedura foram encontrados ao longo da parede do canal radicular, em 40% dos casos como uma célula simples esférica e oval, geralmente com quatro a seis µm de diâmetro. Formavam densas colônias, separadas nos três terços (cervical, médio e apical) e fixas à parede do canal radicular por pequenos filamentos que cresciam para fora da célula. Foi detectado crescimento, na forma de hifas e de embriões. Também pela microscopia eletrônica de varredura, Lomçall et al.5 analisaram a super- fície externa do cemento radicular apical de dentes com lesão periapical. Foram encontra- das leveduras em 25% dos casos (dois casos), aderidas por microfilamentos a um tecido fibrilar na base da lacuna de reabsorção. Adjacente ao forame principal, a maioria das espécies indicou a presença de biofilme, com bactérias envolvidas pela matriz extracelular e cobertas com estrutura lisa. Essa cobertura, de consistência gelatinosa, é uma combinação de bactérias, subprodutos e componentes infla- matórios locais, sendo o biofilme um impor- tante fator de sustentação da inflamação e da infecção dos tecidos periapicais, servindo, ain- da, de substrato para o crescimento microbiano.5 Waltimo et al.13 avaliaram microbiolo- gicamente 967 dentes com lesões periapicais resistentes ao tratamento endodôntico. A iden- tificação microbiana foi verificada pelas carac- terísticas de crescimento da colônia em meio de cultura, por sua morfologia e aparência celular, pela formação de aminas vasoativas, antibiograma, hidrólise de esculina e pela fer- mentação de carboidratos. Microrganismos foram encontrados em 692 casos. Em 7% deles, fungos foram isolados do canal radicular, e, em 13%, isolados de culturas puras, o que pode indicar a possibilidade de esses micror- ganismos serem capazes de manter uma periodontite apical. Das 48 espécies de fungos encontradas, 80% eram Candida albicans. Quando houve associações, em 66% dos casos F O L • F ac u ld ad e d e O d o n to lo g ia d e L in s / U N IM E P 6 5vol. 12 n o s 1 e 2 j an ./ de z. 2 0 0 0 ela havia ocorrido com Streptococcus sp. (gram- positivo facultativo), provavelmente pelas con- dições ambientais desfavoráveis, que permitem o crescimento independente de ambos os fun- gos sem que ocorra sinergia entre eles. Os autores questionaram, ainda, a via de contaminação da polpa por fungos, relatando que o diâmetro destes, seja na forma de blastosporos seja na de hifas, seria grande demais para possibilitar sua invasão via túbulos dentinários. Sen et al.11 estudaram, por microscopia eletrônica de varredura, a topo- grafia da parede dentinária do canal radicular infectada experimentalmente por Candida albicans e o modelo de crescimento desse microrganismo na dentina radicular. Consta- taram fungos na forma de hifas invadindo os túbulos dentinários, lateralmente às formas de embrião, creditando tal invasão à natureza tubular da dentina. Em relação ao modelo de crescimento de Candida albicans no canal radicular, os autores observaram células únicas (leveduras) migrando para dentro dos túbulos dentinários, mostrando evidências de reprodu- ção (formação de embrião). Verificaram que as diferentes formas de fungos fixaram-se na parede do canal radicular pela projeção de microfibrilas vindas da membrana celular. Formas de hifas, pseudohifas e blastosporos fixaram-se em estruturas membranosas em que havia remanescentes de tecido mole. Quando na forma de hifa, a Candida albicans possui um fator regulador de cresci- mento, a MARS-Substância Morfogenética Autoreguladora. A presença de íons Ca++ tem papel crítico no controle desse fator regulador da morfogênese. Quando esse microrganismo degrada o colágeno, há liberação de minerais, incluindo o Ca++. O aumento da concentração de cálcio pode alterar a morfologia de cresci- mento do microrganismo, o que pode indicar que ele se utiliza da dentina como fonte de nutrição. Assim sendo, Candida sp. pode ser considerado um microrganismo dentinofílico, diante de sua capacidade de crescer na dentina, onde há ausência de fluidos tissulares ricos em substratos.11 Molander et al.6 avaliaram microbiolo- gicamente casos de insucesso do tratamento endodôntico, com ou sem lesão periapical, quatro anos depois de feitas as obturações. A identificação microbiana foi realizada pela análise de micromorfologia, morfologia da colônia, testes físicos e bioquímicos e cromatografia de gás líquido. O crescimento microbiano foi classificado como muito esparso, esparso, moderado, pesado e muito pesado. Havia infecção com fungos em 3% dos casos com lesões periapicais e em 10% dos casos sem lesões periapicais. Em 85% dos casos, apenas uma ou duas espécies microbianas foram isoladas por canal. Em 69% dos casos, a microbiota predominante era de anaeróbios facultativos. Essas observações quantitativas e qualitativas demonstram que a microbiota de canais radiculares obturados difere da encon- trada em dentes com necrose pulpar.12 Utilizando-se de técnicas de cultura anaeróbia sofisticada, Sundqvist et al.12 estuda- ram a microbiota de dentes com lesão periapical persistente ao tratamento endodôntico sub- metidos a retratamento. Foram selecionados 54 dentes com canais radiculares tratados há cinco anos e com lesão periapical visível radiograficamente. Do total de casos avalia- dos, 24 apresentaram culturasmicrobiológicas positivas, sendo 19 caracterizados como mono- infecções. Dois casos apresentaram Candida albicans. Provavelmente, esse microrganismo aparece como um oportunista devido ao de- saparecimento ou à remoção de outros mi- crorganismos do canal radicular, já que esses fungos têm a capacidade de crescer no ambi- ente de baixa quantidade de nutrientes exis- tente nos canais tratados. FUNGEMIA As espécies de Candida sp. são relatadas como as espécies fúngicas mais freqüen- temente encontradas no canal radicular. Porém, ao avaliar microbiologicamente bacteremias depois do tratamento de canal radicular, Debelian et al.2 encontraram um caso em que Saccharomyces cerevisiae foi encontrado no canal radicular e na corrente sangüínea. Espécie mais comum do gênero Saccharomyces, esse microrganismo é um fungo geralmente encontrado na mucosa oral, no pulmão, no baço e no intestino delgado, estando associado a infecções em pacientes imunocomprometidos, submetidos a quimioterapia, aidéticos, alcoólatras e a outras condições. Posteriormente, Debelian et al.3 compa- raram essa espécie fúngica isolada do canal radicular com outras seis espécies de Saccharomyces cerevisiae isoladas do sangue, do trato respiratório, da vagina, da garganta e de cepa padrão (ATCC – 18.824). Foram U N I M E P • U n iv er si d ad e M et o d is t a d e P ir ac ic ab a 6 6 vol. 12 n o s 1 e 2 j an ./ de z. 2 0 0 0 realizados testes bioquímicos, teste de sus- ceptibilidade a antifúngicos, extração de pro- teínas celulares, SDS-PAGE e ribotipagem. Comprovaram que a mesma espécie de Saccharomyces cerevisiae isolada do canal radicular foi encontrada no sangue do paci- ente, sendo a ribotipagem o melhor método para sua identificação. Esse método utiliza a hibridização de DNA e distingue microrga- nismos isolados de várias origens diferentes, mostrando ser capaz de diferenciar rapida- mente cepas fúngicas no nível de subespécies. Acreditam os autores que o tratamento de canal radicular pode causar fungemia, e, em pacientes comprometidos, provocar sérias conseqüências. Diante da possibilidade de fungos dis- seminarem pela corrente sanguínea depois de tratamento endodôntico, Debelian,3 em tese defendida na Universidade de Oslo, Noruega, examinou a incidência de bacteremia e fungemia durante e após tra- tamento endodôntico, caracterizou os mi- crorganismos e marcou sua origem no canal radicular. Foi comprovado, por mapeamento de DNA (ribotipagem), que os mesmos mi- crorganismos identificados no canal radicular forma encontrados na corrente sangüínea dos pacientes avaliados apresentavam as mes- mas características genéticas. Os microrganismos podem ganhar a cor- rente sangüínea via procedimento endodôntico, circular pelo corpo e ser eliminados pelo sis- tema reticulo-endotelial em poucos minutos, sem causar sintomatologia clínica, caracteri- zando-se como uma bacteremia transitória. Entretanto, em pacientes comprometidos, HIV positivos, submetidos a tratamento com corticosteróides, terapia citotóxica, irradiação, ou subnutridos, entre outros, a bacteremia e a fungemia podem levar a infecções no endocárdio, no miocárdio, ao infarto cerebral e a outras doenças de origem não oral.2 CONCLUSÃO Em casos de dentes com lesão refratária, isto é, necrose pulpar e lesão periapical, sub- metida a tratamento endodôntico em que não foi observado o reparo dos tecidos periapicais, verifica-se a presença de fungos isolados ou associados a outros microrganismos. Os fungos são capazes de disseminar via corrente sangüínea, caracterizando um qua- dro de fungemia. Profilaxia contra possíveis infecções fúngicas deve ser aplicada em pacientes sistemicamente comprometidos. Os fungos são capazes de se reproduzir no sistema de canais radiculares e de invadir os túbulos dentinários, na forma de blastosporos, pseudohifas ou hifas verdadeiras. Atualmente, deve ser dada atenção es- pecial à utilização de medicamentos especí- ficos no tratamento das infecções endo- dônticas com envolvimento de fungos. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS 1. DAHLÉN, G. & MOLLER, A.J.R. Microbiology of endodontic infections. In: SLOTS, J.& TAUBMAN, M.A. Contemporary Oral Microbiology and Immunology. St. Louis: Mosby, cap. 24, pp .444-475. 1992. 2. DEBELIAN, G.J.; OLSEN, I. & TRONSTAD, L. Bacteremia in conjunction with endodontic therapy. Endod. Dent. Traumatol., v. 11, pp. 142-146, 1995. 3. DEBELIAN, G.J.; OLSEN, I. & TRONSTAD, L. Observation of Saccharomyces cerevisiae in blood of patient undergoing root canal treatment. Int. Endod. J., v. 30, pp. 313-317, 1997. 4. LEONARDO, M.R.; LEAL, J. M.; LIA, R.C.C. & MARTINS, J.C.R. Filosofia do tratamento de canais radiculares. In: LEONARDO, M.R. & LEAL, J.M. Endodontia: Tratamento de Canais Radiculares. 3.ª ed. São Paulo: Ed. Médica Panamericana, cap. 7, pp. 127-157, 1998. 5. 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